ASPECTOS ECONÔMICOS E SUSTENTÁVEIS DA POLINIZAÇÃO POR ABELHAS

Sistemas de Produção Agropecuária (Ciências Agrárias, Animais e Florestais) – Ano 2010

ASPECTOS ECONÔMICOS E SUSTENTÁVEIS DA POLINIZAÇÃO POR ABELHAS Fabiana Martins Costa-Maia1, Daniela Andressa Lino-Lourenço2 e Vagner de Alencar Arnaut de Toledo3 1

Profa. Dra. Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Dois Vizinhos, PR. E-mail: [email protected]; 2 Doutoranda do Programa de Pós-Graduação em Zootecnia da Universidade Estadual de Maringá, Maringá, PR.; 3 Prof. Dr. Universidade Estadual de Maringá, Maringá, PR.

1. Introdução As abelhas fornecem vários produtos como o mel, própolis, pólen, geléia real, apitoxina e o serviço da polinização aos ecossistemas. São usuários deste último “produto” a agricultura e a biodiversidade. Para Kevan e Imperatriz-Fonseca (2002), “os planejadores do uso de terras brasileiras precisam estabelecer prioridades conservacionistas na paisagem agrícola, a fim de preservar a agro-biodiversidade e manter a ligação entre a natureza e a agricultura”, por meio da sustentabilidade e de serviços realizados por polinizadores. O Brasil, como quinto maior país do mundo com 8.514.215,3 km2, apresentou em 2008, áreas plantadas entre lavouras permanentes e temporárias de 6.495.563 e 59.032.241 hectares, respectivamente. Destas áreas foi colhido quase 100% do que foi plantado, o que gerou um valor total de produção de R$ 148.792.073 mil reais (IBGE, 2010). Uma das questões principais é como quantificar o benefício gerado pelas abelhas em todo este contexto. Segundo Malerbo-Souza, Toledo e Pinto (2008), nos cultivos agrícolas, as abelhas são consideradas como as mais efetivas. Mas, quanto vale o serviço prestado pelos polinizadores e mais especificamente pelas abelhas? Se, esses prestadores de serviço desaparecessem, qual seria o impacto na agricultura e nos ecossistemas? Os pesquisadores dos Estados Unidos são pioneiros nestes estudos e desenvolvem metodologias para estimar o valor econômico das abelhas para cada cultura. Segundo Morse e Calderone (2000), a agricultura nos Estados Unidos foi beneficiada somente pelas abelhas Apis mellifera L. em 9,3 bilhões de dólares em 1989 (ROBINSON, NOWOGRODZI e MORSE 1989a e b) e 14,6 bilhões em 2000, ou seja, um aumento de 36%. Atualmente, estima-se um total de 2,9 milhões de colônias de A. mellifera nos EUA e dois milhões dessas colônias estão diretamente envolvidas em polinização de culturas, produção de mel e cera (MORSE E CALDERONE, 2000). Os mesmos 45 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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autores relataram que 2.500.000 colônias são utilizadas na polinização dos USA, contra 2.035.000 no ano de 1989. Esse aumento de 18,6% deu-se devido ao aumento da indústria da amêndoa na Califórnia que somou mais 300.000 dessas colônias. Outro fator foi o aumento da população dos Estados Unidos que cresceu 10% na última década, contabilizando para 10% o aumento da produção de alimentos e, ao mesmo tempo, somando mais 200.000 colônias de abelhas Apis mellifera. Em uma estimativa mais recente (GALLAI et al., 2008) constataram que o valor econômico mundial do serviço de polinização por insetos, principalmente abelhas, foi de 153 bilhões de euros em 2005 para as principais culturas que alimentam o mundo. No Brasil, os estudos sobre o valor econômico da polinização e seus déficits ainda são escassos. As informações limitadas demonstram que a agricultura no Brasil pode crescer muito mais, uma vez que a produtividade poderá aumentar com o emprego de técnicas de polinização que sejam adequadas a uma área agrícola específica ou ecossistema. 2. Polinização A polinização é o ato de condução dos grãos de pólen de aparelho reprodutor masculino para o feminino em gimnospermas e angiospermas, ou seja, em vegetais superiores. Sendo um processo essencial para a reprodução sexuada e manutenção da variabilidade genética das plantas, pode ser apontado como o mais importante benefício das abelhas para a humanidade. No entanto, outros agentes polinizadores também colaboram. As síndromes da polinização podem ser classificadas como abiótica e biótica. Abiótica refere-se à polinização pelo vento e água. A síndrome biótica refere-se à polinização por besouros, moscas, vespas, formigas, abelhas, borboletas, mariposas, pássaros e morcegos. Cada tipo de polinização recebe uma terminação específica: - vento: anemofilia; - mariposas: falaenofilia; - água: hidrofilia; - pássaros: ornitofilia; - besouros: cantarofilia; - morcegos: quiropterofilia; - moscas: miofilia; - vespas, formigas e abelhas: - borboletas: psicofilia; melitofilia. As estimativas são que aproximadamente 80% das espécies vegetais cultivadas no mundo sejam polinizadas por alguma espécie de abelha, 19% por moscas, 6,5% por morcegos, 5% por vespas, 5% por besouros, 4% por pássaros e 4% por borboletas e mariposas (FAO, 2004). Quando um inseto pousa em uma flor, seu corpo fica coberto de pólen, que é redistribuído assim que ele pousa em outra flor, tornando possível o evento de polinização. Algumas plantas são tão dependentes deste fenômeno que apresentam flores especialmente modificadas com atrativos como cores 46 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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fortes e odores, além do néctar, para seduzir os polinizadores, que auxiliam na reprodução e consequente aumento da produtividade. Malerbo-Souza, Toledo e Pinto (2008) publicaram um livro sobre a ecologia da polinização que aborda de forma clara e objetiva os conceitos e síndromes relacionadas a este serviço. Os autores classificaram o néctar, pólen, óleo, perfume, locais de proteção e caça, acasalamento e oviposição como recursos atrativos primários, e a cor, odor e fatores climáticos como secundários. Parte dos benefícios da polinização podem ser medidos por meio do aumento no número de vagens, frutos vingados, número de grãos por vagem, melhora na qualidade dos frutos, aumento do teor de óleos, uniformidade no amadurecimento dos frutos, entre outros (McGREGOR, 1976; FREE, 1993; FREITAS, 1997). Enfim, a ausência deste serviço pode afetar negativamente a reprodução sexuada e a diversidade genética das plantas, além de comprometer a produção de alimentos e produtos relacionados (KLEIN et al., 2007). 3. Espécies de abelhas nativas e exóticas como polinizadoras A diversidade de insetos polinizadores em nosso país é uma realidade ainda a ser mensurada. Dentre as abelhas, a Apis mellifera L., espécie exótica, é criada em grande escala por ser fornecedora de grande quantidade de mel. O impacto da vasta criação pode ser associado à competição por recursos com as abelhas nativas. O fato da Apis mellifera L. mais precisamente as africanizadas apresentarem maior frequência no território brasileiro, não implica na polinização mais eficiente, pois, em grande parte não são manejadas corretamente para tal. A eficiência da abelha melífera como polinizadora é comprovada na melhoria da produção de frutos. Na ausência dela, há redução na produção assim como no tamanho dos frutos (NOGUEIRACOUTO e COUTO, 2006). E as espécies nativas, em menor escala, não estão disponíveis em número suficiente para o serviço de polinização, apesar de serem muitas vezes mais eficientes que as exóticas. Um aspecto interessante tratado por Greenleaf e Kremen (2006) é que a polinização conjunta das abelhas nativas e Apis mellifera L. aumenta a produção de sementes de girassol. Isto se deve a mistura de pólens entre as flores femininas e masculinas. Estas interações interespecíficas das abelhas nativas com Apis mellifera são benéficas na manutenção do fornecimento de alimento para os seres humanos além de preservar habitats naturais. Em alguns experimentos com gaiolas de polinização, foi feito o levantamento quanto aos insetos visitantes do siratro (Macroptilium atropurpureum), Apis mellifera L. (4%), Trigona spinipes (24%), Bombus morio (8%), Euglossa sp (20%) (Figura 1), duas espécies de Megachilidae (12%), Pseudaugochloropsis gramínea (8%), Oxaea flavescens Klug (12%), Centris sp (4%) e duas espécies de Halictidae (8%) (VIEIRA et al., 2002) e da soja, Apis 47 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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mellifera L. (95,18%) (Figura 2), Lepidoptera (3,51%) e Meliponinae (1,32%) (CHIARI et al., 2005b), ambos nas áreas descobertas. As abelhas melíferas São indiscutíveis os benefícios das abelhas melíferas para a polinização. Segundo Imperatriz-Fonseca (2004), o impacto repentino da perda de todas as populações dessa abelha, comerciais e naturais, demandaria em ajustes consideráveis na agricultura. A autora sugere em uma explanação muito bem elaborada, três fatores a serem considerados: estimar o quanto outros polinizadores podem substituir a abelha melífera, a rentabilidade das culturas em relação à sua máxima produção e o impacto em preços de mercado de uma mudança de escala na produção doméstica, que está diretamente ligada à exportação. Desordem do Colapso de colônias (CCD) de Apis mellifera L. No final do ano de 2006, a apicultura americana foi alarmada com a Desordem do Colapso das Colônias (CCD) de Apis mellifera. Milhares de colônias foram dizimadas por todo os EUA e o principal prejuízo foram perdas consideráveis para a agricultura em função da falta de polinizadores. Dessa forma, segundo Gallai et al. (2008), é evidente a importância dessas abelhas para manter a sustentabilidade da agricultura no país, pois um terço dos alimentos que comemos provém da polinização das abelhas. Essa perda provavelmente foi agravada pela introdução de Varroa destructor nos EUA. Segundo Ellis, Evans e Pettis (2010) antes da sua introdução, o número total de colônias nos EUA diminuíram em média ± 0,06% por ano, enquanto a taxa de declínio aumentou para 1,5 ± 0,7% depois da introdução da Varroa.

