DIVULGAÇÃO Drosophila suzukii: nova praga paraTÉCNICA a fruticultura brasileira. DROSOPHILA SUZUKII: NOVA PRAGA PARA A FRUTICULTURA BRASILEIRA* D.C.H. Schlesener1**, J. Wollmann1**, A.M. Nunes2***, J. Cordeiro2***, M.S. Gottschalk2***, F.R.M. Garcia1,2*** Universidade Federal de Pelotas, Faculdade de Agronomia “Eliseu Maciel”, Campus Universitário, s/nº, CEP 96010-900, Capão do Leão, RS, Brasil. E-mail:
[email protected] 1
RESUMO A drosófila-da-asa-manchada, Drosophila suzukii (Diptera, Drosophilidae), praga potencial da fruticultura, é motivo de preocupação para os produtores e comunidade científica. Os principais danos causados por D. suzukii decorrem da alimentação das larvas no interior dos frutos. Entretanto, a inserção do ovipositor abre portas de entrada para infestações secundárias, como fungos filamentosos, leveduras e bactérias. Além disso, o ataque dessa praga deprecia a qualidade dos frutos, diminuindo a vida útil do produto no período pós-colheita. Entretanto, existem poucas informações sobre a bioecologia e manejo desse inseto. Dentro desse contexto, este trabalho tem como objetivo alertar sobre os potenciais riscos dessa praga à fruticultura brasileira. PALAVRAS-CHAVE: Pequenas frutas, mosca-do-vinagre, nova praga, controle. ABSTRACT DROSOPHILA SUZUKII: A NEW PEST FOR THE BRAZILIAN FRUIT PRODUCTION. The spotted-wing fruit fly, Drosophila suzukii (Diptera, Drosophilidae), is a potential pest to fruit production and raises concern to growers and the scientific community. The main damage caused by D. suzukii is due to the larvae feeding inside the fruits. However, ovipositor insertion opens doors to secondary infections caused by filamentous fungi, yeasts and bacteria. Furthermore, the attack by this pest decreases fruit quality as a whole, reducing shelf life in the post-harvest period. Knowledge on the bio-ecology and management of this insect is limited. In this context, the goal of this work is to alert of the potential risks of this pest to the Brazilian fruit industry. KEY WORDS: Small fruits, vinegar flies, new pests, control.
A família Drosophilidae (Diptera) é composta por mais de 4.000 espécies em todo o mundo, sendo que mais de 1.000 espécies são pertencentes ao gênero Drosophila. Os drosofilídeos são amplamente estudados, devido ao extenso uso de Drosophila melanogaster Meigen 1830 (Diptera: Drosophilidae) em estudos genéticos, bem como a associação desse grupo de insetos com frutos maduros, danificados ou em decomposição (Medeiros; Klackzo, 2004; Daff, 2013). Porém, algumas espécies dessa família são capazes de causar danos em frutos sãos, como é o caso de Drosophila suzukii (Matsumura, 1931), também conhecida como drosófila-da-asa-manchada, mosca-da-cereja ou mosca-do-vinagre. Essa mosca é provavelmente oriunda do Japão, endêmica do Sudoeste da Ásia. Foi descrita em
1931, porém já havia sido registrada anteriormente por Kansava em 1916 (Berry et al., 2012). O primeiro registro de D. suzukii fora da Ásia deu-se no Hawaii, em 1980. Existem registros desse inseto em coleções na Costa Rica, em 1997, e no Equador, em 1998, porém não existem relatos de danos associados a esses registros (Hauser, 2011). A ocorrência de D. suzukii também foi observada em países asiáticos como Tailândia, Coreia do Sul, Coreia do Norte, China e Taiwan, além de Índia e Rússia. Encontra-se disseminada pela Europa e Estados Unidos continental, onde sua ocorrência foi registrada em 2008, quase simultaneamente (Teixeira; Rego, 2011; Cini et al., 2012). Em 2013, Deprá et al. (2014) realizaram o primeiro registro de ocorrência dessa praga na América do Sul. As coletas foram realizadas no Sul
