O PAPEL DA FOTO-DEGRADAÇÃO DO CARBONO ORGÂNICO DISSOLVIDO (COD) NOS ECOSSISTEMAS AQUÁTICOS

O PAPEL DA FOTO-DEGRADAÇÃO DO CARBONO ORGÂNICO DISSOLVIDO (COD) NOS ECOSSISTEMAS AQUÁTICOS Albert Luiz Suhett 1,2 , André Megali Amado Vinicius Fortes Farjalla 1,3*

1,2,4

, Reinaldo Luiz Bozelli 1 , Francisco de Assis Esteves 1,3 ,

¹ Laboratório de Limnologia, Depto. de Ecologia, Inst. de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ). Ilha do Fundão. CEP: 21941-590, Caixa Postal: 68020. Rio de Janeiro, Brasil. 2 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Inst. de Biologia, UFRJ. Ilha do Fundão. CEP: 21941-590, Caixa Postal: 68020. Rio de Janeiro, Brasil. 3 Núcleo de Pesquisas em Ecologia e Desenvolvimento Sócio-ambiental de Macaé (NUPEM/UFRJ). Av. Rotary Club S/Nº, São José do Barreto. CEP: 28970-000, Caixa Postal: 119331. Macaé, Rio de Janeiro, Brasil. 4 Endereço atual: University of Minnesota (UMN), Department of Ecology Evolution and Behaviour, 100 Ecology Building, 1987 Upper Buford Circle, St. Paul, MN 55108, U.S.A. * e-mail: [email protected]

RESUMO O carbono orgânico dissolvido (COD) é um dos maiores e mais dinâmicos reservatórios de carbono da biosfera, tendo grande influência sobre o ciclo global do carbono. Além de ser consumido pelas bactérias aquáticas, o COD também é degradado pela luz solar. Este processo de foto-degradação, ou foto-oxidação, transforma o COD, alterando sua disponibilidade para as bactérias, podendo também oxidá-lo direto a CO2 . Neste artigo, revemos as principais motivações biogeoquímicas para o estudo deste processo nos ecossistemas aquáticos, bem como as suas principais implicações ecológicas. Inicialmente, discutimos aspectos gerais do COD nos ecossistemas aquáticos, sua degradação pelas bactérias e pela luz e a relação entre estes dois processos. É mencionado o papel do foto-branqueamento do COD na regulação da penetração de luz na coluna d’água e dos efeitos desta sobre os organismos. É também abordado o potencial de foto-degradação de compostos tóxicos pela luz solar. São brevemente abordadas algumas metodologias utilizadas nos estudos de foto-degradação. Apontamos os principais fatores reguladores da foto-degradação e como estes fatores podem influenciar a variação sazonal das taxas de foto-oxidação. Numa análise em escala global, mostramos que as taxas de fotooxidação são significativamente maiores em ecossistemas tropicais, o que é parcialmente explicado por maiores concentrações de COD. As taxas de foto-oxidação estão positivamente relacionadas ao COD embora a relação não seja muito forte (r2 = 0,42), devido a fatores como a variação sazonal da foto-reatividade do COD. Propomos que a alta incidência solar durante todo o ano e aumentos sazonais da foto-reatividade do COD também interagem para produzir valores altos de foto-oxidação nos ecossistemas tropicais. Palavras-chave: Carbono orgânico dissolvido, Foto-degradação, Foto-oxidação. ABSTRACT THE ROLE OF DISSOLVED ORGANIC CARBON (DOC) PHOTO-OXIDATION IN AQUATIC ECOSSYSTEMS. Dissolved organic carbon (DOC) is major and dynamic carbon pool in the biosphere, with great influence on the global carbon cycle. Besides being consumed by aquatic bacteria, DOC is also degraded by sunlight. This process of photodegradation, or photo-oxidation, transforms DOC, changing its bioavailability, or even oxidizes DOC directly into CO2 . In this paper, we review the main biogeochemical motivations for the research on this process in aquatic ecosystems. First, we discuss general aspects of DOC, its degradation by bacteria and light and the relationship between these two processes. We mention the role of photo-bleaching in regulating the light penetration in the water column and its effects on aquatic organisms. The potential of sunlight for the photo-degradation of toxic compounds is also shown. We shortly mention some methods for the study of photodegradation. We also point out the main regulating factors of photo-degradation and how they may affect the seasonal variation of photo-oxidation rates. In a global analysis, we show that photo-oxidation rates are significantly higher in tropical ecosystems, what is partially explained by higher DOC concentrations.

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Photo-oxidation rates is positively related to DOC, although the relation is not quite strong (r2 = 0.42), due to factors such as seasonal variation of DOC photo-reactivity. We propose that the high solar incidence throughout the year and seasonal inputs of photo-reactivity interact to produce high photo-oxidation rates in tropical ecosystems. Key-words: Dissolved organic carbon, Photo-degradation, Photo-oxidation.

INTRODUÇÃO As atividades humanas nas últimas décadas têm levado à redução da camada de ozônio e ao aumento da incidência da radiação ultravioleta (UV) sobre a superfície terrestre (Stolarski et al. 1992). Além dos efeitos nocivos da radiação UV sobre os organismos aquáticos (Aas et al. 1996, Jeffrey et al. 1996), esta radiação tem um reconhecido papel em reações fotoquímicas nos ambientes aquáticos. Através do processo de foto-degradação, a radiação solar (especialmente a UV) provoca a quebra de moléculas de carbono orgânico dissolvido (COD) nos ecossistemas aquáticos, podendo levar à sua (foto-)oxidação completa a CO2 (Salonen & Vähätalo 1994). Devido ao notável aumento do CO2 na atmosfera em função do crescente uso de combustíveis fósseis (Vitousek et al. 1997, Short & Neckles 1999) e ao papel desse gás no efeito estufa, vários estudos surgiram buscando quantificar as taxas de foto-oxidação e determinar quais os principais fatores reguladores deste processo nos ecossistemas aquáticos (Amon & Benner 1996b, Granéli et al. 1996, Granéli et al. 1998, Bertilsson & Tranvik 2000, Amado et al. 2003). O objetivo desta revisão é introduzir os processos de foto-degradação do COD a um público mais geral, apresentando o estado da arte desse conhecimento. Para tal, traçamos um panorama geral destes processos nos ecossistemas aquáticos, bem como a interação entre essa via de degradação e a via microbiana em diferentes tipos de ambientes. Inicialmente, são feitas considerações sobre as características do COD nos ecossistemas aquáticos e aspectos de seu consumo pelo bacterioplâncton. Posteriormente, são explorados os processos de degradação parcial ou total do COD pela luz e os seus efeitos sobre o consumo microbiano. Os efeitos da foto-degradação sobre alguns poluentes orgânicos e compostos tóxicos são também comentados. Apresentamos uma seção sobre as principais metodologias utilizadas no estudo da foto-

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degradação do COD e seus efeitos sobre o bacterioplâncton. Posteriormente, são apresentados os efeitos de alguns fatores específicos, como qualidade do COD e pH, sobre as taxas de foto-oxidação em ambientes naturais. A variação sazonal das taxas de foto-oxidação em diversos ecossistemas é discutida, buscando identificar os fatores reguladores desta dinâmica. E para finalizar, fazemos uma comparação das taxas de foto-oxidação em ambientes tropicais e temperados, com base em uma revisão qualitativamente abrangente de ecossistemas aquáticos. CARACTERÍSTICAS, CONCENTRAÇÃO E ORIGEM DO COD O COD, normalmente definido, operacionalmente, como todo o carbono orgânico menor do que 0,2 µm, representa uma mistura bastante heterogênea de moléculas orgânicas, variando desde pequenas e estruturalmente mais simples – como aminoácidos, açúcares e ácidos carboxílicos simples – até as maiores e mais complexas – como as substâncias húmicas (Thomas 1997). Estas últimas, são compostos quimicamente heterogêneos resultantes da decomposição parcial de vegetais, de alto peso molecular, compostas por muitos anéis aromáticos com grupamentos periféricos, e conferem coloração avermelhada à água (para revisão, ver McKnight & Aiken 1998). São extremamente importantes para o funcionamento dos ecossistemas aquáticos e representam a maior parte do COD, podendo chegar a cerca de 90% deste em alguns pântanos ou lagoas de águas escuras (Thurman 1985, Thomas 1997, Suhett et al. 2004). Quanto à origem, o COD pode ser autóctone – produzido no próprio sistema aquático em questão – ou alóctone – produzido externamente. As principais fontes de COD autóctone são os produtores primários, tanto o fitoplâncton quanto as macrófitas aquáticas.

