Frugivoria e dispersão por aves das sementes de Erythroxylum suberosum A.St.-Hil. (Erythroxylaceae) no Cerrado brasileiro Cássio Cardoso Pereira1, Fernanda de Fátima Santos Soares1, Rúbia Santos Fonseca1,3 & Santos D’Ângelo Neto2 Nas angiospermas surgiram atributos que evoluíram de modo a atrair animais a seus frutos e sementes, garantindo assim o sucesso na dispersão dessas plantas (Tiffney 1984). As plantas cujos diásporos são dispersos por aves frequentemente possuem frutos pequenos, carnosos, coloridos, com odor leve ou ausente e bem expostos, o que facilita a remoção por esses animais (van der Pijl 1972, Pizo 1997). Frugivoria é o ato de um animal alimentar-se de frutos (Ricklefs 2003). Alguns frugívoros consomem a polpa ou outras estruturas que não as sementes, que são eliminadas intactas, e, por isso, são considerados dispersores de sementes (Gondim 2001). Ornitocoria é a dispersão de diásporos realizada pelas aves (van der Pijl 1972), que representam o maior grupo de espécies frugívoras e de dispersores de sementes do neotrópico (Jordano 1987). A grande frequência com que as aves se alimentam de frutos (Galetti & Stotz 1996, Pizo 1997, Francisco & Galetti 2001), tornou esses animais imprescindíveis na regeneração das comunidades naturais, pois eles transportam os diásporos das áreas menos alteradas para as mais impactadas (van der Pijl 1972, Manhães 2003). No entanto, a permanência das aves dispersoras em uma área é dependente da presença de plantas com frutos ornitocóricos (Parrini & Pacheco 2011). Assim, a extinção local de espécies de plantas ou de aves, causada pela degradação e fragmentação de habitats, pode provocar a eliminação de processos e interações ecológicas indispensáveis para a manutenção da diversidade e para a conservação das comunidades naturais (Santos & Telleria 1994, Cordeiro & Howe 2001, Galetti et al. 2013).
Erythroxylum suberosum A.St.-Hil. (Erythroxylaceae), conhecida popularmente como cabelo-de-negro, é uma arvoreta presente em cerrado sensu stricto, vereda, campo sujo e cerradão (Peres 2011). Essa espécie foi observada como a mais abundante em muitos fragmentos de cerrado sensu stricto (obs. pess.). Seus frutos são drupas elipsoides com até 0,9 cm de comprimento, vermelhos quando maduros, carnosos, indeiscentes e com polpa amarelada (Kuhlmann 2012), característicos da ornitocoria (van der Pijl 1972). Não foram encontrados estudos que confirmem a ornitocoria ou que reconheçam a guilda de aves dispersoras dos frutos dessa importante espécie do cerrado. Diante disso, objetivou-se avaliar a frugivoria e a dispersão de sementes por aves em E. suberosum, a fim de responder às seguintes perguntas: 1) Quais espécies de aves consomem os frutos de E. suberosum? 2) Com que frequência as aves visitam seus indivíduos? 3) Quais as táticas de forrageamento empregadas pelas aves visitantes? 4) Qual a implicação desse modo de dispersão para a manutenção da população de E. suberosum? Material e métodos O estudo foi realizado em um fragmento de cerrado sensu stricto com cerca de 15 ha, localizado no município de Rio Paranaíba (19o20’62”S, 46o25’86”W; altitude média de 1200 m), na região do Alto Paranaíba, Minas Gerais. Essa região está inserida no domínio morfoclimático do Cerrado (Ab’Saber 2003). O clima da região é classificado como Tropical de Savana (Aw), segundo Köppen (1948), caracterizado por duas estações climáticas bem definidas: a chuvosa, no período de outubro a abril, e a seca, de maio a setembro (SEPLAN 1999).
Figura 1. Frugivoria em Erythroxylum suberosum A.St.-Hil. em cerrado sensu stricto de Rio Paranaíba, Minas Gerais, Brasil. A: Ramos com frutos em diferentes fases de maturação; B: indivíduo de Turdus amaurochalinus Cabanis consumindo fruto de E. suberosum. Fotos: Cássio Cardoso Pereira.