Universidade Federal de Pelotas, Instituto de Biologia, Departamento de Zoologia, Genética e Ecologia, Capão do Leão, RS, Brasil. *Apoio: Capes. **Programa de Pós-graduação em Fitossanidade. ***Programa de Pós-graduação em Entomologia. 2
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do Brasil, nos Municípios de Osório, Vila Maria e Erechim (Rio Grande do Sul) e em Nova Veneza e Botuverá (Santa Catarina). Acredita-se que esse inseto tenha se difundido mundo afora por meio de difusão passiva, através do transporte de frutos aparentemente sadios, porém infestados com ovos da praga (Anfora et al., 2012). D. suzukii vem sendo considerada uma das principais pragas de frutos de tegumento frágil em diversos países, pois é capaz de atacar uma série de frutos nativos e exóticos (Kinjo et al., 2014). Existem registros de danos significativos em ameixa (Prunus sp.), amora (Rubus sp.), caqui (Dios pyruskaki), cereja (Prunus sp.), damasco (Prunus armeniaca), framboesa (Rubus idaeus), mirtilo (Vaccinium myrtillus), morango (Fragaria sp.) e pêssego (Prunus persica), podendo ocorrer ainda em menores proporções em figo (Ficus sp.), kiwi (Actinidia sp.) e uva (Vitis sp.). Também existem registros de ataque a frutos de tegumento mais resistente, como laranja (Citrus sp.) e maçã (Malus sp). (Lee et al., 2011a; Lee et al., 2011b; Walsh et al., 2011; Anfora et al., 2012). Na região sul do Rio Grande do Sul foi encontrada em goiaba (Psidium guajava) e jamelão (Syzygium jambolanum), bem como coletada em armadilhas tipo McPhail com proteína hidrolisada, instaladas em pomares de pessegueiro (Schlesener et al., 2014). Existe uma carência de estudos referentes à bioecologia e manejo desse inseto, sendo esse um fator preocupante frente ao iminente ataque dessa praga à fruticultura brasileira. Dentro desse contexto, o objetivo do presente trabalho é alertar a comunidade científica e produtores sobre a presença desse inseto, bem como sobre os prejuízos econômicos que poderão ser ocasionados pelo seu ataque.
Morfologia A drosófila-da-asa-manchada apresenta algumas peculiaridades que permitem sua fácil identificação. Os machos adultos possuem uma pequena mancha escura no ápice das asas (Fig. 1A), característica marcante dessa espécie, e que originou seu nome popular nos Estados Unidos. Além disso, possuem uma linha de cerdas no primeiro e segundo segmento tarsal, do primeiro par de pernas, conhecida como pente tarsal (Fig. 1B). As fêmeas não apresentam as manchas alares, mas possuem um ovipositor estreito, duplamente serreado, com uma série de dentes esclerotizados, que permite a inserção do mesmo dentro dos frutos (Fig. 1C, 1D). O tamanho deste é seis a sete vezes maior que a espermateca, sendo que na maioria das fêmeas do gênero Drosophila essa proporção é de apenas duas a quatro vezes, e o ovipositor é mais frágil e sem dentes esclerotizados (Hauser, 2011; Walsh et al., 2011; Anfora et al., 2012; Cini et al., 2012, Daff, 2013). Os ovos possuem coloração esbranquiçada e medem aproximadamente 0,6 x 0,2 mm de comprimento. Com o passar do tempo, estes vão ficando translúcidos, sendo possível a visualização da larva antes da eclosão. Apresentam dois filamentos na porção terminal de uma das extremidades, com função relacionada à+ respiração. Em D. melanogaster também há presença de 2 filamentos na porção terminal dos ovos, porém esse caractere pode auxiliar na identificação de D. suzukii, uma vez que existem várias espécies que apresentam 4 ou mais filamentos respiratórios nos ovos (Hauser, 2011; Walsh et al., 2011; Daff 2013).