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Em lagos profundos, o fitoplâncton é responsável pela maior parte da produção primária e excreção de COD autóctone para a água, enquanto que em lagos pequenos e rasos, que constituem a maior parte dos lagos do planeta, as macrófitas passam a ter maior importância (Wetzel 1992, Mann & Wetzel 1996, Reitner et al. 1999). Já o COD alóctone é produzido externamente, podendo ter origem terrestre ou em outro ecossistema aquático, sendo carregado pelo escoamento superficial ou lixiviação do solo, bem como através de tributários ou afloramentos de lençol freático, sendo constituído principalmente por substâncias húmicas (Biddanda & Cotner 2002, Farjalla et al. 2002, Porcal et al. 2004, Lennon & Pfaff 2005). Estima-se que o COD nos ecossistemas aquáticos (tanto marinhos como de água doce) está em igual magnitude ao carbono na forma de CO2 em toda a atmosfera (Farrington 1992). Sua concentração é extremamente variável, tanto espacial como temporalmente, mesmo dentro de um mesmo ecossistema aquático. A concentração do COD pode ser espacialmente heterogênea ao longo da coluna d’água ou horizontalmente, em função da proximidade de fontes de carbono, como tributários, margens com vegetação e outras características hidrológicas (Wetzel 1992, Tao 1998, Porcal et al. 2004). Bertilsson & Tranvik (2000), trabalhando em 38 lagos temperados de variadas características químicas e posição geográfica, encontraram concentrações de COD variando de cerca de 0,2 a 2,0 mM C, uma faixa de variação na qual se incluem os dados reportados pela maioria dos estudos na literatura (Granéli et al. 1996, Bertilsson & Tranvik 1998, Castillo 2000, Biddanda et al. 2001, Amado et al. 2003, Vähätalo et al. 2003). No caso de alguns sistemas pantanosos, lagoas localizadas em região de solo arenoso, ou ainda ambientes extremamente frios, as concentrações de COD atingem valores que estão entre os mais altos registrados na literatura (cerca de 14 mM C), como é o caso de algumas lagoas costeiras e afloramentos de lençol freático no Estado do Rio de Janeiro (Farjalla et al. 2002, Suhett et al. 2004). Temporalmente, o COD também pode variar consideravelmente, tanto em função de aportes esporádicos como sazonais. Em escala sazonal, o regime de chuvas ou o pulso hidrológico podem ser responsáveis por aportes massivos de COD para rios

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lagos, principalmente em ecossistemas tropicais. Em algumas lagoas costeiras húmicas do Rio de Janeiro, o início do período chuvoso provoca tipicamente a entrada de COD húmico, aumentando sua concentração e a coloração da água (Farjalla et al. 2002, Suhett et al. submetido). Em lagos e rios da região amazônica, as maiores concentrações de COD geralmente ocorrem quando estes ecossistemas sobem de nível devido ao pulso hidrológico, invadindo as florestas circundantes (Castillo 2000, Amado et al. 2006, Farjalla et al. 2006, Suhett et al. submetido). Já em ecossistemas temperados, devidos às variações mais marcantes na temperatura ao longo do ano, os aportes sazonais são causados principalmente por escoamento da água de degelo da área circundante ou pela desestratificação dos lagos no inverno, trazendo o COD acumulado no hipolímnio para toda a coluna d’água (Lindell et al. 2000), embora em alguns casos a precipitação também contribua (Pace & Cole 2002, Hongve et al. 2004). Em alguns casos, a lixiviação de COD a partir de macrófitas que crescem entre a primavera e o verão também pode ter um papel bastante relevante (Reitner et al. 1997). A produção fitoplanctônica também pode variar sazonalmente devido à disponibilidade de luz e nutrientes, principalmente em ambientes temperados, causando variações consideráveis na concentração e qualidade do COD (Marshall & Peters 1989, Wetzel 2001, Minor et al. 2006). O CONSUMO MICROBIANO DO COD E SUA IMPORTÂNCIA TRÓFICA Durante muito tempo, considerou-se que o COD representava um montante de carbono orgânico ‘perdido’ para as cadeias alimentares aquáticas. Uma vez lixiviado ou excretado, só poderia retornar às cadeias tróficas após ser mineralizado por bactérias heterotróficas e reutilizado pelos produtores primários na forma de carbono inorgânico para a produção primária. Embora se pudesse presumir que as bactérias heterotróficas poderiam subsidiar energeticamente níveis tróficos superiores, através do uso do COD como substrato, pouco se sabia sobre a real capacidade das bactérias heterotróficas de recuperar o COD e se o bacterioplâncton era suficientemente abundante para sustentar os níveis tróficos superiores. Paerl (1978)

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demonstrou experimentalmente que o bacterioplâncton poderia transformar em biomassa até cerca de 40% do COD consumido. Estudos posteriores, baseados em novas técnicas com radioisótopos e microscopia de epifluorescência, mostraram que o bacterioplâncton era muito mais abundante e produtivo do que se imaginava (Hobbie et al. 1977, Fuhrman & Azam 1982). Estes trabalhos levaram à concepção da chamada alça microbiana (do inglês, microbial loop, Azam et al. 1983), que seria a via paralela de reintrodução de COD na cadeia trófica, passando pelas bactérias, protozoários flagelados e ciliados e zooplâncton até chegar aos peixes. Embora estudos recentes tenham mostrado uma predominância do metabolismo bacteriano em ambientes oligotróficos e ricos em COD (Biddanda et al. 2001, Cotner & Biddanda 2002), alguns autores apontam que a produtividade do bacterioplâncton é relativamente baixa, não sendo capaz de sustentar consideravelmente os níveis tróficos superiores (e.g. Stepanauskas et al. 2005). Segundo estes estudos, mesmo tendo capacidade de consumir uma quantidade considerável de COD, o bacterioplâncton tem uma baixa eficiência de crescimento (do inglês, BGE, bacterial growth efficiency), canalizando uma grande porção do COD consumido para a respiração, especialmente em sistemas oligotróficos (Del Giorgio & Cole 1998, Farjalla et al. 2002, Kritzberg et al. 2004). Ainda assim, Daniel et al. (2005) mostraram que o zooplâncton pôde ser sustentado pela produção secundária bacteriana em mesocosmos mantidos no escuro por mais de um ano, especialmente em um lago húmico oligotrófico, evidenciando que a alça microbiana pode ser realmente importante para a recuperação do COD em alguns ambientes. Saunders (1976) formulou um modelo geral segundo o qual moléculas orgânicas pequenas são degradadas rapidamente, enquanto moléculas maiores levariam muito mais tempo. Esta generalização de biodisponibilidade inversamente proporcional ao peso molecular foi amplamente aceita por mais de uma década, quando alguns estudos mostraram exceções na natureza. Estudos realizados com COD isolado de ecossistemas aquáticos mostraram que as moléculas menores são em média mais antigas, representando uma fração do COD que resistiu à degradação ao longo do tempo, em contraste com as moléculas maiores,