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Foram realizadas observações focais em um total 15 indivíduos de E. suberosum, distribuídos ao longo de trilhas no interior do fragmento. As observações foram realizadas durante o pico de maturação de frutos dessa espécie (sensu Fonseca et al. 2013). Os dados foram coletados em sessões de observação de 6 h, realizadas entre 5:30 h e 11:30 h em sete dias não consecutivos (dias 10, 11, 14 e 18 de janeiro e 19, 20 e 21 de fevereiro de 2014), totalizando 42 h de observação. Em cada sessão, seis indivíduos, distantes entre si pelo menos 10 m, foram observados durante 1 h cada. Nessas seções de observação os seguintes dados foram registrados: espécies de aves visitantes, número de indivíduos de cada espécie, horário e duração da visita, comportamento empregado na coleta e modo de manipulação dos frutos (pousado ou em voo) (Pizo 1997, Galetti et al. 2003). Foram definidas como visitantes todas as aves que acessaram as plantas, independentemente do consumo de frutos (Krügel et al. 2006). Os métodos de remoção de frutos pelas aves foram definidos, segundo Moermond & Denslow (1985), em: 1) fica com a região ventral do corpo voltada para cima, sob o poleiro, para remover o fruto (hanging); 2) remove o fruto pousado no poleiro, sem estender o corpo (picking); 3) estende o corpo abaixo ou acima do poleiro (reaching); 4) remove o fruto em vôo pairando brevemente em frente a ele (hovering); 5) remove o fruto em vôo sem pairar em frente a ele (stalling). Para identificar os modos empregados para ingestão dos frutos ou de parte deles pelas aves, segundo os mesmos autores, foi adotado: 1) engole; 2) bica, retirando pedaços; 3) macera ou mastiga, separando a semente do arilo ou pericarpo e ingerindo-o. Esses modos de consumo foram usados para classificar as aves, respectivamente, como dispersoras de sementes, consumidoras de polpa ou predadoras de sementes (Gondim 2001). A taxonomia das aves seguiu o Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO 2014). Resultados Erythroxylum suberosum apresentou maturação assíncrona dos frutos em cada indivíduo, pois foram observados simultaneamente frutos em diversas fases de desenvolvimento, distribuídos de maneira desigual nos ramos (Figura 1A). Nesses indivíduos, visitação pelas aves foi restrita ao período das 06:00 h às 11:00 h. Foram registradas 13 visitas, realizadas por cinco espécies de aves (Tabela 1). Lanio pileatus foi a ave mais frequente, seguida de Myiarchus swainsoni e Turdus amaurochalinus, com 2 visitas registradas por espécie. Foi observada apenas uma visita das espécies Synallaxis albescens e Veniliornis passerinus. A maioria das visitas foi realizada por um indivíduo, com exceção de T. amaurochalinus e L. pileatus, que visitaram em grupos de quatro e dois indivíduos, respectivamente. Não houve visitas de mais de uma espécie de ave a E. suberosum simultaneamente. Ao longo do estudo, o horário das visitas a E. suberosum, para as espécies que visitaram mais de uma vez, permaneceu em uma curta faixa de tempo, sem a sobreposição de horários. As visitas de L. pileatus se concentraram das 6:00 h às 8:30 h, T. amaurochalinus visitou a espécie de 10:00 às 10:26 h e M. swainsoni das 10:30 às 10:45 h. A visita mais curta foi a de M. swainsoni, com cerca de 7 s, e a mais longa foi a de L. pileatus, que permaneceu na planta por cerca de 2 min. Das cinco espécies de aves visitantes, duas apenas pousaram na planta, não consumindo frutos, enquanto três espécies, T. amaurochalinus (Figura 1B), L. pileatus e M. swainsoni, engoliram os frutos (Tabela 1). Para essas espécies que consumiram os frutos, as táticas mais utilizadas foram picking e reaching (Tabela 1). Discussão O modo de dispersão dos diásporos de E. suberosum é ornitocórico, confirmado pelo consumo dos frutos inteiros por T. amaurochalinus, L. pileatus e M. swainsoni, aves pertencentes a famílias cujas espécies Atualidades Ornitológicas, 182, novembro e dezembro de 2014