Fig. 1 - Adultos de D. suzukii. A) Macho, com detalhe das manchas escuras no ápice das asas; B) Detalhe da fileira de cerdas no primeiro e segundo segmento tarsal do primeiro par de pernas; C) Fêmea; D) Detalhe do ovipositor duplamente serreado. (Foto: Juliana Cordeiro e Marco Silva Gottschalk). Biológico, São Paulo, v.77, n.1, p.45-51, jan./jun., 2015
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Fig. 2 - Fêmea de D. suzukii inserindo o ovipositor no fruto.
As larvas recém-eclodidas são de coloração brancoleitosa e transparentes, sendo possível a visualização dos órgãos internos e peças bucais. Em geral, apresentam 3 instares larvais, e as larvas de último instar medem aproximadamente 4 x 9 mm (Walsh et al., 2011; Daff, 2013). A coloração inicial das pupas é amarela-acinzentada e consistência macia. Com o passar do tempo endurecem e adquirem coloração marrom. Estas possuem 2 prolongamentos em uma das faces terminais, resquício dos filamentos respiratórios das larvas (Daff, 2013). A mosca adulta é de pequeno porte, medindo entre 2 e 3 mm, os olhos são vermelhos, possuem 3 ocelos, antenas com aristas ramificadas, tórax de coloração amarela a marrom-pálido, com faixas pretas longitudinais ao longo do abdome. As manchas escuras nas asas dos machos começam a se desenvolver 10 horas após a emergência, porém tornam-se visíveis somente após 2 dias (Walsh et al., 2011). Os estágios imaturos de Drosophila são todos semelhantes, sendo necessário um estudo minucioso de sua morfologia ou a utilização de técnicas de biologia molecular para a identificação específica. Bioecologia Ainda existe escassez de literatura sobre bioecologia de D. suzukii, uma vez que os trabalhos disponíveis foram, em sua maioria, desenvolvidos no Japão. Assim, fazem-se necessários estudos específicos das áreas recém-invadidas. A maioria dos drosofilídeos apresenta uma alta fecundidade, o que também ocorre com D. suzukii. As fêmeas alcançam a maturidade sexual em 1 ou
2 dias quando em condições favoráveis de temperatura e umidade, sendo o tempo máximo registrado de 13 dias. As fêmeas começam a ovipositar a partir do segundo dia após a emergência, podendo depositar até três ovos por fruto. Cada fêmea, em média deposita de 7-16 ovos por dia, podendo ser capaz de ovipositar até 600 ovos durante todo seu ciclo de vida (em média 400 ovos). A oviposição máxima registrada para essa espécie foi de 160 ovos em apenas um dia, em cerejeira. As larvas eclodem 2 a 72h após a oviposição e chegam ao último instar em 3 a 13 dias. A pupa ocorre geralmente dentro do fruto, podendo eventualmente ocorrer no solo, e o seu período varia de 3 a 15 dias (Daff, 2013). A temperatura é um fator importante para se mensurar o tempo de um ciclo de D. suzukii, sendo que o tempo mínimo exigido é de 8 dias, entre a oviposição e a emergência. A média de tempo estimada varia entre 8 a 18 dias. As gerações de verões amenos apresentam desenvolvimento mais acelerado. A longevidade média é de 21 a 66 dias (Cini et al., 2012; Daff 2010). D. suzukii tem preferência por temperaturas amenas, sendo seu melhor desempenho reprodutivo registrado em temperaturas entre 20 °C a 25 °C. Segundo Kinjo et al. (2014), as melhores temperaturas para oviposição variam entre 10°C e 32°C, sendo que temperaturas que excedem essa faixa prejudicam a postura. Da mesma forma, machos expostos a temperaturas superiores a 30 °C apresentaram diminuição na fertilidade. Os demais parâmetros, como período embrionário, larval e pupal também são afetados negativamente em função de altas temperaturas (Anfora et al., 2012).