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que são em média de origem mais recente (Tranvik 1990, Amon & Benner 1996a). Embora vários compostos de baixo peso molecular sejam substratos bacterianos bastante lábeis – como aminoácidos e pequenos ácidos carboxílicos – e outros compostos de alto peso molecular – como substâncias húmicas – sejam reconhecidamente refratários ao crescimento bacteriano, o peso molecular por si só não parece um bom indicador da disponibilidade do COD total em ecossistemas naturais. Um novo modelo conceitual bastante interessante, o ‘contínuo tamanho-reatividade’ (do inglês, Size-reactivity continuum), foi proposto por Amon & Benner (1996a), mostrando que e a reatividade biológica do COD está positivamente relacionada ao peso molecular, embora haja alguns compostos que fujam a essa relação média. Portanto, a biodisponibilidade do COD parece estar mais ligada à estrutura do que ao tamanho das moléculas. Com relação às substâncias húmicas, é interessante ressaltar que, embora tenham sido historicamente consideradas muito pouco degradáveis devido às suas características químicas, sendo extremamente recalcitrantes no ambiente, estudos feitos nas últimas décadas mostraram que estas substâncias são usadas pelas bactérias como fonte consideráveis de carbono e energia, podendo sustentar cerca de 50 % do crescimento bacteriano em alguns ambientes (Moran & Hodson 1990, Tranvik 1990, McKnight & Aiken 1998). FOTO-DEGRADAÇÃO DO COD FOTO-OXIDAÇÃO COMPLETA DO COD: PRODUÇÃO FOTO-QUÍMICA DE CO2 Diversos tipos de moléculas constituintes do COD possuem estruturas capazes de absorver energia luminosa (cromóforos). Quando absorve esta energia, a molécula passa por uma transição eletrônica, onde um elétron passa para um orbital de maior energia, sendo necessária alguma transformação para que a molécula volte a um estado de menor energia (para revisão, ver Miller 1998). Muitas vezes, estas transformações tornam a molécula quimicamente reativa, ou sensibilizada. Neste estado a molécula pode ser mineralizada (produzindo CO2 ou CO) ou reagir com outras, mesmo aquelas que não têm capacidade de absorver a energia luminosa. Além disso, a interação

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entre a luz solar e o COD também gera espécies reativas de oxigênio, como o radical hidroxil (OH•). Entre os intermediários produzidos nestas reações, podemos destacar o peróxido de hidrogênio (H2 O2 , Scully et al. 1995, White et al. 2003). As moléculas orgânicas sensibilizadas e estas espécies reativas de oxigênio atacam o COD de forma geral, provocando reações de oxidação parcial ou total destas moléculas (Moran & Zepp 1997, Molot et al. 2005). A mineralização foto-qúimica do COD a CO2 é normalmente chamada foto-oxidação (Granéli et al. 1996, Amado et al. 2003), embora este termo possa também se referir de forma mais geral aos processos de oxidação parcial do COD. Aqui utilizaremos o termo foto-oxidação no sentido mais restrito de oxidação total do COD a CO2 . Embora o mecanismo de oxidação da matéria orgânica seja completamente diferente da oxidação biológica realizada pelas bactérias, em termos da remineralização do carbono, a luz atua de forma análoga a esses microrganismos, liberando carbono inorgânico na forma de CO2 . Uma vez dissolvido na água, CO2 pode tanto ser reutilizado pelos produtores primários aquáticos como emitido para a atmosfera. Especialmente em corpos aquáticos de águas escuras, onde as concentrações de COD são altas e os produtores primários menos abundantes devido à limitação pela luz, começou-se a especular que este processo fosse bastante importante e com potencial para emitir quantidades expressivas de CO2 para a atmosfera (Salonen & Vähätalo 1994). Por isso, desde a década de 1990, vários autores investigaram as taxas de foto-oxidação do COD em diversos ecossistemas aquáticos, com um claro enfoque em ecossistemas húmicos (De Haan 1993, Granéli et al. 1996, Granéli et al. 1998, Lindell et al. 2000, Jonsson et al. 2001, Suhett et al. 2004). Estudos com medições das taxas de foto-oxidação no mar ou outros ecossistemas de águas salobras e salgadas são raríssimos (e.g. Miller & Zepp 1995), devido a dificuldades metodológicas (ver seção “Metodologias para o estudo da foto-degradação do COD”). Granéli et al. (1996), em um estudo com lagos de variável conteúdo húmico mostraram que a fotooxidação do COD pode ser responsável, em grande parte, pela super-saturação de CO 2 comumente observada nestes lagos, podendo ser de magnitude semelhante à respiração e à produção fitoplanctônica.

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Amado et al. (2006), trabalhando em um lago amazônico de águas claras, mostraram que a fotooxidação, normalmente confinada aos primeiros metros da coluna d’água, pode ter a mesma magnitude da mineralização pelo bacterioplâncton em toda a coluna d’água. Jonsson et al. (2001), modelando os fluxos do carbono em um lago húmico estratificado na Suécia, estimaram que a foto-oxidação pode ser responsável por 10 % de toda a mineralização do carbono neste lago. Cálculos semelhantes feitos para a lagoa Comprida, uma lagoa costeira húmica do Rio de Janeiro, mostram que a contribuição da foto-oxidação para o fluxo total de CO2 para a atmosfera pode ultrapassar os 10 % em alguns períodos do ano (Suhett et al. dados não publicados). Com base nestes estudos, fica evidente que a fotooxidação contribui de forma significativa para a mineralização total do COD nos ecossistemas aquáticos. Considerando-se que a maioria dos lagos do mundo são pequenos e rasos (Wetzel 1992), com a coluna d’água mais sujeita à constante mistura e a uma penetração proporcional da luz, pode-se considerar que a foto-oxidação tem grande contribuição para o ciclo do carbono em escala global. O FOTO-BRANQUEAMENTO E SUAS CONSEQÜÊNCIAS PARA OS ORGANISMOS AQUÁTICOS O COD é responsável por grande parte da atenuação da radiação sub-aquática, tendo inúmeras conseqüências para os organismos aquáticos (Morris et al. 1995). A atenuação da luz visível afeta principalmente a energia disponível para a produtividade primária aquática, podendo limitar este processo em alguns ecossistemas (Kostoglidis et al. 2005). A radiação UV, no entanto, tem efeitos negativos diretos bastante conhecidos sobre os organismos aquáticos, como danos ao DNA e demais estruturas, influenciando e até mesmo adaptações morfológicas e comportamentais dos organismos aquáticos (Herndl et al. 1993, Aas et al. 1996, Laurion et al. 2000, Sommaruga 2001, Tedetti & Sempéré 2006). Por se responsável pela rápida atenuação da radiação UV, limitando-a à parte mais superficial da coluna d’água, o COD protege os organismos aquáticos dos efeitos nocivos desta radiação. Em alguns lagos húmicos, a

