Plantas acuáticas invasoras hospederas o transmisoras de enfermedades presentes en humedales de Costa Rica

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

ESPECIES INVASORAS ACUÁTICAS Y SALUD Memorias II Seminario de la red temática InvaWet

Barranquilla (Atlántico) –Colombia 27 y 28 de octubre de 2016

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

ESPECIES INVASORAS ACUÁTICAS Y SALUD MEMORIAS DEL II SEMINARIO SOBRE ESPECIES INVASORAS EN HUMEDALES, CALIDAD DE AGUA Y DESARROLLO DE VECTORES DE ENFERMEDADES (InvaWet) Editado por Karina Campo Morales y Aracelly Caselles Osorio, - Universidad del Atlántico, 1a ed. – Octubre, 2016 Barranquilla-Colombia: 2016. Libro digital, PDF Archivo Digital: www.invawet-cyted.org ISSN 2539-2050

Red CYTED 415RT0490

Fotografía: Sandra Marçal

2

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

AGRADECIMIENTOS

Al Programa Iberoaméricano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo (CYTED), de España por el financiamiento que permitió la realización de este seminario. A los miembros de la Red INVAWET del CYTED de cada país: Dr José Loaiza, INDICASAT – AIP (Panamá), Dra. Lilliana Piedra Castro, Universidad Nacional de Costa Rica (Costa Rica), Dra. María Dolores Rovira Quezada, Universidad Centroamericana “José Simeón Cañas” El Salvador, Dra. ClaudiaCallil, Universidad Federal de Matto Grosso – (Brasil) y Dra. Sandra Marçal, Universidad de Cuiaba – (Brasil), Dr. Eloy Bécares, Universidad de León (España). Gracias por el compromiso para llevar a cabo todas las tareas de este esfuerzo conjunto. A los integrantes de INVAWET de Colombia Dra. Luz Elena Velásquez y Drs. José Andrés Posada García y Guillermo Rúa, Universidad de Antioquia – (Medellín). MSc. Jorge Luis De Las Salas, Secretaría de Salud del Vichada (Puerto Carreño), M Sc. Luz Carine Gómez y B. Oscar Gómez Romero, Gesamb Ltda. (Barranquilla), Dra. Ximena Vargas Ramírez, Dra Kelly Escobar, Ing. Jimena Jiménez García, Ing. Henry Casierra Martínez, Ing. José Mosquera Ruíz, Q. Karina Campo Morales y B. Jhan Charris, Universidad del Atlántico (Barranquilla), B. Jaime Cerro Medina, Secretaría de Salud (Barranquilla) B. Gabriel Sarmiento Martínez, Gobernación del Atlántico (Barranquilla), por su apoyo y participación en el evento. A Pilar Moreno, representante del CYTED en España, por su oportuna gestión para realizar todas las acciones internacionales demandantes de la red

Dra. Aracelly Caselles Osorio, Coordinadora Red InvaWet.