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A dispersão para áreas com altos gradientes latitudinais é impossível para a maioria dos insetos do gênero Drosophila, pois, em geral, os drosofilídeos não suportam baixas temperaturas (Dalton et al., 2011). Porém, sob temperaturas inferiores a 5 °C, D. suzukii pode apresentar comportamento de diapausa. Os indivíduos recém-emergidos não amadurecem sexualmente e entram em diapausa. O mesmo ocorre com adultos sexualmente maduros, sendo que estes voltam a atividade assim que a temperatura se torne adequada novamente. Em épocas frias, as fêmeas podem ovipositar centenas de ovos antes de entrar em diapausa, e podem depositar ovos por até 200 dias. Os ovos, larvas e pupas não são capazes de tolerar grandes períodos de frio intenso. Ainda não está bem claro como funciona o processo de diapausa desses insetos, uma vez que não existem informações se esse processo é fisiológico ou mediado através de adaptação ambiental. Porém, acredita-se que essa capacidade tende a se desenvolver ainda mais, através de processos de migração para áreas com elevadas altitudes, aclimatização e busca por abrigo em locais de refúgios naturais ou proporcionadas pela ação humana (Anfora et al., 2012; Daff, 2013). Esse inseto apresenta grande tolerância à variação de temperaturas, havendo registro de linhagens resistentes a verões intensos, como os da Espanha, e invernos severos, como os registrados nas montanhas do Japão e regiões dos Alpes (Anfora, 2012). Prefere umidades elevadas, fato que explica a ausência de relatos de danos causados em culturas de clima seco no Mediterrâneo Europeu (Hauser et al., 2009). As fêmeas preferem frutos em estágio de amadurecimento mais avançado, em comparação a frutos verdes. Lee et al. (2011b), ofereceram cerejas verdes, em início de amadurecimento e completamente maduras às fêmeas de D. suzukii, sendo que a preferência para oviposição foi de 11%, 34% e 55%, respectivamente. As larvas de D. suzukii apresentam dificuldade de completar seu ciclo em frutos muito ácidos, o que poderia explicar esse tipo de comportamento (Malguashca et al., 2010). Quando ofertadas diferentes espécies de rosáceas, como pêssegos, ameixas e cerejas, verificou-se a preferência para oviposição de 7%, 20% e 73% (Poyet et al., 2014). A deposição de ovos é aleatória, ou seja, não forma massa de ovos dentro dos frutos, comportamento frequentemente observado em outros drosofilídeos (Mitsui et al., 2006). Danos Econômicos Os principais danos causados por D. suzukii são ocasionados pela alimentação das larvas no interior
dos frutos. Entretanto, a inserção do ovipositor pela fêmea (Fig. 2), abre portas de entrada para infestações secundárias, como fungos filamentosos, leveduras e bactérias. Além disso, o ataque dessa praga deprecia a qualidade dos frutos como um todo, diminuindo a vida útil do produto no período pós-colheita (Goodhue et al., 2011). Estimar custos ocasionados em função do ataque de D. suzukii é um tema complexo, devido à dificuldade de mensurar danos diretos e indiretos. Os danos diretos estão ligados à perda de produtividade e qualidade dos frutos, enquanto os danos indiretos estão relacionados ao aumento no custo de produção, mão de obra, equipamento e produtos para controle e monitoramento (Lee et al., 2011a). Estudos preliminares realizados nos Estados Unidos indicaram que as perdas anuais em 5 culturas (amoreira, cerejeira, framboeseira, mirtileiro e morangueiro) chegaram a mais de 500 milhões de dólares, em apenas 3 Estados (California, Oregon e Washington). As perdas podem ser ainda maiores em áreas com predomínio de monocultura. Em uma propriedade de 400 ha, na região do Nordeste da Itália, localidade de grande produção de pequenas frutas, foram estimadas perdas de 500 mil euros em 2010, e aproximadamente 3 milhões de euros, na safra seguinte (Walsh et al., 2011; Anfora, 2012). Em áreas onde não houve controle ou que a presença de D. suzukii foi negligenciada, a perda direta chegou a 80% da