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atenuação pode ser tão intensa que limita a penetração da radiação UV aos primeiros centímetros da coluna d’água (Granéli et al. 1998). Portanto, quaisquer processos que alterem a capacidade do COD de atenuar a radiação UV podem aumentar a exposição dos organismos aquáticos aos danos causados por esta radiação. O poder da luz solar de provocar o clareamento da água (foto-branqueamento, do inglês photobleaching) foi um fenômeno inicialmente demonstrado por cientistas interessados na aparência da água potável (e.g. Whipple 1914). Este fenômeno ocorre devido à existência de estruturas das moléculas orgânicas capazes de absorver a energia solar (cromóforos), as quais mudam de conformação ou são degradadas para estabilização energética da molécula (Strome & Miller 1978). Alguns estudos mostraram que, mesmo com atenuação da radiação ao longo da coluna d’água, o foto-branqueamento pode ser relevante para o ecossistema como um todo. Reche et al. (2000), modelando os efeitos do foto-branqueamento para a coluna d’água inteira, mostraram que a tanto a luz visível como a UV contribuem para a perda de coloração da água e que a importância deste processo para a coluna d’água como um todo diminui bastante com o aumento de profundidade. Resultados encontrados por Waiser & Robarts (2004) em áreas alagadas, ecossistemas bastante rasos (< 1 m), mostram que a baixa profundidade, associada à mistura da coluna d’água por ventos, potencializa o fotobranqueamento da água. Segundo estes autores, em ambientes com estas características, devido ao intenso foto-branqueamento, mesmo altas concentrações de COD não seria capazes de garantir proteção extensiva ao organismos aquáticos contra a radiação UV. Em um estudo recente em um lago húmico sueco, Anesio & Granéli (2003) mostraram que a acidificação também pode intensificar o foto-branqueamento, sugerindo que ações antrópicas que levem à acidificação dos corpos d’águas podem aumentar a exposição dos organismos aquáticos aos danos causados pela radiação UV. ALTERAÇÃO DA BIODISPONIBILIDADE DO COD DEVIDO À FOTO-DEGRADAÇÃO: A INTERAÇÃO DA LUZ COM O BACTERIOPLÂNCTON E SEUS EFEITOS SOBRE

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A CADEIA TRÓFICA Na década de 1970, alguns estudos mostraram que o foto-branqueamento podia ser responsável por grande parte da perda de coloração da água em ambientes naturais e que estava relacionado ao consumo do COD pelas bactérias (Gjessing & Gjerdahl 1970, Strome & Miller 1978). No entanto, apenas na década de 1980 a ligação entre os processos fotoquímicos e a disponibilidade biológica do COD foi mais bem detalhada (Geller 1986). Além da oxidação completa, como visto mais acima, o COD pode ser parcialmente oxidado, dando origem a uma ampla variedade de compostos de menor peso molecular, como ácidos carboxílicos, aldeídos e cetonas, dentre os quais se encontram muitos substratos lábeis para o bacterioplâncton (para revisão, ver Moran & Zepp 1997). Diversos estudos mostraram que estes substratos são gerados a partir de COD biologicamente refratário (predominantemente húmico) quando exposto à luz (Mopper et al. 1991, Wetzel et al. 1995, Bertilsson & Tranvik 1998). De forma geral, o consumo de COD pelas bactérias (medido através da respiração e produção secundária) é estimulado pela fotodegradação (Lindell et al. 1995, Amon & Benner 1996b, Miller & Moran 1997, Bertilsson et al. 2004, Anesio et al. 2005, McCallister et al. 2005, Smith & Benner 2005). Desta forma, além de oxidar o COD direto a CO 2 , a radiação solar pode estimular indiretamente a reciclagem do carbono ao redisponibilizar para o bacterioplâncton o COD que antes se encontrava em forma biologicamente refratária e que tenderia a se acumular no ecossistema (Granéli et al. 1998). Portanto, muitas evidências indicam que uma relação de cooperação se estabelece entre a luz solar o bacterioplâncton para o consumo do COD nos ecossistemas aquáticos (Amado et al. 2006). Alguns estudos mostraram que embora o consumo de COD, como um todo, seja estimulado pela fotodegradação, os substratos formados estimulam mais a respiração do que a produção de biomassa pelas bactérias, reduzindo a eficiência de crescimento bacteriano (Smith & Benner 2005, Amado et al. 2006). Estes estudos sugerem que, embora o potencial de remoção do COD pelas bactérias seja aumentado pela foto-degradação, este processo teria pouco efeito sobre o fluxo do COD para níveis tróficos superiores através

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da alça microbiana. No entanto, embora sejam ainda raros, alguns estudos que integram os efeitos da fotodegradação do COD ao longo da cadeia tróficas mostram evidências de que este processo pode levar ao aumento, em número e biomassa, de protozoários bacterívoros e até mesmo do metazooplâncton em diferentes ambientes (De Lange et al. 2003, Daniel et al. 2006). Além destes efeitos positivos, alguns efeitos negativos da radiação luminosa sobre o consumo biológico do COD também têm sido reportados. Mesmo com a foto-produção de compostos lábeis a partir da irradiação de COD húmico ou lixiaviado de macrófitas aquáticas, a produção de H 2 O2 (tóxico para as bactérias) pode afetar negativamente o bacterioplâncton, embora este efeito tenda a ser transitório, devido à meia-vida relativamente baixa do H2 O2 (Farjalla et al. 2001, Anesio et al. 2005). Alguns autores mostraram que a luz também oxida fotoprodutos lábeis, como os ácidos carboxílicos, podendo, portanto, competir com o bacterioplâncton por estes compostos (Benner & Biddanda 1998, Bertilsson & Tranvik 1998, Obernosterer & Benner 2004). Em alguns casos, dependendo da principal fonte de COD para o ambiente, a foto-degradação pode levar à diminuição da biodisponibilidade do COD. Naganuma et al. (1996) observaram uma redução do crescimento bacteriano em mais de 50 % após a irradiação do COD de origem algal com luz UV. Estes autores propõem que, enquanto o COD refratário se torna mais lábil pela exposição à luz, o contrário acontece com o COD lábil, o qual tende a se tornar refratário, mostrando que o papel da luz solar em controlar a interação entre o COD e bactérias poderia ser mais complicado do que se imaginava. Alguns estudos mostram que a redução de biodisponibilidade do COD é causada por algum tipo de interação com outras moléculas orgânicas, provavelmente através da complexação com outras moléculas, como as substâncias húmicas (Keil & Kirchman 1994, Tranvik & Kokalj 1998). Conforme mostrado por Kieber et al. (1997), até mesmo substâncias húmicas podem ser geradas por reações subseqüentes à foto-oxidação parcial de triglicerídios e ácidos graxos. Diante desse panorama, vários estudos procuram comparar os efeitos da foto-degradação sobre a disponibilidade do COD de diferentes fontes.

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Obernosterer et al. (2001) expuseram à luz solar o COD de diferentes regiões da coluna d’água do oceano, fracionado em diferentes classes de tamanho molecular, encontrando uma reversão da biodisponibilidade do COD: frações lábeis se tornaram refratárias e vice-versa. Tranvik & Bertilsson (2001), em estudo com 30 lagos temperados ao longo de um gradiente de trofia, mostraram que o estímulo ao crescimento bacteriano decresce ao longo do gradiente de aumento da clorofila e diminuição da coloração, passando a haver uma inibição do crescimento bacteriano nos lagos de menor conteúdo húmico e maior produtividade fitoplanctônica. Uma relação semelhante pode ser encontrada em um mesmo ecossistema devido à alternância sazonal de fontes de COD, conforme relatado por Amado et al. (2006) em um lago amazônico de águas claras. Nos períodos de enchente e águas altas, o COD é de origem basicamente alóctone, mais reativo à luz e sua biodisponibilidade é positivamente afetada pela luz solar. Em contraste, nos períodos de vazante e águas baixas, o COD é principalmente de origem autóctone (algal), e menos foto-reativo e seu consumo pelas bactérias não é afetado pela luz. Portanto, o efeito líquido da foto-degradação sobre a disponibilidade do COD para o bacterioplâncton vai depender basicamente do balanço entre diferentes fontes de COD de cada ambiente. Em uma recente revisão sobre o assunto, Moran & Covert (2003) sintetizaram os resultados de estudos em ambientes de água doce e marinhos em um interessante modelo conceitual, apresentado aqui na Figura 1. De acordo com este modelo, o efeito líquido da foto-degradação sobre o consumo do COD varia de negativo a positivo ao longo de um gradiente crescente de contribuição alóctone para o COD total. FOTO-DEGRADAÇÃO DE POLUENTES ORGÂNICOS E COMPOSTOS TÓXICOS A atividade industrial e petrolífera, bem como o uso intenso de herbicidas e medicamentos, têm causado a entrada de diversos poluentes orgânicos e demais compostos tóxicos nos ecossistemas aquáticos (Blough & Sulzberger 2003, Colombo et al. 2005). Devido aos efeitos nocivos destes compostos aos organismos aquáticos e à tendência de muitos a se acumularem ao longo da cadeia trófica, estudos recentes têm

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SUHETT, A.L. et al.