3

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

CONTENIDO Humedales, plantas acuáticas invasoras y mosquito vectores de enfermedades en Panama (José Loaiza - Panamá). ....................................................................................................................5 Especies invasoras en humedales y su relación con la salud en zonas tropicales (Eloy Bécares - España) ...........................................................................................................................14 Moluscos Bivalves invasores na bacia do alto Paraguai: pesquisa e ação (Cláudia Callil Brasil) ...............................................................................................................................................40 Macrófitas aquáticas: importância para a biodiversidade, bioinvasão e biomonitoramento de invertebrados em ecossistemas naturais e alterados (Sandra Francisca Marçal - Brasil) .....54 Plantas acuáticas invasoras hospederas o transmisoras de enfermedades presentes en humedales de Costa Rica (Lilliana Piedra Castro - Costa Rica). ...............................................90 Plantas acuáticas invasivas y su relación con la salud en Colombia (José Andrés Posada García - Colombia) ........................................................................................................................110 Inventario de las especies de mosquitos (diptera: culicidae) del departamento del Vichada (Llanos Orientales de Colombia) (Jorge Luis De las salas Ali, Alexander Zamora Flórez, Zamir Zamora Flórez - Colombia) ...........................................................................................................123 Especies de mosquitos (Díptera: culicidae) presentes en zonas de influencias de humedales en el departamento del Atlántico y distrito de Barranquilla (Jaime Alberto Cerro Medina Colombia) .......................................................................................................................................138 Moluscos Dulciacuícolas nativos e introducidos y su impacto en salud humana y animal en colombia (Luz Elena Velásquez Trujillo - Colombia) .................................................................153 Aproximación al conocimiento y normativa de las especies marino-costeras introducidas en Colombia (Adriana Gracia C. - Colombia) ...................................................................................155 Humedales continentales de la región caribe colombiana: perspectivas desde la calidad ambiental, las especies invasoras y la salud (Aracelly Caselles-Osorio y Karina Campo Colombia) .......................................................................................................................................157 Gestión ambiental en humedales costeros como estrategia de prevención de enfermedades (Luz Carine Gómez Monsalve - Colombia). ................................................................................165 Diagnóstico socioambiental de la ciénaga De Santo Tomás, Atlántico ¿Cómo abordar la relación entre humedales, especies invasoras y salud de las poblaciones adyacentes? ... 182 (Ph.D Kelly Escobar, Rubén Gutiérrez y Evelien Rijnders - Colombia y Bélgica) Implicaciones epidemiológicas en Colombia del mosquito invasor Aedes albopictus (Guillermo L. Rúa-Uribe - Colombia) ...........................................................................................188

4

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

HUMEDALES, PLANTAS ACUÁTICAS INVASORAS y MOSQUITO VECTORES DE ENFERMEDADES EN PANAMA. José R. Loaiza Ph. D. Centro de Biodiversidad y Descubrimiento de Drogas, Instituto de Investigaciones Científicas y Servicios de Alta Tecnología, Clayton, Panamá. [email protected]

INTRODUCCIÓN Panamá es un país tropical ubicado en la región sur del Istmo centroamericano. Su posición geográfica privilegiada y su complejidad demográfica y étnica, le posiciona como uno de los sitios más diversos del mundo. Esta complejidad es producto de una historia biogeográfica compleja y de la rica evolución de formas vivientes e interacciones de los sistemas ecológicos que habitan en esta región. Panamá fungió como laboratorio natural para estudios de medicina tropical y enfermedades infecciosas, principalmente durante la construcción del Canal Interoceánico, a inicios del siglo pasado. Esto fue producto de numerosas batallas contra patógenos de la salud pública como el Plasmodio de la Malaria humana y el virus de la Fiebre Amarilla. Un trágico devenir epidemiológico que resultó en elevada mortalidad y considerables pérdidas económicas. No obstante, estas epidemias contribuyeron a forjar la curiosidad científica que trascendió en el desarrollo de estrategias exitosas de mitigación y contención. La situación epidemiológica del país mejoró considerablemente entre 1940 y 1970, debido a la información científica generada por investigadores del Laboratorio Conmemorativo Gorgas, la creación del Servicio Nacional de Erradicación de la Malaria, y el uso de agentes químicos, por parte del Ministerio de Salud para eliminar a los insectos transmisores. Al presente, sin embargo, los esquemas de intervención contra enfermedades infecciosas permanecen inmutables y los esfuerzos en investigación sobre medicina tropical se han reducido significativamente. Todo esto aunado a las peculiaridades ambientales y demográficas del contexto actual, tales como, el acrecentado tránsito internacional, la pérdida de la biodiversidad y el cambio climático, han favorecido el resurgimiento de los males aludidos en otrora. En el año 2004, Panamá reportó 5,095 casos de malaria, cifra no alcanzada en el país desde 1970. Mientras que en el 2011, 16 personas murieron por Dengue Hemorrágico, casi el doble de los decesos ocurridos en el lustro 2005-2010. A pesar del repunte epidémico de estas enfermedades, no existen hoy día hipótesis aceptadas sobre las causas de sus oscilaciones clínicas. Más alarmante aún, la existencia de cepas resistentes de Plasmodium falciparum (Samudio et al., 2005) y