produtividade (Lee et al., 2011b). Monitoramento e Controle O monitoramento de moscas-das-frutas da família Tephritidae é geralmente realizado através de armadilhas com iscas atrativas (Alberti et al., 2009), sendo o mesmo sistema utilizado para Drosophilidae. O monitoramento é a base para um programa de manejo integrado efetivo (Cini et al., 2012). A isca que apresentou maior atratividade para D. suzukii é a combinação de vinagre de maçã e vinho tinto, na proporção de 40:60 (Landolt et al., 2011). Outros compostos como melaço, vinagre de arroz, óleos essenciais (citronela e gerânio), açúcar e suco de cereja, em diferentes concentrações, também foram testados para atratividade desse inseto, porém não apresentaram resultados tão satisfatórios quanto a mistura anteriormente citada. Para melhor eficiência da isca, recomenda-se a adição de um surfactante (detergente, por exemplo) para diminuir a tensão superficial e impedir que os insetos fujam das armadilhas (Walsh et al., 2011). O formato, coloração e estrutura das armadilhas também são fatores importantes para o sucesso do monitoramento. As armadilhas McPhail apresentam bons resultados no monitoramento, uma vez que facilitam a entrada do inseto e dispersão do odor
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da isca (Landolt et al., 2011). As cores mais atrativas para D. suzukii são vermelho e preto (Mitsui; Kimura 2010). As armadilhas devem ser posicionadas em locais frescos e protegidos do sol (Walsh et al., 2011). Recomenda-se a utilização de cinco armadilhas por acre (aproximadamente duas armadilhas/ha) (Osu, 2014). Em trabalho realizado por Freda; Braverman (2013) foram utilizadas e confeccionadas armadilhas a partir de garrafas PET de 2 L. Uma fenda curva foi cortada na porção inferior da garrafa, a fim de possibilitar a colocação da isca, e alguns orifícios foram feitos aleatoriamente no seu entorno. A fenda foi coberta com fita durante a primavera e verão, impossibilitando a entrada de vespas e abelhas. A isca utilizada foi composta por purê de banana podre, suco de maçã e leveduras. O método de controle mais utilizado em locais onde há ocorrência dessa praga é o controle químico. Organofosforados, piretroides e espinosinas apresentaram bons resultados no controle por contato e poder residual sobre D. suzukii, em cerejeira, framboeseira, mirtileiro, morangueiro e videira. Já os neonicotinoides e organofosforados sistêmicos apresentam ação ovicida e capacidade de controlar larvas dentro dos frutos. A utilização do inseticida Malatiom em baixas doses parece ser eficiente no controle dessa praga (Beers et al., 2011; Bruck et al., 2011). Em trabalho realizado por Cuthbertson et al. (2014), foram testados vários produtos químicos (clorantraniliprole, spirotetramat, tiacloprido, espinosade, piretrinas, deltametrina, óleo de Neem, Tri-Tek e o produto experimental TA2674), através da imersão de frutos de mirtileiro previamente infestados, sendo que deltametrina e o produto experimental TA2674 apresentaram alta eficiência no controle de D. suzukii, e o produto espinosade causou mortalidade de 100% dos indivíduos. Já o óleo de Neem e o produto Tri-Tek, que é feito à base de petróleo, causaram apenas um atraso no desenvolvimento dos insetos. Quando necessária a aplicação de defensivos químicos, recomenda-se pelo menos duas aplicações pré-colheita, procedendo-se à rotação de grupos químicos para o manejo de resistência, uma vez que essa espécie apresenta múltiplas gerações a cada estação, o que aumenta o risco do surgimento de linhagens resistentes (Bruck et al., 2011). Aliado ao controle químico, o controle cultural é outra ferramenta fundamental para o manejo da praga. É essencial a eliminação de possíveis hospedeiros alternativos das áreas vizinhas aos pomares e lavouras (Osu, 2014). No Brasil, ainda não existem estudos efetivos sobre os frutos nativos que podem servir como sítio alternativo de desenvolvimento dessa praga. A cereja negra americana Prunus serotina, uma espécie arbórea nativa do norte dos Estados Unidos, tornou-se uma das principais espécies inva-