Figura 1. Abelha do gênero Euglossa sp. polinizando uma flor de siratro (Macroptilium atropurpureum Urb.). Fonte: GPBEE-UEM

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Figura 2. Abelha Apis mellifera africanizada visitando a flor da soja (Glycine Max L. Merril). Fonte: GPBEE-UEM

Dentre as prováveis causas para o desaparecimento das abelhas estão: as ondas magnéticas dos aparelhos celulares interferindo na orientação das abelhas; como foi feito o manejo das colônias em relação à gestão do estresse; baixa variabilidade genética das rainhas; uso de produtos químicos no controle de pragas nas colônias de abelhas; toxinas químicas presentes no meio ambiente; ácaro Varroa destructor e patógenos associados; desnutrição das abelhas pelo fato das colônias serem direcionadas para polinização de monoculturas, tendo acesso a somente um tipo de pólen de cada vez; pragas e patógenos recém-descobertos ou aumento de virulência de patógenos existentes e interações entre duas ou mais das hipóteses acima. Segundo Ratnieks e Carreck (2010) o número de colônias de abelhas utilizadas para a produção de mel nos EUA vem diminuindo de forma constante desde o final da década de 1940, quando atingiu quase seis milhões de colmeias para cerca de 2,8 milhões, atualmente. Um levantamento semelhante foi realizado para o inverno 20082009 (van ENGELSDORP et al., 2010) em que relataram perdas de colônias de 28,6%. Curiosamente, somente 15% das colônias perdidas durante o inverno 20082009 apresentaram sintomas do CCD. Várias explicações de perdas de abelhas têm sido propostas (STOKSTAD, 2007; van ENGELSDORP et al., 2009), mas até agora há pouco consenso sobre qual 49 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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explicação, ou combinações de explicações, são responsáveis para o declínio observado na Europa, exceto para o ácaro V. destructor, que claramente tem um papel central, pois praticamente infesta todas as colônia de abelhas na Europa (POTTS et al., 2010). Exposições subletais de pesticidas neonicotinóides foram associados com perturbações de comportamento (retornar para suas colmeias) de forrageiras (HIGES et al., 2009). Uma vez que outros importantes polinizadores Europeus estão diminuindo seriamente desde 1980 no Reino Unido e Países Baixos (BIESMEIJER et al., 2006), parece que pelo menos algumas explicações são as mesmas para as abelhas e os outros polinizadores (POTTS et al., 2010). Com base em dados da FAO (FAO, 2009), colônias de abelhas têm tido um aumento global de aproximadamente 45% durante os últimos 50 anos, embora isso provavelmente tenha sido impulsionado pela globalização econômica (como a crescente demanda por serviços de polinização agrícola) do que por qualquer fator biológico (AIZEN e HARDER, 2009). Potts et al. (2010) sugerem que há um declínio nas colônias de abelhas na Europa central e do número de apicultores na Europa. Uma vez que outros polinizadores, como algumas abelhas selvagens e solitárias, também estão em declínio (BIESMEIJER et al., 2006), isso sugere uma potencial ameaça para os serviços de polinização em culturas agrícolas e para a flora silvestre. O fenômeno, chamado de desordem do colapso de colônia (CCD) identificado por um conjunto de características distintas, incluindo: ausência de abelhas mortas dentro ou perto da colônia; presença de prole abundante, mel e pólen; número muito reduzido de abelhas adultas (vanENGELSDORP et al., 2007; JOHNSON et al., 2009). Durante o inverno de 2006-2007, as perdas foram estimadas em 23% nos Estados Unidos (COX-FOSTER et al., 2007) e em 36% durante o inverno de 2007-2008 (vanENGELSDORP et al., 2008). Segundo VanEngelsdorp et al. (2007; 2008; 2009 e 2010) o CCD é caracterizado por perda repentina da população de abelhas adultas; Poucas ou nenhuma abelha adulta morta dentro ou fora da colônia; Presença de crias operculadas e de pequenos clusters de abelhas jovens, podendo ser observada a presença de rainha; Colônias afetadas não apresentam evidências de traça da cera e frequentemente contém reservas de alimentos que não são saqueadas; Tem sido reportado perdas anuais da ordem de 30% nos EUA, preocupando a industria de polinização americana; Até o momento inúmeras indicações como agente causador tem sido apontadas, mas nenhuma ainda confirmada; Em outros países, como Espanha, o colapso de colônias tem sido atribuído ao microsporídeo Nosema ceranae. Acredita-se que várias situações podem estar associadas com o fenômeno. No Brasil, podemos citar um relato de caso, publicado por Message et al. (2010), no Anais do IX Encontro sobre Abelhas, realizado em Ribeirão Preto, São 50 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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Paulo. No Brasil, mais especificamente na região de Altinópolis/SP detectamos entre duas visitas de inspeção (15 dias) de um apiário experimental entre os meses de agosto e setembro de 2008, dois casos de perdas repentinas de colônias fortes com as mesmas características observadas pelos apicultores e pesquisadores americanos. As colméias estavam repletas de mel e pólen e tinham crias; uma delas tinha abelhas jovens e uma rainha que poderia ser nova devido a presença de realeiras. Não observamos saques e nem traça da cera nos favos durante um período de aproximadamente dois meses após a ocorrência. Favos com mel espalhados ao lado do apiário também não foram saqueados, mesmo sendo um período com pouca entrada de néctar. Na região já foram detectados os vírus IAPV, APV, BQCV e DWV em análises feitas nos Estados Unidos (USDA) por um de nós e todas as colméias da região analisadas apresentam Nosema ceranae e o ácaro Varroa destructor. Na região existe muitas plantações de cana e eucalipto, sendo muito utilizado no primeiro caso inseticidas neonicotinóides. Inúmeras outras perdas tem ocorrido na região, mas apresentando sintomas em crias ou mortalidade de abelhas adultas. Na região centrooeste de Minas Gerais, um apicultor nos relatou perdas em 2009 com características semelhantes. Nossas observações apontam para um distúrbio comportamental que induz o abandono anormal da colméia com ou sem a rainha. Doses sub-letais de inseticidas e/ou diferentes patógenos já detectados na região poderiam estar causando este distúrbio (MESSAGE