5

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

el descubrimiento de mosquitos vectores más eficientes, entre ellos, Anopheles darlingi en Darién y Aedes albopictus en Colón y Panamá (Loaiza et al., 2009), indican que existe un elevado riesgo de futuras epidemias en el país. Por otro lado, el panorama de las citadas Enfermedades Desatendidas o “Neglected Diseases” como el Mal de Chagas, las Arbovirosis y la Leishmaniasis no es más alentador. Aunque estas zoonosis no poseen la letalidad de otras infecciones tropicales, repuntan igualmente en la actualidad y causan notoria morbilidad en comunidades pobres de Panamá. Este es el caso particular de aquellas áreas intervenidas que presentan un elevado grado de deforestación. La conclusión que emerge de esta breve síntesis cronológica es la necesidad apremiante de fortalecer las investigaciones científicas sobre enfermedades infecciosas transmitidas por insectos vectores “Prevenir es más práctico que curar” http://www.cdc.gov. Una relación poca estudiada en Panamá es aquella entre los humedales, las plantas acuáticas invasoras, y los mosquitos vectores que transmiten patógenos a los seres humanos. Existe un cuerpo de evidencias en el país que indica que la emergencia de algunas enfermedades transmitidas por mosquitos puede estar asociada a los procesos ecológicos que ocurren en estos ecosistemas. Específicamente la relación entre calidad del agua, y estructura comunitaria de macrófitas acuáticas invasoras y mosquitos pudiera generar oportunidades para la emergencia de estas patologías. Sin embargo, poco se ha investigado sobre esta relación en Panamá. El propósito del presente estudio es compilar la información existente a nivel nacional e internacional sobre la relación entre los humedales, las plantas acuáticas invasoras, y los mosquitos vectores. METODOLOGÍA Se compiló y se tabuló toda la información sobre las macróficas acuáticas invasoras y las especies de mosquitos asociadas con humedales en Panamá. Esta información fue extraída de varias fuentes bibliográficas incluyendo artículos científicos, monografías, libros y de páginas electrónicas de internet. Las palabras clave para las búsquedas en internet fueron: 1) 2) 3) 4) 5) 6) 7)

Humedales; malezas acuáticas; peces, moluscos, mosquitos; enfermedades y en combinación.

6

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Las búsquedas se restringieron a los últimos 10 años solamente. Finalmente, la información se resumió para resaltar solamente aquellas especies de plantas acuáticas invasoras y mosquitos presentes en humedales con historia de epidemias de enfermedades transmitidas por mosquitos en Panamá.

Figura 1. Mapa de Panamá mostrando los principales humedales y sitios inundables del país.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN La Figura 1 muestra la distribución de los humedales presentes en Panamá, incluyendo las áreas protegidas y sitios Ramsar. Las Tablas 1 – 4 muestran la información tabulada sobre los humedales, las especies de plantas acuáticas y las especies de mosquitos presentes en estos ecosistemas. Tabla 1. Lista de los 29 humedales presentes en Panamá, posición geográfica, elevación y clasificación.

7

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Tabla 2. Lista de especies de plantas acuáticas presentes en los humedales de Panamá y la presencia de mosquitos en estas especies.

Tabla 3. Lista de especies de mosquitos presentes en los humedales de Panamá y su relación con enfermedades infecciosas.