soras lenhosas florestais na Europa. Uma das causas do seu sucesso é a enorme quantidade de frutos produzidos por árvore. Esse fato torna P. serotina um reservatório perfeito para o desenvolvimento e persistência de populações de D. suzukii em sistemas naturais na Europa. Poyet et al. (2014) verificaram a presença dessa praga em 70% dos frutos amostrados dessa espécie. Existem pesquisas que buscam encontrar inimigos naturais capazes de controlar ou minimizar o ataque de drosofilídeos. A dificuldade em encontrar parasitoides de ovos e larvas que controlem essa praga pode ser explicado pelo fato de D. suzukii ser capaz de ovipositar no interior de frutos intactos e sãos, dificultando o ataque de agentes de controle biológico. Ganaspis xantophoda (Ashmead, 1896) (Hymenoptera, Figitidae) e Asobara japonica Belokobylskij, 1998 (Hymenoptera, Braconidae) são descritas como parasitoides efetivos de pelo menos 3 espécies de drosofilídeos (Drosophila lutescens Okada 1975, Drosophila rufa Kikkawa and Peng 1938, e Drosophila biauraria Bock & Wheeler 1972) que são encontradas em abundância em florestas no Japão. Drosophila suzukii é abundante nas mesmas áreas, porém sofre menos parasitismo por parte desses himenópteros devido ao seu comportamento de oviposição. Algumas espécies de Ganaspis foram encontradas parasitando larvas de D. suzukii dentro de frutos. Entretanto, Leptopilinica japonica Novković & Kimura (Hymenoptera, Figitidae) e A. japonica foram encontrados apenas em larvas e pupas de frutos caídos (Mitsui; Kimura, 2010). Recentemente, Pachycrepoideus vindemmiae (Rondani, 1875) (Hymenoptera, Pteromalidae), um parasitoide generalista de pupas, que por muito tempo foi considerado um dos maiores inimigos naturais de D. melanogaster, também foi encontrado associado a D. suzukii (Brown et al., 2011). Outras duas espécies de parasitoides também foram encontradas parasitando essa espécie, sendo Asobara tabida (Nees, 1834) e A. rufescens (Forster, 1862) (Hymenoptera: Braconidae) os parasitoides mais comuns associados a drosofilídeos frugívoros na Europa. Algumas espécies de Trichopria (Hymenoptera, Diapriidae), parasitoide generalista nos Estados Unidos e Europa, utilizam D. suzukii como hospedeiro adicional (Mitsui et al., 2007; Cini et al., 2012). A utilização de fungos e nematoides para o controle de D. suzukii é uma alternativa aliada ao controle químico. Os fungos entomopatogênicos Lecanicillium muscarium e Beauveria bassiana, e os nematoides entomopatogênicos Steinernema carpocapsae, S. feltiae e S. kraussei causaram um decréscimo na população de D. suzukii em condições de laboratório. No entanto, a utilização isolada desses agentes de controle não são suficientemente eficientes para o controle desse drosofilídeo (Cuthbertson et al., 2014).
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Considerações finais
for integrated pest management. Bulletin of Insectology, v.65, n.1, p.149-160, 2012.
O Brasil é um país de proporções continentais, que possui os mais variados tipos de climas e disponibilidade de substrato para criação dessa praga. Diversos frutos, nativos e exóticos podem oferecer condições para a criação e estabelecimento de D. suzukii, fato este que gera preocupação. Atualmente, os registros de danos em culturas comerciais e nativas e novos hospedeiros são praticamente inexistentes no país. Santos (2014) realizou um levantamento de danos em morangueiro, constatando 30% de queda na produção, sendo este o único realizado até o momento. Existem várias perguntas sobre a bioecologia de D. suzukii que precisam ser respondidas, para que se possa implementar novas técnicas de monitoramento e controle, viabilizando o Manejo Integrado dessa praga. Referências
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Recebido em 15/7/2014 Aceito em 27/1/2015
Biológico, São Paulo, v.77, n.1, p.45-51, jan./jun., 2015
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