são frequentemente relatadas como dispersoras (Parrini & Pacheco 2011, Fonseca et al. 2013). O padrão de frutificação observado em E. suberosum favorece esse modo de dispersão, pois a maturação assíncrona dos frutos garante a oferta de frutos maduros durante longos períodos, aumentando as chances de atração das aves (Pereira & Mantovani 2001) e o sucesso na dispersão dessa planta. As aves que consumiram os frutos de E. suberosum possuem dietas distintas. Segundo Sick (1997), L. pileatus é granívora, M. swainsoni é insetívora e T. amaurochalinus é onívora. Essas características, associadas ao pequeno número de visitas, sugerem o comportamento frugívoro oportunista para essas aves. Alguns estudos demonstraram que esse comportamento é comum em várias espécies em que a maior parte da dieta é composta por outros elementos, sejam estes frutos de outras plantas ou, até mesmo, insetos (Trejo Pérez 1976, Fadini & Marco Jr. 2004). Como os frutos de E. suberosum apresentam uma polpa carnosa e sementes pequenas, os pássaros que se alimentam de invertebrados teriam condições de equilibrar sua alimentação ingerindo-os. Esse processo garante à planta a dispersão de suas sementes por espécies oportunistas (Marcondes-Machado 2002), como as observadas no presente estudo. Por outro lado, S. albescens e V. passerinus são espécies predominantemente insetívoras (Motta-Júnior 1990, Sick 1997), o que pode explicar o fato de não terem consumido frutos. A variação do horário de forrageamento e o uso de técnicas de forrageamento distintas, como o observado entre L. pileatus e T. amaurochalinus, podem diminuir a competição pelos recursos alimentares (Antonini 2007), o que permite partilha do recurso e coexistência das espécies em uma mesma área (Colwell 1973). A utilização da tática de picking (remove o fruto pousado no poleiro, sem estender o corpo) pela maioria das espécies consumidoras de frutos e na maior parte das visitas, pode ser considerada uma estratégia de menor custo energético. Moermond & Howe (1986), através de experimentos de escolha, demonstraram que as aves agem como economistas, tomando decisões aparentemente baseadas nas relações de custo/benefício. Durante esses experimentos, os autores observaram que as aves escolheram frutos mais próximos ao poleiro, e, consequentemente, de mais fácil acesso, dando mais benefício ao indivíduo, uma vez que o gasto energético é menor. O tempo de permanência variou entre as espécies. A permanência da ave por um curto período de tempo na planta é favorável ao sucesso da dispersão, pois quanto menos tempo o animal permanecer na planta-mãe menores as chances das sementes serem eliminadas sob a mesma e maior a possibilidade de sobrevivência das sementes (devido a uma menor competição por luz, nutrientes, espaço e menor taxa de predação) (Janzen 1980). Portanto, espécies com uma maior frequência de visitação e permanência curta na planta, como Lanio pileatus no presente estudo, são consideradas melhores dispersoras, pois reduzem as possibilidades das sementes serem depositadas sob a planta-mãe (Howe & Smallwood 1982). Apenas as três espécies de aves que engoliram os frutos, isto é, T. amaurochalinus, L. pileatus e M. swainsoni, foram consideradas dispersoras de sementes. Conclusão Apesar do pequeno número de visitas e de espécies dispersoras observadas nesse estudo, o processo de dispersão de E. suberosum, avaliado pela a regeneração da sua população, parece extremamente eficiente, uma vez que essa espécie é a mais abundante no fragmento estudado e em outros fragmentos do município. A grande abundância de indivíduos pode ser fator determinante para a baixa frequência de visitas a cada indivíduo. Esses resultados demonstram a estreita relação entre a comunidade vegetal de uma área de cerrado e a fauna na manutenção da estrutura dessa vegetação.
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Agradecimentos Agradecemos a James Lucas da Costa Lima pela identificação da espécie vegetal estudada. Referências bibliográficas
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Tabela 1. Aves visitantes de Erythroxylum suberosum A.St.-Hil., suas frequências de visitação, de táticas de forrageamento e formas de manipulação dos frutos. Synallaxis albescens e Veniliornis passerinus não consumiram frutos. Número de visitas (frequência)
Tática¹
Manipulação dos frutos
N° de frutos consumidos
Picidae/ Veniliornis passerinus Linnaeus
1 (7,7%)
-
-
0
Furnariidae/ Synallaxis albescens Temminck
1 (7,7%)
-
-
0
Tyrannidae/ Myiarchus swainsoni Cabanis & Heine
2 (15,4%)
HO (100%)
engole
4
Turdidae/ Turdus amaurochalinus Cabanis
2 (15,4%)
PI (71,4 %) /RE (28,6%)
engole
14
Thraupidae/ Lanio pileatus Wied
7 (53,8%)
PI (57,1%) /RE (42,9 %)
engole
7
Família/ Espécie
Total
13 (100%)
25
¹PI: picking; RE: reaching; HO: hovering. 20
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