Negativo

Efeito

Positivo

COD Húmico (aromático)

COD Algal (alifático)

Contribuição alóctone Figura 1. Alteração o consumo bacteriano devido à exposição do COD com diferentes graus de contribuição de fontes alóctones à luz. A seta indica um contínuo entre ecossistemas com predomínio de COD autóctone (geralmente derivado de fitoplâncton, compostos alifáticos) e ecossistemas com grande contribuição alóctone, representada, principalmente, por substâncias húmicas, com alto grau de aromaticidade. A linha tracejada indicada um efeito nulo sobre o consumo do COD. A figura indica que, ao longo do contínuo, os efeitos sobre o consumo bacteriano do COD variam de negativos a negativos conforme se passa de ecossistemas dominados por COD algal para aqueles dominados por COD húmico. Adaptada de Moran & Covert (2003).

buscado identificar processos responsáveis pela remoção destes compostos da água, como é caso da foto-degradação. Experimentos com irradiação de petróleo ou seus derivados pela luz solar mostram que a luz solar pode causar redução de até 60 % em alguns destes compostos (Traulsen et al. 1999), e influencia positivamente a degradação do petróleo por bactérias (Maki et al. 2001). A foto-degradação de poluentes orgânicos aromáticos e de medicamentos em condições naturais também tem sido reportada (Vialaton & Richard 2002, Lam & Mabury 2005). As microcistinas e outros compostos tóxicos produzidos por cianobactérias (genericamente chamados de cianotoxinas) também podem ser fotodegradados. As cianobactérias são tipicamente encontradas em corpos aquáticos eutrofizados e representam risco para a saúde humana devido ao potencial cancerígeno das microcistinas quando ingeridas com a água (Vieira et al. 2005). Welker & Steinberg (1999) mostraram que, em presença de substâncias húmicas, a luz solar degrada diferentes tipos de microcistinas. Embora estas substâncias não sejam capazes de absorver energia luminosa suficiente para reações foto-químicas, as substâncias húmicas em estado sensibilizado provocam sua degradação,

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possivelmente pela ação de espécies reativas de oxigênio. Resultados semelhantes foram encontrados por (Bouillon et al. 2006), que demonstraram a fotodegradação do ácido domóico, uma toxina liberada por diatomáceas e algas vermelhas formadores de florações no mar. Portanto, a foto-degradação é uma possível via para a remoção de toxinas de origem algal dos ecossistemas aquáticos. METODOLOGIAS PARA O ESTUDO DA FOTO-DEGRADAÇÃO DO COD A etapa inicial dos experimentos com o COD é sua separação do carbono orgânico particulado, a qual é feita por filtração em aparatos com porosidade de 0,2 µm, os quais retêm materiais particulados, inclusive a maior parte das bactérias. Normalmente são usadas membranas de policarbonato (Lindell et al. 1995, Amado et al. 2006). Pode ser feita antes uma préfiltragem da amostra em filtros de fibra de vidro com retenção de partículas maiores que 0,7 µm, vistos que estes filtros retêm partículas de argila, fitoplâncton, zooplâncton e demais materiais particulados, facilitando a posterior filtração em membrana (Granéli et al. 1998). Em muitos casos, dependo dos objetivos do estudo e do refinamento necessário, não são usadas membranas

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de 0,2 µm, mas de 0.45 µm ou mesmo apenas os filtros de 0,7 ou 1,2 µm, devido aos custos bem menor destes últimos (e.g. Castillo 2000, e.g. Carvalho et al. 2003, Guéguen et al. 2006). Para uma revisão da eficiência de diferentes filtros e membranas e recomendações práticas para seu uso, ver Karanfil et al. (2003). A concentração de COD é medida na maioria dos casos pelo método da combustão a alta temperatura com catalisação por platina, com detecção do CO2 gerado por sensor infravermelho em analisadores de carbono total (Granéli et al. 1996). Pode ser utilizado também um método colorimétrico com oxidação prévia do COD por adição de persulfato e irradiação por UV, embora este não seja tão rápido e prático como o anterior (Schreurs 1978 apud De Haan 1993). Em experimentos de foto-oxidação do COD, as amostras filtradas a 0,2 µm são expostas a fontes naturais ou artificiais de luz em frascos de vidro, quartzo ou demais recipientes transparentes (De Haan 1993, Granéli et al. 1996, Amado et al. 2006). Embora seja o ideal, em termos de realismo, trabalhar com a luz solar, o uso de fontes artificiais é mais prático por permitir que os experimentos sejam feitos em laboratório, mesmo em períodos do ano onde a disponibilidade de luz é muito baixa em algumas regiões temperadas. A radiação UV é reconhecidamente um fração importantíssima da luz solar para os processos foto-químicos (Wetzelet al. 1995, Reitner et al. 1997), por isso normalmente é dada preferência ao quartzo, devido à sua maior transparência à luz UV. Para se quantificar a quantidade de radiação incidente na amostras, bem como a penetração da luz na coluna d’água, podem ser usados diversos modelos de radiômetros com sensores paras as faixas visível, UVA e UV-B (Granéli et al. 1998, Vähätalo et al. 2003). A foto-oxidação pode ser medida pelo decréscimo de COD (De Haan 1993), pelo aumento de carbono inorgânico dissolvido (CID, Amado et al. 2003) ou pelo consumo de O2 (Amon & Benner 1996b). Estas medições de consumo ou produção são feitas pela diferença entre as concentrações destas formas químicas (1) antes e depois da exposição à luz em uma mesma amostra ou (2) depois da exposição entre amostras expostas à luz e amostras protegidas da luz por papel alumínio (tratamento controle). O consumo de COD e a produção de CID são facilmente medidos com um analisador de carbono total. O consumo de

194

O2 pode ser medido por métodos titulométricos (Granéli & Granéli 1991) ou com eletrodos acoplados a um picoamperímetro (Amado et al. em peparação). Em ambientes com água alcalina, com muito carbonato ou bicarbonato (como o oceano ou lagoas de água salobra), a produção de CID é difícil de ser medida por ser muito pequena em relação à quantidade inicialmente presente, enquanto que a medição de consumo de COD apresenta problema semelhante em ambientes com altas concentrações de COD, como lagos húmicos (Granéli et al. 1996). Em ambientes com concentrações muito baixas de COD, o consumo deste pela foto-oxidação também pode ser difícil de medir por falta de sensibilidade do método. Por estes motivos, é extremamente difícil medir diretamente a foto-oxidação em estuários e nos oceanos, o que explica o total predomínio de estudos sobre a foto-oxidação em ecossistemas de água doce. As taxas de foto-oxidação são geralmente expressas como produção de CID para uma determinada unidade de volume (litro ou metro cúbico) por hora, por dia ou pelo período de exposição à luz (Granéli et al. 1998, Lindell et al. 2000, Amado et al. 2003, Vähätalo et al. 2003). No entanto, alguns estudos apresentam taxas integradas para toda a coluna d’água, expressas em quantidade de CID produzido por dia por metro quadrado (e.g. Granéli et al. 1996, Jonsson et al. 2001, Amado et al. 2006). Para a integração pela profundidade, é necessário medir ou estimar as taxas de foto-oxidação desde a superfície até o fundo ou até uma profundidade onde se considere que não há radiação suficiente para causar fotooxidação. Em alguns estudos os tubos são incubados em diversas profundidades (Granéli et al. 1996), enquanto em outros a foto-oxidação é medida apenas na superfície e estimada para outras profundidades considerando-se o perfil de atenuação da luz (Jonsson et al. 2001, Amado et al. 2006). A foto-degradação do COD pode ser também medida em termos da formação de produtos de sua oxidação parcial, como os ácidos carboxílicos. Estes compostos podem ser detectados através de técnicas de cromatografia líquida de alto desempenho (pela sigla em inglês, HPLC) ou de eletroforese capilar (Wetzel et al. 1995, Bertilsson & Tranvik 1998). O fotobranqueamento também é utilizado como indicativo da foto-degradação do COD, sendo medido através da