et al., 2010, p.561.). As abelhas nativas Entre elas podemos citar as mamangavas Bombus, as sem ferrão e as solitárias, baseando-se no trabalho de Imperatriz-Fonseca (2004). Nas regiões tropicais, as abelhas sociais (Meliponina, Bombina e Apina) estão entre os visitantes florais mais abundantes (HEITHAUS, 1979; BAWA, 1990; ROUBIK, 1992). No Brasil, as abelhas sem ferrão (Meliponina) são responsáveis pela polinização de 40 a 90% das espécies arbóreas (KERR et al., 1996). Dessa forma, a preservação das matas nativas é dependente da preservação dessas espécies. As mamangavas são polinizadoras eficientes em culturas de estufa e abertas. Sua produção em laboratório obteve sucesso a partir de 1985 com o intuito de polinizar a cultura do tomate. A utilização de colônias Bombus terrestris além de aumentar a qualidade do fruto é um estímulo aos agricultores para diminuir a utilização de pesticidas e a adoção de métodos de controle biológico. Em valores econômicos, segundo Velthuis e van Doorn (2004), o valor da exportação da cultura do tomate, polinizadas por mamangavas pode ser estimado em 12 bilhões de euros anuais. As abelhas sem ferrão se assemelham às abelhas melíferas e são uma opção interessante para enfrentar a o déficit de polinizadores nos trópicos. De acordo com 51 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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Witter e Blochtein (2003) a deficiência de polinização tem sido apontada como uma das causas da baixa produção de sementes na cultura da cebola. Alguns são os limitantes, mas segundo Imperatriz-Fonseca (2004) a base de conhecimento sobre abelhas sem ferrão está em plena organização. Da mesma forma, as abelhas solitárias são importantes alternativas para a polinização de culturas. Nas culturas do maracujá e do caju, os gêneros Xylocopa e Centris são considerados essenciais para obtenção de boa produção. O Brasil é o maior produtor mundial de maracujá-amarelo (Passiflora edulis), porém apresenta baixas produtividades devido à carência de polinizadores naturais, como as abelhas mamangavas (Xylocopa spp.), nas áreas cultivadas (Freitas e Oliveira-Filho, 2003). Na Paraíba, Martins et al. (1999) conduzindo experimento em pomar de acerola (Malpighia emarginata D.C.) para avaliar o efeito do tipo e polinização na produção de frutos mostraram que a abundância e o comportamento dos meliponíneos presentes na acerola destacam este grupo de abelhas como importantes polinizadores deste pomar, devendo-se mencionar também os gêneros de abelhas de maior velocidade de vôo, Epicharis e Centris. Toledo et al. (2003) realizaram um levantamento de angiospermas e os insetos que as polinizam na região de Maringá, PR e coletaram 331 insetos, dos quais 39,88% eram Trigona spinipes, 38,37% Apis mellifera, 8,16% Tetragonisca angustula, 3,93% Halictidae, 1,21% Megachilidae, 2,42% Anthophoridae e 3,32% de outros Hymenoptera. Foram observadas 11 espécies vegetais pertencentes a nove famílias. 4. O serviço da polinização no Brasil No Brasil, os serviços de polinização têm sido pouco estudados. As informações disponíveis se concentram nas culturas da soja, algodão, caju, maçã, laranja, maracujá e melão.Segundo Freitas e Imperatriz-Fonseca (2004), também não há relatórios no Brasil sobre o uso em grande escala de serviços de polinizadores no café, algodão e soja, apesar dos estudos mostrarem que essas culturas são beneficiadas pela polinização prestada por agentes bióticos. Consequentemente, poucas são as informações sobre as culturas que pagam pelo serviço da polinização. Apenas duas culturas de maior expressão econômica e que dependem do uso de polinizadores vem recorrendo a eles em larga escala no país: a maçã (Malus domestica) na Região Sul, especialmente Santa Catarina, e o melão (Cucumis melo) na Região Nordeste, particularmente nos Estados do Ceará e Rio Grande do Norte. Apesar destas iniciativas se resumirem, na maioria dos casos, à introdução de colônias de abelhas africanizadas nas áreas cultivadas com pouco manejo, o direcionamento dos serviços de polinização e cuidados com os agentes polinizadores nativos, cerca de 10.000 colônias dessas abelhas foram alugadas ao custo médio de R$30,00/unidade para polinização de meloeiros no Nordeste do Brasil em 2004, totalizando R$ 52 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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300.000,00. Apenas em Santa Catarina, 45.000 colônias foram alugadas ao custo de R$ 40,00/unidade na cultura da maçã, perfazendo R$ 1.800.000,00 em 2004 (FREITAS; IMPERATRIZ-FONSECA, 2005, p1.) No Brasil com o objetivo de verificar a influência da Apis mellifera na produção de grãos e qualidade de sementes da soja transgênica Glycine max (L.) Merrill Roundup Ready™ e convencional foi realizado um estudo por Chiari et al. (2008). A conclusão foi que para as cultivares estudadas, houve benefício na produção de grãos de 37,84%, quando foi permitida a visita de abelhas e houve fluxo gênico entre as cultivares transgênica e convencional. Para a polinização das laranjeiras, Malerbo-Souza e Halak (2008), relataram a importância da entomofilia na produção desses frutos e afirmam que vários experimentos de polinização em Citrus sp comprovaram o aumento da produção quando as abelhas estão presentes. Segundo Malerbo-Souza, Nogueira-Couto e Almeida (2003), a visita de abelhas aumentou a frutificação das flores de laranja (Citrus sinensis L. Osbeck, var. Pera-Rio). Para a mesma espécie e variedade de laranja, Gamito e Malerbo-Souza (2006) encontraram frutos maiores, mais doces e com maior quantidade de vitamina C na presença de abelhas, quando comparado ao tratamento sem abelhas. 