8

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Cuatro humedales han presentado casos de enfermedades transmitidas por mosquitos, estos sistemas inundables presentan algunas especies de macrófitas acuáticas y de mosquitos. A continuación se listan estas especies y sus asociaciones con estos 4 humedales: 1) Lago Alajuela, especies de plantas acuáticas (Salvinia sprucei, Salvinia minima, Lemna aequinoctialis, Pistia stratiotes, Eichhornia crassipes, Polygonum punctatum, Ambrosia cumanensis, Malachra radiata, Eleocharis sp.); especies de mosquitos (Anopheles albimanus, Anopheles triannulatus, Anopheles punctimacula, Aedeomyia squamipennis, Mansonia titllans, Mansonia pseudotitillans, Mansonia dyari, Coquilletidia venezuelensis, Coquilletidia nigricans, Culex melanoconion spp.). 2) Laguna Matusagarati, especies de plantas acuáticas (Eleocharis sp., Lemna sp., Pistia stratiotes, Eichhornia crassipes); especies de mosquitos (Anopheles albimanus, Anopheles triannulatus, Anopheles punctimacula, Aedeomyia squamipennis, Mansonia titllans, Coquilletidia venezuelensis, Coquilletidia nigricans, Culex pedroi, Culex spissipes, Uranotaenia lowii, Uranotaenia calosomata). 3) Lago Gatum, especies de plantas acuáticas (Hydrilla verticillata, Salvinia sprucei, Salvinia minima, Lemna aequinoctialis, Pistia stratiotes, Eichhornia

9

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

crassipes, Montrichardia arborescens, Azolla caroliniana); especies de mosquitos (Anopheles albimanus, Anopheles triannulatus, Anopheles oswaldoi, Aedeomyia squamipennis, Mansonia titllans, Coquilletidia venezuelensis, Coquilletidia nigricans, Culex pedroi, Culex ocossa, Culex spissipes, Uranotaenia lowii, Uranotaenia calosomata). 4) Lago Bayano, especies de plantas acuáticas (Eleocharis sp., Lemna

aequinoctialis, Pistia stratiotes, Eichhornia crassipes, Azolla sp); especies de mosquitos (Anopheles albimanus, Anopheles triannulatus, Anopheles oswaldoi, Aedeomyia squamipennis, Mansonia titllans, Coquilletidia venezuelensis, Coquilletidia nigricans, Culex nigripalpus, Culex ocossa, Culex pedroi, Culex spissipes, Uranotaenia lowii, Uranotaenia pulcherrima).

Tabla 4. Lista de especies de peces, nombre común y su clasificación en invasoras y nativas.

CONCLUSIONES De 29 humedales de Panamá, solo cuatro (4) tienen presencia de malezas acuáticas y mosquitos y muestran ocurrencia de casos o epidemias de enfermedades transmitidas por insectos vectores. Sin emabrgo, no existen datos

10

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

sobre la calidad del agua en los humedales de Panamá. Tampoco existen datos sobre concentraciones de bacterias fecales o sobre materia orgánica (DQO, DBO 5), oxígeno disuelto, pH, salinidad o conductividad, y clorofila del agua.