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perda de absorbância em um comprimento de onda escolhido (320, 350, 430, 440 nm, dentre outros) medida em espectrofotômetro (Reche et al. 2000, Amado et al. 2003, Waiser & Robarts 2004). Uma das conseqüências da perda da capacidade do COD de absorver a luz é a perda de fluorescência, a qual também indica a degradação do COD e pode ser medida através de um fluorímetro ou espectrofluorímetro (De Haan 1993, Granéli et al. 1996, Amado et al., submetido). Para testar os efeitos da foto-degradação sobre a biodisponibilidade do COD, podem ser utilizados experimentos com culturas bacterianas de diluição (do inglês, batch cultures) feitas com as amostras expostas e controle, para posterior comparação. Para isso, são inoculadas nas amostras, após a exposição, bactérias do próprio ambiente, geralmente numa proporção de 1:10 ou 1:20 do volume final (Lindell et al. 1995, Farjalla et al. 2001). Pode-se adicionar nitrogênio e fósforo para evitar que haja limitação por nutrientes e garantir que as diferenças na atividade bacteriana entre as amostras expostas à luz e o tratamento controle sejam devidas apenas a mudanças na qualidade do carbono. O crescimento bacteriano pode ser então acompanhado tanto em abundância como biomassa bacteriana por técnicas de microscopia ou citometria de fluxo (Lindell et al. 1995, Farjalla et al. 2001, Amado et al. 2006). O consumo total do COD pelas bactérias pode ser medido pela soma da produção (acúmulo de biomassa) e respiração bacterianas. A eficiência do crescimento bacteriano (BGE) pode ser calculada a partir da produção e respiração, oferecendo uma informação complementar ao consumo total (Amado et al. 2006).

calcular a radiação efetivamente absorvida, principalmente quando se deseja normalizar taxas de foto-oxidação ou foto-produção de qualquer outro composto pela quantidade de radiação disponível para a reação. Este cálculo é feito levando em conta a absorção específica da luz pelo COD em diversos comprimentos de onda em toda a faixa da luz utilizada no experimento, bem como o formato dos tubos expostos à luz, considerando até mesmo o autosombreamento da amostra, isto é, a atenuação da luz ao longo do próprio caminho óptico do tubo (Bertilsson & Tranvik 2000). Portanto, não só a radiação incidente, mas também a coloração da amostra determinam a quantidade de radiação absorvida pela a amostra e disponível para os processos foto-químicos. A energia contida em um fóton é inversamente proporcional ao seu comprimento de onda. Sendo assim, diferentes comprimentos de onde têm capacidade diferenciada de realizar reações fotoquímicas. Com relação à luz solar, tanto a faixa visível (PAR, do inglês Photossinthetically Active Radiation, 400-700 nm) como ultravioleta A (UV-A, 320-400 nm) e B (UV-B, 280-320 nm) são capazes de desencadear reações foto-químicas. A UV-A e UV-B, por serem mais energéticas, são freqüentemente consideradas de maior importância para o processo de foto-degradação (Granéli et al. 1996, Lindell et al. 2000). No entanto em determinados ambientes de água escura, devido à alta atenuação da radiação UV na água, a PAR pode ser bastante efetiva foto-quimicamente (Granéli et al. 1998, Porcal et al. 2004).

FATORES REGULADORES DA FOTODEGRADAÇÃO DO COD RADIAÇÃO INCIDENTE

Como o COD é o substrato para a foto-produção de CO2 , é plausível que as taxas de foto-oxidação estejam relacionadas à disponibilidade de COD. Granéli et al. (1998) encontraram uma relação linear positiva entre a concentração de COD e a produção de CID em um estudo com diversos lagos húmicos (r2 = 0,86), mesmo utilizando dados de lagos tropicais e temperados juntos. Alguns anos mais tarde, trabalhando com algumas lagoas costeiras húmicas incluídas no estudo acima, Suhett et al. (2004) também encontraram uma relação bastante forte entre COD e foto-oxidação (r2 = 0.99). Resultados semelhantes também foram registrados para diferentes habitas de um rio húmico

Um requisito básico para que as reações fotoquímicas ocorram é que o COD seja capaz de absorver a energia luminosa (Miller 1998). Portanto, uma vez que o COD tenha essa capacidade, a quantidade de energia luminosa incidente sobre o COD pode ser um fator determinante para as taxas de foto-oxidação (De Haan 1993, Farjalla et al. 2001). No entanto, nem todo o espectro da radiação incidente provoca efetivamente reações foto-químicas. Por isso, o mais adequado é

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CONCENTRAÇÃO DO COD

O PAPEL DA FOTO-DEGRADAÇÃO NOS ECOSSISTEMAS AQUÁTICOS

temperado (r2 = 0,95, Bertilsson et al. 1999). Para igarapés e lagos amazônicos de águas claras, Amado et al. (2003) também encontraram uma relação entre COD e foto-oxidação quando os dados de todos os estes ecossistemas foram considerados juntos (r2 = 0,70), sendo a relação mais forte ainda quando apenas os igarapés foram considerados separadamente (r2 = 0,96). É interessante notar que a existência de uma relação linear implica em que a proporção do COD foto-oxidado é constante ao longo do gradiente de concentração de COD. Em outras palavras, a reatividade do COD à luz não muda substancialmente ao longo do gradiente de COD. Se este gradiente corresponder a diferentes ecossistemas aquáticos, significa que o COD destes ecossistemas difere basicamente em concentração, embora seja fundamentalmente igual em termos de foto-reatividade. QUALIDADE E ESTADO DIAGENÉTICO DO COD As características químicas do COD (sua qualidade) são o resultado da sua origem e do histórico de processos de degradação e transformação pela qual foi submetido (seu estado diagenético). Conforme apontado anteriormente, a coloração do COD pode ter grande influência sobre a foto-degradação, uma vez que determina a capacidade do COD de absorver a energia luminosa (Bertilsson & Tranvik 2000). Embora vários compostos orgânicos sejam capazes de absorver luz nos ecossistemas aquáticos, as substâncias húmicas são reconhecidamente as principais responsáveis pela sua atenuação na água (Lean 1998). Portanto, dependendo da principal fonte de COD para o ambiente, a capacidade de interagir com a radiação solar e, conseqüentemente o processo de foto-degradação, pode ser bastante influenciada. Anesio et al.(2000), em um experimento com lixiviados, observaram um aumento do consumo bacteriano do COD quando lixiviados de plantas terrestres foram expostos à foto-degradação, enquanto que o contrário foi observado para lixiviados de macrófitas aquáticas. A foto-produção de CO2 também variou entre os lixiviados. Farjalla et al. (2001), encontraram resultados semelhantes, também trabalhando com lixiviados de duas macrófitas aquáticas. O estado diagenético do COD está relacionado aos