5. Estimadores do valor econômico das abelhas Em 1989, os membros do Departamento de Entomologia da Universidade de Cornell, Willard S. Robinson, Richard Nowgrodzki e Roger Morse publicaram na reconhecida revista American Bee Journal estimativas do valor econômico das abelhas A. mellifera L. como polinizadores nos Estados Unidos, divididas em dois artigos. Os autores basearam-se nos dados estatísticos anuais de produção de algumas das principais culturas fornecidos pelo Departamento de Agricultura dos Estados Unidos (USDA), em entrevistas com apicultores, pesquisadores, extensionistas e, finalmente em trabalhos prévios que trataram do mesmo assunto como os de Miller (1918), Levin (1986) e O’Grady (1987). Essas estimativas consideraram o número total de colônias utilizadas anualmente na polinização de variadas culturas, número de utilização das colônias/ano, recomendações do número de colônias/cultura, sanidade das colônias e, produção de mel e cera. Os cálculos foram baseados na tese de O’Grady (1987) e atualizados de acordo com o perfil atual da população, propriedades rurais e condição econômica e agronômica da cultura por Morse & Calderone (2000). A metodologia foi sumarizada em cinco itens: 1) Escolha da cultura: de acordo com McGregor (1976) que descreve quais são as culturas dependentes exclusivas/ parciais da polinização por insetos, O’Grady (1987) escolheu dentro dessas as que seus valores de produção excederam dez milhões de 53 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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dólares e foram relatadas na publicação anual do United States Department of Agriculture, Agricultural Statistics; 2) Nível de dependência da cultura em relação à polinização por insetos: ainda utilizando a publicação de McGregor (1976), as culturas foram classificadas de acordo com o “nível de dependência da polinização por insetos” - altamente dependentes (culturas que necessitam absolutamente de polinização cruzada), dependência mediana (culturas que necessitam de polinização cruzada, mas acompanhada por outros agentes polinizadores) e baixa dependência (culturas polinizadas por outros agentes que não sejam insetos); 3) Peso dos níveis de dependência: 0,9 para alto; 0,5 como médio e 0,1, baixo. Ainda para “pesar” os valores dos índices em relação a todas as espécies de abelhas, foi considerado segundo Eckert & Shaw (1960) que elas somam 80% da polinização entre todos os insetos. Utilizando o fator 0,8 são formados novos índices: 0,72 para alto; 0,40 como médio e 0,08 baixo; 4) Nível de dependência devido às abelhas A. mellifera L.: considerando que essas abelhas são responsáveis por 80% de toda polinização realizada por insetos temos novos índices: 0,58 para alto; 0,32 como médio e 0,06 baixo. E, finalmente multiplicou-se o valor anual de cada cultura apresentado no Agricultural Statistics USDA por um desses índices para a estimativa do valor econômico total das abelhas na agricultura dos USA. Robinson, Nowogrodzi e Morse (1989a e b) utilizaram a seguinte equação: Vhb = V*D*P em que, Vhb é o valor anual da cultura atribuído às abelhas A. mellifera L.; V é o valor anual publicado no Agricultural Statistics - USDA; D é a dependência da cultura por insetos polinizadores; P é a proporção efetiva de insetos polinizadores que são A. mellifera L.. De acordo com Robinson, Nowogrodzi e Morse (1989a e b), o valor de “D” pode ser precisamente possível depois de revisões na literatura. Foram utilizados trabalhos delineados com gaiolas de polinização para caracterizar a dependência das culturas em relação a insetos polinizadores. Portanto, “D” é calculado da seguinte forma: D = (Yo – Yc)/ Yo em que, D é a dependência da cultura por insetos polinizadores; Yo é o campo aberto ou gaiolas de polinização com abelhas A. mellifera L.; Yc são gaiolas de polinização que excluem as abelhas A. mellifera L.. Algumas culturas mais estudadas que apresentavam dados na literatura não somente de aumento de produção, mas de aumento da qualidade como tamanho uniforme, 54 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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formato desejável, maturação precoce e uniformidade da data de maturação foi adicionado 0,1 ao “D” utilizado na fórmula. O valor “P” usualmente utilizado – 0,8 (Levin, 1986; Eckert e Shaw, 1960) foi modificado para 0,9 quando abelhas eram localizadas na vizinhança das culturas apenas como hobby e que, de certa forma, ajudavam no processo de polinização. Os valores de “D” e “P” são variáveis de acordo com os cultivares e regiões, portanto foram consideradas áreas e culturas relevantes do país. 6. Atualização dos estimadores e limitantes do método Alguns fatores são levantados sobre a equação de Robinson, Nowogrodzi e Morse (1989a e b) como a imprecisão das estimativas, por considerar só as abelhas melíferas, Apis mellifera L. Outros estão relacionados à variação ampla de insetos polinizadores em cada cultura em relação à localização geográfica, disponibilidade de habitat natural, uso de pesticidas e além do mais, segundo Free (1993) os cultivares da mesmas espécies podem apresentar dependências drasticamente diferentes de insetos polinizadores. Sobre outro aspecto, Southwick e Soutwick (1992) abordaram o valor do serviço das abelhas por meio da perda econômica para a sociedade se estas fossem retiradas dos sistemas de cultivos. Depois dos trabalhos de Robinson, Nowogrodzi e Morse (1989a e b) que montaram a equação, e de Morse e Calderone (2000) que atualizaram as estimativas, diversos trabalhos foram publicados com sugestões para tornar as estimativas mais precisas. Kremen (2005) sugeriu que para a condução de uma análise econômica acurada, outras espécies de abelhas devem ser contabilizadas. Entre elas, Megachile rotundata, Osmia lignaria, Nomia melanderi, Bombus spp., Habropoda laboriosa, Peponapis pruinosa entre outras. Além de considerar outras espécies de abelhas, Kevan e Philips (2001) sugeriram que o pesquisador necessita também melhorar a coleta de dados sobre a cultura em questão, levando em consideração requisitos específicos de polinização de cada cultivo, cultivares e incluir os custos e efeitos dos polinizadores. Losey e Vaughan (2006) publicaram um artigo enfocando os quatro serviços ecológicos vitais prestados por insetos não domesticados: reciclagem de nutrientes no solo, controle de pragas, polinização e nutrição de animais selvagens. Para estimar o valor econômico destes serviços utilizaram a seguinte pressuposição: se estes serviços diminuíssem, qual seria a perda em valores econômicos. Neste trabalho os autores optaram pela utilização da equação de Robinson, Nowogrodzi e Morse (1989a e b) e Morse & Calderone (2000), descrita no item 3. No entanto, foi feito um ajuste para que o cálculo considerasse também os insetos nativos. Para tanto, assumiram que a 55 Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Campus Dois Vizinhos