BIBLIOGRAFIA Adames, A.J., M. De la Rosa y M. Velásquez. 2001. Manejo integral de la cuenca del río Bayano, subcuenca del río Majé y áreas adyacentes al embalse. Monografía de Scientia, No 1. Universidad de Panamá, Panamá. Anderson, E.R., E.A. Cherrington, A.I. Flores, J.B. Pérez, R. Carrillo y E. Sempris. 2008. Potential impacts of cli- mate change on biodiversity in Central America, Mexico, and the Dominican Republic. CATHALAC/USAID, Panamá. Autoridad Nacional del Ambiente, The Nature Conservancy y Conservación Internacional.2008.Proyecto: Apoyo al establecimiento de la nueva área protegida de los manglares del distrito de Chiriqui, Panama. Bermingham, E., and A. Martin. 1998. Comparative mtDNA phylogeography of neotropical freshwater fishes: testing shared history to infer the evolutionary landscape of lower Central America. Molecular ecology 7:499–517. Garcés B., H.A. 2005. Inventario preliminar de los principales sistemas lacustres encontrados en la Republica de Panamá. Panamá. Tecnociencia 7(2):159-171. Gaudenia Mendoza, JR. Loaiza 2014. Comparación de métodos de colecta para estimar la riqueza y diversidad de especies mosquitos en Panamá. Universidad de Panamá. González L. 2004. Caracterización biológica y fisicoquímica de la calidad de agua del Río Los Chorros, en la provincia de Veraguas. Universidad de Panamá. González, R. 1993. Actualidad de las pesquerías del pez sargento (Cichla ocellaris) en el lago Gatún. Revista Universidad 48:87–95. Gutiérrez, R., R. Amores, R. González, E. Área, R. Bravo, R. Yansic, E. Arcia, R. Bravo, and R. Yansic. 1995. Inventario biológico del canal de Panamá: estudio de aguas continentales. Scientia 4:17–81. Hildebrand, S. F. 1939. The Panama Canal as a passageway for fishes, with lists and remarks on the fishes and invertebrates. Zoologica 24:15–45.

11

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Larissa C. Dutari, JR. Loaiza 2014. Cambios en la Estructura Comunitaria y Taxonomía Molecular de Mosquitos Vectores de Enfermedades (Diptera: Culicidae) en Áreas Desforestadas y Boscosas de Panamá. Universidad de Panamá. Maté, J. 2006. Análisis de la situación de la pesca en los golfos de Chiriquí y de Montijo. The Nature Conservancy, Panamá. Morales, R. 2006. La pesquería de la tilapia en el lago Bayano, Panamá. Diagnostico y políticas pesqueras. Panamá. Orozco, J. A. T., and C. Barcia. 1993. Variaciones estacionales del crecimiento, reproducción y alimentación del Cichla ocellaris (Bloch y Schneider) en el lago Gatún. Universidad de Panamá. Programa Nacional de Administración de Tierras. 2008a. Consultoría para elaborar consultas y estudios tendenciales para seis áreas protegidas de la región de Azuero, ubicadas en las provincias de Herrera y Los Santos. Producto No. 3: Área de Uso Múltiple Ciénaga de las Macanas. Panamá. Programa Nacional de Administración de Tierras. 2008c. Consultoría para elaborar consultas y estudios tenenciales para seis áreas protegidas de la región de Azuero, ubicadas en las provincias de Herrera y Los Santos. Producto No. 3: Refugio de Vida Silvestre Ciénaga de El Mangle. Panamá. Programa Nacional de Administración de Tierras. 2008e. Consultoría para elaborar consultas y estudios tenenciales para seis áreas protegidas de la región de Azuer, ubicadas en las provincias de Herrera y Los Santos. Producto No. 3: Refugio de Vida Silvestre Isla de Cana ̃ s. Panamá. Quiroz E, Aguilar PV, Cisneros J, Tesh RB, Weaver SC. Venezuelan equine encephalitis in Panama: fatal endemic disease and genetic diversity of etiologic viral strains. PLoS Negl Trop Dis. 2009 Jun 30;3(6):e472. Smith, S. A., G. Bell, and E. Bermingham. 2004. Cross-Cordillera exchange mediated by the Panama Canal increased the species richness of local freshwater fish assemblages. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 271:1889–96. Sociedad Audubon de Panamá. 2007. Construyendo una experiencia participativa de conservación. Lecciones aprendidas del biomonitoreo comunitario en el humedal Bahía de Panamá. Loyda E. Sánchez, Rosabel Miró, Rosa Montañez G., Norita Scott-Pezet (eds.). Panamá. Vega AJ, Robles YA, Barrera C. 2006. Fauna acuática del área centro occidental de panamá. Tecnociencia. 8: 87-100.