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processos de degradação tanto biológicos como fotoquímicos. Em lagos temperados estratificados, bem como no oceano, o COD de camadas mais profundas, mais protegidas da radiação solar, é tipicamente mais suscetível à degradação pela luz solar (Benner & Biddanda 1998, Vähätalo et al. 2003, Amado et al. submetido). Amado et al. (2003) registraram taxas de foto-oxidação maiores em igarapés, localizados em áreas sombreadas dentro da floresta, do que em lagos e rios em áreas abertas na Amazônia, mesmo com as taxas normalizadas pela concentração de COD. Segundo os autores, o COD dos lagos e rios se torna menos reativo à luz devido ao maior grau de exposição, enquanto nos igarapés o COD é mais foto-reativo devido ao histórico de menor exposição à luz. pH E DISPONIBILIDADE DE FERRO (Fe) Uma das principais vias de foto-oxidação do COD é através da formação do radical hidroxil (OH•), o qual é produzido através de reações foto-químicas que envolvem a oxidação e redução do Fe (Gao & Zepp 1998, White et al. 2003). A produção do radical OH se dá principalmente pela ação da radiação UV e é mais intensa em pH ácido (White et al. 2003). Em seu estudo em 30 lagos de diferentes características químicas, Bertilsson & Tranvik (2000) mostraram que a foto-oxidação do carbono é negativamente relacionada ao pH e positivamente relacionada à concentração de Fe. Segundo estes autores, é possível que estes efeitos sejam decorrentes da influência do pH sobre a solubilidade do Fe. Além disso, os valores de pH costumam estar positivamente relacionados à contribuição de substâncias húmicas (mais reativas) para o COD em relação a substâncias derivadas de algas. Estes resultados estão em acordo com os resultados da manipulação experimental do pH e concentração de Fe previamente apresentados por Gao & Zepp (1998). Anesio & Graneli (2003) também encontraram um aumento na foto-reatividade do COD em um lago húmico devido à acidificação, o qual atribuíram a mudanças nas características de absortividade do COD. Estes autores apontam que a acidificação de ecossistemas aquáticos por chuvas ácidas poderia ter, a longo prazo, efeitos da mesma magnitude que a diminuição da camada de ozônio sobre o ciclo do carbono nos ecossistemas aquáticos. Esse

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efeito é possível porque o aumento da foto-reatividade devido à acidificação leva a uma maior foto-produção de CO2 com a mesma quantidade de energia. VARIAÇÃO SAZONAL DA FOTO-OXIDAÇÃO DO COD: EFEITOS DA MUDANÇA DE FOTOREATIVIDADE Conforme discutido anteriormente, a concentração e qualidade do COD podem apresentar variações sazonais nos ecossistemas aquáticos. Como estes fatores são potenciais reguladores das taxas de fotooxidação do COD, é esperado que estas taxas variem sazonalmente nestes ambientes. No entanto, ainda são poucos os estudos que exploram a variação sazonal da foto-oxidação e suas causas. Lindell et al. (2000) mostraram que em dois lagos de diferente teor húmico, a foto-oxidação do COD apresenta dois picos ao longo do ano: no início da primavera, devido à entrada de COD alóctone trazido pelo degelo, e no inverno, devido à mistura da coluna d’água, trazendo COD foto-reativo do hipolímnio. Mesmo quando normalizadas pela concentração de COD, as taxas de foto-oxidação seguiram o mesmo padrão, evidenciando uma mudança sazonal na fotoreatividade do carbono. Os autores argumentam que a contínua exposição do COD durante o verão faz com que o este fique progressivamente refratário à luz, até que haja um novo aporte de COD foto-reativo. Deve-se notar que as taxas de foto-oxidação medidas por estes autores são apenas potenciais, principalmente no inverno, quando a superfície dos lagos está congelada neste período, representando uma barreira para a luz solar. Outros estudos em ecossistemas temperados mostram variação sazonal nas taxas de foto-oxidação e reatividade do COD, embora não explorem muito estes resultados por terem um enfoque voltado para outros aspectos da foto-oxidação (Reitner et al. 1997, Vähätalo et al. 2003) Em ambos estudos as taxas de foto-oxidação são influenciadas por entradas sazonais de COD foto-reativo nesses ecossistemas aquáticos. Na região tropical também foi registrada variação sazonal nas taxas de foto-oxidação. Amado et al. (2006) mostraram que em um lago amazônico de águas claras, as taxas de foto-oxidação chegam a ser uma ordem de magnitude maiores no período de águas altas

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do que nas outras fases hidrológicas do ano. Esta variação é atribuída à entrada de COD foto-reativo com o aumento do nível d’água, quando o lago inunda a mata de igapó circundante. Ao longo do ano, além da degradação do COD alóctone pela ação conjunta da luz e das bactérias, a mudança para uma situação de predomínio de COD autóctone (fitoplanctônico), reduz a foto-reatividade do COD. Portanto, neste lago e, provavelmente, em muitos ecossistemas tropicais localizados em planícies de inundação, o pulso hidrológico pode ser um grande regulador sazonal da foto-oxidação. Na lagoa Comprida, uma lagoa costeira húmica tropical, Suhett et al. (submetido) mostraram que o regime anual de chuvas é o principal regulador das taxas de foto-oxidação do COD. No início do período chuvoso, em torno do mês de outubro, a entrada de COD alóctone (húmico) provoca um pico nas taxas de foto-oxidação e foto-reatividade. Ao longo do ano, estes valores vão diminuindo devido à contínua degradação do COD pela luz, até o início da próxima estação chuvosa, quando novamente ocorre a entrada de COD alóctone foto-reativo. É interessante notar que, em contraste com os ecossistemas temperados, os ecossistemas tropicais estão submetidos a uma quantidade de radiação mais uniforme ao longo do ano, o que significa dizer que as variações sazonais nas taxas de foto-oxidação medidas não são apenas potenciais. De forma geral, estes estudos mostram que as taxas de foto-oxidação podem variar bastante ao longo do ano em função da alteração da foto-reatividade do COD como um todo, devido ao aporte de COD com pouco ou nenhum grau de exposição prévia à luz. Essa alteração, muitas vezes é mais determinante do que a própria concentração de COD acima descrita. Dessa forma, em abordagens temporais a concentração não parece ser o fator mais determinante para a fotooxidação. Embora o processo responsável pela entrada do COD foto-reativo (degelo, mistura da coluna d’água, pulso hidrológico ou precipitação) seja diferente entre os ecossistemas de diferentes latitudes, o padrão geral de variação sazonal é semelhante, podendo ter um ou dois picos anuais. VARIABILIDADE EM ESCALA GLOBAL: FOTO-OXIDAÇÃO EM ECOSSISTEMAS

198

O PAPEL DA FOTO-DEGRADAÇÃO NOS ECOSSISTEMAS AQUÁTICOS

TROPICAIS X TEMPERADOS Com o objetivo de comparar as taxas de fotooxidação do COD em ecossistemas tropicais e temperados, fizemos um levantamento de dados na literatura buscando abranger uma variedade maior possível de tipos de ambientes, englobando rios, lagoas e lagos tanto de águas claras como de águas escuras, tentando fazer uma análise representativa em escala global. Foram utilizados 6 estudos para ecossistemas tropicais (Amon & Benner 1996a, Granéli et al. 1998, Amado et al. 2003, Suhett et al. 2004, Amado et al. 2006, Suhett et al. submetido) e 5 estudos para ecossistemas temperados (Salonen & Vähätalo 1994, Granéli et al. 1996, Reitner et al. 1997, Granéli et al. 1998, Amado et al. submetido). Estes estudos foram escolhidos por terem utilizado exposição à luz solar ou fonte artificiais com intensidade semelhante, em experimentos com duração de um ou poucos dias. Vale ressaltar que os únicos estudos sobre foto-oxidação em ecossistemas tropicais encontrados na literatura concentraram-se no território brasileiro, mas como já foi apontado acima, foram amostrados ecossistemas de variados tipos, aumento a representatividade desta análise para ecossistemas tropicais em geral. Todos os dados referem-se a ecossistemas de água doce, devido aos problemas metodológicos para medidas de foto-oxidação em águas salobras e salgadas (ver seção “Metodologias para o estudo da foto-degradação do COD”). Todas as taxas de foto-oxidação foram expressas em µM C d-1. Quando as exposições foram feitas por

a

7

-1

Foto-oxidação (µ M C d )