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proporção efetiva de insetos polinizadores que são A. mellifera L., inclui também as abelhas nativas. Dessa forma a equação modificada por Losey e Vaughan (2006) fica assim representada: Vnp =Σ[ V*D*(1-P)] em que, Vnp é o valor anual da cultura atribuído a abelhas nativas; V é o valor anual publicado no Agricultural Statistics - USDA; D é a dependência da cultura por insetos polinizadores; 1-P é a proporção efetiva de insetos polinizadores pertencentes à espécies nativas. Na Tabela 1, são aplicadas as duas equações até agora demonstradas, utilizando dados de Morse e Calderone (2000) e Losey e Vaughan (2006) para algumas das principais culturas agrícolas nos Estados Unidos. É notável que ao considerar a modificação proposta por Losey e Vaughan (2006), a informação sobre o valor econômico das abelhas nas culturas escolhidas fica mais bem explicada. Estudos como estes são de extrema importância para o melhor entendimento sobre o serviço dos polinizadores. 7. Aplicação das equações para um caso específico do Brasil Para uma simulação do valor econômico das abelhas, usaremos os dados publicados por Chiari et al. (2005a) que trabalharam com gaiolas de polinização na cultura da soja (Glycine max L. Merril) para avaliar a produção e qualidade dos grãos de soja. O experimento foi conduzido em uma área de 15 hectares de soja, variedade BRS-133. Foram montadas gaiolas de polinização de 24m2 (Figura 3) a cultura foi monitorada durante toda a florada. Os tratamentos, com cinco repetições cada foram: a) áreas descobertas, de 24 m2 cada; b) área coberta com abelhas, com uma colônia de abelhas africanizadas com cinco favos (Figura 4) e c) área coberta sem abelhas. Na Tabela 2 são apresentados os resultados para produção (g/planta), produção em kg/hectare e produção de sacas/hectare para a variedade estudada.