12

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Víctor Bravo, Luis F, De León 2015. Explorando la variación a nivel individual de Roeboides occidentalis (Meek and Hildebrand 1916) en Panamá. Zepeda J. Altagracia, J. Loaiza 2016. Estructura comunitaria de mosquitos del Genero Culicoides (Díptera: Ceratopogonidae) en sitios con distintos grados de alteración de bosque en Panamá. Universidad de Panamá.

13

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

ESPECIES INVASORAS EN HUMEDALES Y SU RELACIÓN CON LA SALUD EN ZONAS TROPICALES Eloy Becares Área de Ecología. Departamento de Biodiversidad y Gestión Ambiental, Universidad de León, 24071 León. España ([email protected])

RESUMEN El cambio climático y la globalización han favorecido el intercambio de especies a escala global y en magnitudes no conocidas anteriormente. Ambos procesos, junto con el deterioro de los ecosistemas como consecuencia del impacto del hombre, han contribuido a la invasión de los ecosistemas por especies exóticas con consecuencias económicas, ecológicas, y también, aunque mucho menos estudiadas, sobre la salud humana y animal. La incidencia y el impacto de las especies invasoras en humedales, especialmente en regiones tropicales, es aún poco conocido, pero dichas especies podrían tener un papel determinante en la emergencia y mantenimiento de vectores de enfermedades, y ser actores importantes en la aparición o endemicidad de enfermedades emergentes como el Zika o el Chinkungunya. La recuperación de la calidad ecológica de los humedales favoreciendo los enemigos naturales de vectores y hospedadores podría ayudar al control de las enfermedades de transmisión hídrica en los trópicos. Sin embargo, la escasez de conocimientos sobre el funcionamiento de los humedales en zonas tropicales, y sobre la abundancia y la función de las especies invasoras en dichos ecosistemas impide evaluar el impacto actual que dichas especies invasoras pueden tener en la prevalencia o incluso en el control de las enfermedades transmitidas por vectores o sus hospedadores en las regiones tropicales.

1. RELACIÓN DE LOS HUMEDALES CON LA SALUD HUMANA Y ANIMAL. Los humedales aportan servicios esenciales al hombre: alimento, agua, regulación de inundaciones, materias primas, filtrado de contaminantes, etc. (Corvalan et al., 2005, Horwitz et al., 2012), servicios que son de mayor importancia en países en vías de desarrollo, y que tienen especial interés en zonas tropicales debido a la mayor diversidad de humedales en dichas zonas (Tabilo-Valdivieso 2003). Pero uno de los servicios más importantes, y pocas veces evaluado, es que los humedales son capaces de regular la abundancia de vectores y hospedadores de enfermedades, como mosquitos y moluscos,

14

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

disminuyendo la incidencia de dichas enfermedades cuando su calidad ecológica está intacta (Horwitz et al., 2012). Tradicionalmente los humedales han sido considerados zonas indeseables, fuente de vectores y de enfermedades relacionadas con el agua, sobre todo en aquellas regiones donde las poblaciones no los utilizaban como sustento o fuente de materias primas. En algunos países se llegaron a promulgar leyes que favorecían su desecación para evitar así reducir la presencia de mosquitos y las enfermedades que transmitían, y aún hoy es común que las zonas húmedas se desequen por una mala gestión del suelo, del agua, o por intereses económicos (Iza y Rovere 2006). Los humedales contribuyen a la salud humana y animal de muchas formas: aportando recursos hídricos, nutritivos y materiales, eliminando contaminantes y productos tóxicos, favoreciendo el bienestar físico y psicológicos o aportando productos de uso médico. Pero los humedales también son fuente de enfermedades, de sus hospedadores o vectores (Dale y Knight 2008), y en algunos casos zonas de exposición potencial a sustancias tóxicas (Finlayson y Horwitz 2015). Cuando los humedales tienen una buena calidad ecológica, los beneficios exceden a los perjuicios, y los aspectos negativos relacionados con la salud parecen ser de poca importancia. Cuando se producen desequilibrios y una degradación de los humedales, tanto los beneficios al ecosistema, como los de la salud, se ven minimizados (Horwitz y Finlayson 2011). Sin embargo, puede existir una contradicción entre la gestión de los humedales para aumentar los servicios al hombre y la preservación de la salud (Figura 1). Ciertas intervenciones como la conservación de humedales para la vida salvaje, creación de embalses para abastecimiento o regulación de inundaciones, pueden afectar negativamente sobre la salud de las poblaciones aledañas favoreciendo el desarrollo de vectores y hospedadores de enfermedades. Por esta razón es importante conocer el funcionamiento de los humedales, especialmente en zonas tropicales. Aumentar en dicho conocimiento permitiría minimizar los riesgos para la salud, optimizando el resto de servicios deseados.