250

apenas 6 horas, como foi o caso da maioria dos dados para ecossistemas tropicais (e.g. Granéli et al. 1998, Amado et al. 2003), os valores de foto-oxidação apresentados foram considerados como o total para o dia inteiro, sendo, portanto, subestimados. Valores expressos em consumo de O2 foram convertidos para carbono considerando uma relação molar 1:1 entre O 2 consumido e CO2 produzido. Em alguns estudos, são apresentados vários valores para um mesmo ecossistema. Foi excluído um valor altamente discrepante (415 µM C d-1), encontrado na lagoa Comprida (Suhett et al. submetido). As diferenças estatísticas foram comparadas com Teste t com correção de Welch (para variâncias diferentes), sendo os dados logaritmizados quando necessário. Foi adotado um nível de significância de 0,05. As taxas de foto-oxidação apresentaram valor médio de 56,94 µM C d-1 para os ecossistemas tropicais, variando de 4,58 à 191,50 µM C d-1, enquanto que os ecossistemas tropicais apresentaram média de 15,51 µM C d-1, variando de 0,33 a 45,60 µM C d-1 e foram significativamente diferentes entre estes ecossistemas (P < 0,0001, Figura 2a). Embora a maioria dos valores dos ecossistemas tropicais esteja dentro da faixa encontrada para os ecossistemas temperados, nos tropicais foram encontrados valores bastante altos (acima de 100 µM C d-1), deslocando a distribuição dos dados em relação aos temperados. Os valores mais altos foram encontrados em igarapés amazônicos e lagoas costeiras húmicas (Granéli et al. 1998, Amado et al. 2003, Suhett et al. 2004, Suhett et al. dados não publicados). A concentração de COD

n = 28

150 100 n = 34

50

COD (mM C)

200

b

n = 28

6 5 4

n = 34

3 2 1

0 Tropicais

Temperados

0 Tropicais

Temperados

Figura 2. (a) Taxas de foto-oxidação (µM C d -1 ) e (b) concentração do COD em ecossistemas aquáticos tropicais (n = 28) e temperados (n = 34). Tanto as taxas de foto-oxidação como as concentrações de COD são significativamente maiores nos ambientes tropicais (Teste t, P < 0,0001 e P < 0,001, respectivamente). Foram excluídos 3 pontos altamente discrepantes, 1 para os ecossistemas tropicais e 2 para os temperados.

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250

a

-1

Foto-oxidação (µM C d )

também foi significativamente maior nos ecossistemas tropicais (média de 2,52 mM C) do que nos temperados (média 1,22 mM C; P < 0,001, Figura 2b), sugerindo que a maior disponibilidade de carbono para ser fotooxidado pode ser responsável em grande parte pelas maiores taxas de foto-oxidação nos ecossistemas tropicais. Reforçando esta idéia, foi encontrada uma relação linear positiva significativa entre o COD e as taxas de foto-oxidação (P < 0,0001, r2 = 0,42, Figura 3a). Este resultado mostra que, mesmo juntando dados obtidos em diferentes épocas do ano em ecossistemas bastante distintos, localizados em diferentes latitudes, o COD explica cerca de 40 % da variabilidade das taxas de foto-oxidação. Esta relação continua existindo quando são considerados separadamente os ecossistemas tropicais (P < 0,01, r 2 = 0,29) e temperados (P < 0,001, r2 = 0,38, Figura 3b). Estes resultados mostram que, surpreendentemente, a concentração de COD é um importante determinante das taxas de foto-oxidação em amplas escalas espaciais, mesmo quando outros fatores que influenciam a foto-oxidação variam. A parte da variabilidade da foto-oxidação não explicada pelo COD em escala global (60 %), é devida a todos estes fatores em conjunto. A radiação certamente contribui em grande parte para estes resultados, pois além de ter pouca variação ao longo do ano na zona tropical, a incidência solar também é mais intensa. Dos demais fatores que influenciam a foto-oxidação, como qualidade e estado diagenético do COD, dentre outros discutidos acima, nenhum parece ter padrão específico de variação latitudinal. Granéli et al. (1998), por exemplo, mostraram que a foto-reatividade do COD não diferiu entre ecossistemas aquáticos suecos e brasileiros. No entanto, tanto em ecossistemas tropicais como temperados, foi encontrada variação sazonal da foto-reatividade do COD (Lindell et al. 2000, Suhett et al. submetido). Esta variação certamente é responsável por grande parte da variabilidade das taxas de foto-oxidação, pois mesmo quando ecossistemas de latitudes próximas são agrupados, o COD não aumenta seu poder de explicação (ver valores de r2 na Figura 3b). É provável, ainda, que a variação sazonal da fotoreatividade do COD e a radiação solar interajam para produzir taxas bastante altas de foto-oxidação nos

FO = 17,80 [COD] - 11,41

200 150 100 50 0 0

1

2

3

4

5

6

7

COD (mM C)

250 Foto-oxidação (µM C d-1)

199

b

Tropicais = 15,81 [COD] (FO =- 15,81 15,14)[COD] - 15,14 ) Tropicais (FO (FO -=2,88) 9,74 [COD] - 2,88) Temperados Temperados (FO = 9,74 [COD]

200 150 100 50 0 0

1

2

3

4

5

6

7

COD (mM C)

Figura 3. Relação entre a concentração de COD e as taxas de fotooxidação para ecossistemas aquáticos de todo o mundo (n = 62) considerados juntos (a) ou seprados em tropicais (n = 28, linha tracejada) e temperados (n = 34, linha contínua) (b). A relação é positiva, tanto quando todos os dados são considerados em conjunto (P < 0,0001, r2 = 0,42), como quando são considerados separadamente os tropicais (P < 0,01, r2 = 0,29) e temperados (P < 0,001, r2 = 0,38). Nas equações, FO representa a foto-oxidação em µM C d-1 e [COD] a concentração de COD em mM C. Foram excluídos 3 pontos altamente discrepantes, 1 para os ecossistemas tropicais e 2 para os temperados.

ambientes tropicais. Em lagos temperados, pode ocorrer da foto-reatividade do COD ser maior justamente no inverno, quando a radiação solar é pouco intensa e a superfície dos lagos está congelada (Lindell et al. 2000). Quando o lago descongela na primavera, a reatividade do COD é alta, mas a radiação não é tão intensa. Já no verão, a radiação é intensa, mas o COD tem menor foto-reatividade em função da degradação desde a primavera. Nos ecossistemas tropicais, por sua vez, a disponibilidade de luz é alta ao longo de

O PAPEL DA FOTO-DEGRADAÇÃO NOS ECOSSISTEMAS AQUÁTICOS

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todo o ano. Portanto, qualquer entrada de COD fresco, altamente foto-reativo, para o ecossistema aquático levará a taxas altas de foto-oxidação por um efeito combinado com a alta incidência solar.

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Submetido em 22/09/2006 Aceito em 22/12/2006

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