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Sistemas de Produção Agropecuária (Ciências Agrárias, Animais e Florestais) – Ano 2010 Tabela 1. Estimativas do valor econômico de algumas culturas dos Estados Unidos e respectivas estimativas do valor econômico das abelhas Apis mellifera L. e nativas em milhões de dólares. Cultura Valor anual D* P** (1-P) *** Vhb2 Vnp3 2001 – 2003 2001-2003 2001-2003 (US$ milhões)1 (US$ milhões) (US$ milhões) Amêndoas 1.120,0 1,0 1,0 0,0 1.120,0 0,0 Maçã 1.585,1 1,0 0,9 0,1 1.426,5 158,5 Abacate 382,4 1,0 0,9 0,1 344,1 38,2 Cereja 290,6 0,9 0,9 0,1 235,3 26,1 Limão 286,1 0,2 0,1 0,9 5,7 51,5 Laranja 1.713,6 0,3 0,9 0,1 462,6 51,4 Tangerina 112,0 0,5 0,9 0,1 50,4 5,6 Pêssego 487,9 0,6 0,8 0,2 234,1 58,5 Pêra 263,9 0,7 0,9 0,1 166,2 18,5 Morango 1.187,6 0,7 0,1 0,9 83,1 213,8 Cenoura 575,5 1,0 0,9 0,1 517,9 57,6 Pepino 379,5 0,9 0,9 0,1 307,3 34.2 Cebola 808,0 1,0 0,9 0,1 727,2 80,8 Abóbora 75,5 0,9 0,1 0,9 6,7 61,2 Alfafa (semente) 109,0 1,0 0,95 0,05 65,4 5,5 Alfafa (forragem) 7.212,8 1,0 0,95 0,05 4.327,68 360,6 Algodão (caroço) 689,3 0,2 0,8 0,2 110,3 27,6 Amendoim 793,1 0,1 0,2 0,8 15,8 63,5 Canola 0,3 1,0 0,9 0,1 0,27 0,03 Soja 15.095,2 0,1 0,5 0,5 754,7 754,8 Beterraba 1.057,3 0,1 0,2 0,8 21,1 84,6 Girassol 312,7 1,0 0,9 0,1 281,43 31,3 Total 34.537,4 11.264,7 1.469,9 1 2 .Valor econômico anual publicado pelo USDA; .Valor econômico anual devido às abelhas Apis mellifera L.; 3.Valor econômico anual devido às abelhas nativas * . dependência da cultura por insetos polinizadores ** . proporção efetiva de insetos polinizadores que são Apis mellifera L. *** . proporção dos insetos polinizadores que são abelhas nativas

Tabela 2. Valores de F e respectivas probabilidades (P), coeficiente de variação (CV%), produção (g) em 12 m2, produção em kg/hectare e produção de sacas/hectare de soja Glycine max, variedade BRS-113. Fonte de variação Produção - 12 m2 (g) Produção /ha (kg) Produção (sacas/ha) Tratamentos 100,05P=0,0001 100,05P=0,0001 100,05P=0,0001 CV % Área descoberta

3,45 4532,40 a* ( ± 169,71)

3,45 3777,00 a ( ± 141,43)

3,45 62,95a (± 2,37)

Área coberta com abelhas 4328,60 a ( ± 133,40) 3607,17 a ( ± 111,17) 60,12a (± 1,85) Área coberta sem abelhas 2873,50 b ( ± 80,00) 2394,58 b ( ± 65,00) 39,91 b (± 2,00) * Médias seguidas por letras diferentes, na mesma coluna diferem pelo teste de Tuckey (P. Acesso em: 12 set. 2010. IMPERATRIZ-FONSECA, Vera L.; ALVES, Denise de A.; SARAIVA, Antonio M.; LANDEIRO, Marina C.P.P.; BRAULIO, Dias F.S. A linha do tempo da Iniciativa Brasileira dos Polinizadores. 2004. Disponível em:< http://www.webbee.org.br/bpi/pdfs/linha_tempo_2008.pdf>. Acesso em: 09 set. 2010. IMPERATRIZ-FONSECA, Vera L. Serviços aos ecossistemas, com ênfase nos polinizadores e polinização 2004 Disponível em:< http://www.ib.usp.br/vinces/logo/servicos%20aos%20ecossistemas_polinizadores_vera.pdf>. Acesso em: 09 set. 2010. JOHNSON, Reed M.; EVANS, Jay D.; ROBINSON, Gene E.; BERENBAUM, May R. Changes in transcript abundance relating to colony collapse disorder in honey bees (Apis mellifera). Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 106, n. 35, p. 14790-14795, 2009. KERR, Warwick E.; CARVALHO, G. A; NASCIMENTO, V.A.; et al. Abelha uruçu: biologia, manejo e conservação. Belo Horizonte: Fundação Aguangaú, 1996. KEVAN, Peter; IMPERATRIZ-FONSECA, Vera Lúcia. Pollinating bees: the conservation link between Agriculture and Nature. Brasília: Ministério do Desenvolvimento, 2002. KEVAN, Peter G.; PHILLIPS, Truman P. The economics impacts of pollinator declines: an approach to assessing the consequences. Conservation Ecology, v.5, n.1. Disponível em:< http://www.consecol.org/vol5/iss1/art8/>. Acesso em: 09 set. 2010. KLEIN, Alexandra-Maria; VAISSIÈRE, Bernard; CANE, James H.; STEFFAN-DEWENTER, Ingolf; CUNNINGHAM, Saul A.; KREMEN, Claire, TSCHARNTKE, Teja. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society, v.274, p.303-313, 2007. KOTAKA, Carolina Satie ; MITSUI, Marina Hitomi ; VIEIRA, Renata Eunice ; TERADA, Yoko; TOLEDO, V. A. A. ; ÍTAVO, L. C. V. ;RIBEIRO, L. R. Polinização por abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em cultura de canola (Brassica napus e B. campestris, Cruciferae) na região de Maringá, PR. In: XXXVII Reunião da Sociedade Brasileira de Zootecnia, 2000, Viçosa. Anais da XXXVII Reunião da Sociedade Brasileira de Zootecnia. Viçosa - MG : Gnosis, 2000. v. 37. p. 510-510. KREMEN, Claire. Managing ecosystem services: what do we need to know about their ecology? Ecology Letters, v.8, p.468-479, 2005. LEVIN, Marshall D. Value of bee pollination to United States agriculture. American Bee Journal, v.124, p.124-184, 1986. LOSEY, John E.; VAUGHAN, Mace. The economic value of ecological services provided by insects. BioScience, v.56, n.4, p.311-323, 2006.

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Sistemas de Produção Agropecuária (Ciências Agrárias, Animais e Florestais) – Ano 2010 MALERBO-SOUZA, Darclet T.; HALAK, André L. Polinização das laranjeiras. Produção de mudas e manejo fitossanitário dos citros: Alexandre de Sene Pinto; Ronaldo Posella Zaccaro. Piracicaba: CP 2, 2008, 133p. MALERBO-SOUZA, Darclet T.; NOGUEIRA-COUTO Regina H.; COUTO Leoman A. Polinização em cultura de laranja (Citrus sinensis L. Osbeck, var. Pera-rio). Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, v. 40, n. 4, p. 237-242, 2003. MALERBO-SOUZA, Darclet T.; TOLEDO, Vagner de A.A.; PINTO, Alexandre de S. Ecologia da polinização. Piracicaba: CP 2, 2008. MARTINS C. G. M.; LORENZON M. C. A.; BAPTISTA J. L. Eficiência de tipos de polinização em acerola. Caatinga, v. 12, n.1/2, p. 55-59, 1999. McGREGOR, Samuel E. Insect pollination of cultivated crop plants. Washington: USDA, 1976. MESSAGE, Dejair; SILVA, Isabel C.; DE JONG, David; SIMÕES, Zila L.P.; TEIXEIRA, Erica W. CCD (Colony Collapse Disorder) ocorre em abelhas Apis mellifera (africanizadas) no Brasil? Um relato de caso. In: ENCONTRO SOBRE ABELHAS, 9., 2010, Ribeirão Preto. Anais... Ribeirão Preto: Faculdade de Filosofia Ciências e Letras, 2010. p.561. MILLER, Charles C. Stray straws. Gleanings in Bee Culture, v.46, p.281, 1918. MITSUI, Marina Hitomi; KOTAKA, Carolina Satie; HASHIMOTO, J. H.; RUVOLOTAKASUSUKI, Maria Claudia Colla; TOLEDO, V. A. A. Biologia floral e polinização por insetos em melancia (Citrullus lanatus Thunb. Mansf.). In: 38a. Reunião Anual da Sociedade Brasileira de Zootecnia, 2001, Piracicaba. Anais da 38a. Reunião Anual da Sociedade Brasileira de Zootecnia. Piracicaba-SP: FEALQ-USP, 2001. v. 38. p. 1440-1441. MORSE, Roger A.; CALDERONE, Nicholas W. The value of honey bees as pollinators of U.S. crops in 2000. Bee Culture, v.132, n.3, p.1-15, 2000. NOGUEIRA-COUTO, Regina H. Polinização com abelhas africanizadas. In: ENCONTRO SOBRE ABELHAS, 1., 1994, Ribeirão Preto. Anais... Ribeirão Preto: Faculdade de Filosofia Ciências e Letras, 1994. p. 101-117. NOGUEIRA-COUTO, Regina H.; COUTO, Leoman A. Apicultura: Manejo e produtos. 3. ed. Jaboticabal: Funep, 2006. O’GRADY, Joseph H. Market failure in the provision of honeybee pollination: a heuristic investigation. 1987. (M.S.thesis) - University Vermont, Burlington, 1987. PAIVA, Guilherme. J.; TERADA, Yoko; TOLEDO, Vagner A. A. Behavior of Apis mellifera L. Africanized honeybees in sunflower (Helianthus annuus L.) and evaluation of Apis mellifera L. colony inside covered area of sunflower. Acta Scientiarum – Animal Sciences, v. 24, n. 4, p. 851-855, 2002. PAIVA, Guilherme J.; TERADA, Yoko; TOLEDO, Vagner A. A. Seed production and germination of sunflower (Helianthus annuus L.) in three pollination systems. Acta Scientiarum – Animal Sciences, v. 25, n. 2, p. 223-227, 2003. POTTS, Simon G.; ROBERTS, Stuart P.M.; DEAN, Robin; MARRIS, Gay; BROWN, Mike A.; JONES, Richard.; NEUMANN, Peter; SETTELE, Josef. Declines of managed honey bees and beekeepers in Europe. Journal of Apicultural Research, v. 49, n. 1, p. 15-22, 2010. PRESCOTT-ALLEN, Robert.; PRESCOTT-ALLEN, Christine. How many plants feed the world? Conservation Biology, v.4, p.365-374., 1990. RATNIEKS, Francis .L.W.; CARRECK, Norman L. Clarity on honey bee collapse? Science, v.327, p. 152153, 2010. RIBEIRO, Antonia M.F. Polinização e uso de atrativos e repelentes para Apis mellifera (L.) em acerola (Malpighia emarginata D.C.), girassol (Helianthus annuus L.), maracujá (Passiflora edulis Sims) e soja (Glycine max Merrill). 2000. 63p. Dissertação (Mestrado em Zootecnia) - Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal, Universidade Estadual de São Paulo, Jaboticabal, 2000. ROBINSON, Willard S.; NOWOGRODZI, Richard; MORSE, Roger A. The value of honey bees as pollinators of U.S. crops. Part I. American Bee Journal, v.129, p.411-423, 1989a.

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Sistemas de Produção Agropecuária (Ciências Agrárias, Animais e Florestais) – Ano 2010 ROBINSON, Willard S.; NOWOGRODZI, Richard; MORSE, Roger A. The value of honey bees as pollinators of U.S. crops. Part II. American Bee Journal, v.129, n.7, p.477-487, 1989b. ROUBIK, David W. Ecology and natural history of tropical bees. Cambridge Univ. Press, New York, 1989. SOUTHWICK, Edward E.; SOUTHWICK JR, Lawrence. Estimating the economic value of honey bees (Hymenoptera: Apidae) as agricultural pollinators in the United States. Journal of Economic Entomology, v.85, p.621-633, 1992. STOKSTAD, Erick. The case of the empty hives. Science, v.316, p.970–972, 2007. TOLEDO, Vagner A. A.; FRITZEN, Adriano E. T.; NEVES, Carolina A.; RUVOLO-TAKASUSUKI, Maria Cláudia C.; SOFIA, Silvia H.; TERADA, Yoko. Plants and pollinating bees in Maringá, State of Paraná, Brazil. Brazilian Archives of Biology and Technology, v. 46, n.4, p. 705-710, 2003. vanENGELSDORP, Denis; UNDERWOOD, Robyn; CARON; Denis.; HAYES JR, Jerry. An estimate of managed colony losses in the winter of 2006 –2007: A report commissioned by the apiary inspectors of America. American Bee Journal, v.147, p.599-603, 2007. vanENGELSDORP, Denis; HAYES JR, Jerry; UNDERWOOD, Robin M.; PETTIS, Jeffery S. A survey of honey bee colony losses in the U.S., fall 2007 to spring 2008. PLoS One, v.3, p.e4071, 2008. vanENGELSDORP, Denis; EVANS, Jay D.; SAEGERMAN, Claude; MULLIN, Chris; HAUBRUGE, Eric; NGUYEN, Bach Kim; FRAZIER, Maryann; FRAZIER, Jim; COX- FOSTER, Diana; CHEN, Yanping; UNDERWOOD, Robyn M.; TARPY, David R.; PETTIS, Jeffery S. Colony Collapse Disorder: a descriptive study. PloS ONE, v.4, p.e6481, 2009. vanENGELSDORP, Denis; HAYES JR, Jerry; UNDERWOOD, Robyn M.; PETTIS, Jeffery S. A survey of honey bee colony losses in the United States, fall 2008 to spring 2009. Journal of Apicultural Research, v.49, n. 1, p.7-14, 2010. VELTHUIS, Hayo H.W.; VAN DOORN, Adriaan. The breeding, commercialization and economic value of bumblebees. In:__. Solitary bees: conservation, rearing and management for pollination. Imprensa Universitária: Fortaleza. 2004. p.135-149. VIEIRA, Renata E.; KOTAKA, Carolina S.; MITSUI, Marina H.; TANIGUCHI, Ana Paula; TOLEDO, Vagner A.A.; RUVOLO-TAKASUSUKI, Maria Claudia C.; TERADA, Yoko (in memorian); SOFIA, Silvia H.; COSTA, Fabiana M. Biologia floral e polinização por abelhas em Siratro (Macroptilium atropurpureum urb.). Acta Scientiarum, v.24, n.4, p.857-861, 2002. WITTER, Sidia; BLOCHTEIN, Betina. Efeito da polinização por abelhas e outros insetos na produção de sementes de cebola. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v. 38, nº 12, p. 1399-1407, 2003.

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