15

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Figura 1: Interacción entre los beneficios de los humedales al ecosistema y la salud (modificado de Horwitz y Finlayson 2011). Cuando se priorizan los servicios que aportan los humedales en deterioro de la salud humana (Ej. Creación de un embalse que favorecerá enfermedades de transmisión hídrica) se produce la paradoja de la salud. Cuando se prioriza la salud humana en detrimento de los servicios que aporta el humedal se produce la paradoja del humedal. (Ej. Fumigación de humedales que causan la desaparición de otras especies). La contaminación con aguas residuales produciría un deterioro de los servicios que aportan los humedales, pero también de la salud humana (--). La restauración de un humedal para el control de las inundaciones podría tener efectos positivos sobre el control de enfermedades de transmisión hídrica (++).

Derne et al., (2015) clasifica las enfermedades transmitidas por los humedales en aquellas transmitidas por via oral-fecal (tifus, cólera, hepatitis, criptosporidios o giardias, aquellas transmitidas por el contacto con el agua, bien sea a través de hospedadores intermediarios (esquistosomiasis) o bien directamente (leptospirosis, ulcera de Buruli, tracoma), y por último las transmitidas por mosquitos. Según el informe sobre la Evaluación de los Ecosistemas del Milenio (MEA, 2005) la mayoría de estas enfermedades han sido controladas por las prácticas higiénicas humanas, que han reducido la incidencia de infecciones como consecuencia del uso de agua corriente, su potabilización y el tratamiento de aguas residuales. Sin embargo, aquellas transmitidas por vectores, sobre todo mosquitos, son las que han aumentado en las últimas décadas, y se estima sigan haciéndolo en décadas próximas. (Figuras 2 y 3).

Figura 2. Tendencia de los casos de dengue y del número de países afectados por la enfermedad a lo largo de las décadas.

16

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Figura. 3: Malaria en Colombia 1950-2008 (Padilla et al., 2011). Mientras que la forma severa ha ido disminuyendo, la forma menos peligrosa del parásito ha ido aumentando con las décadas.

Se calcula que el 60-75% de las enfermedades infecciosas del hombre son zoonosis, afectando tanto a seres humanos como a animales domésticos y salvajes. La mayoría de estas enfermedades son transmitidas por vectores, principalmente mosquitos y moluscos que viven en medios acuáticos, al menos parte de su ciclo de vida (Conn, 2014). Cambios en la precipitación, la destrucción de hábitats y de especies y la eutrofización, están aumentando la transmisión de enfermedades infecciosas desde los humedales, especialmente en zonas donde el saneamiento es insuficiente. El cólera es un buen ejemplo de cómo la interacción entre la eutrofización del humedal y cambios en la precipitación pueden mantener la persistencia de la infección (Nkoko et al., 2011). La pérdida de la vegetación en los humedales causada por la actividad humana puede incrementar la exposición a patógenos, tanto bacterias como parásitos, como ha sido demostrado en Nueva Zelanda con la campilobacteriosis (Weinstein and Woodward 2005), o la úlcera de Buruli (Mycobacterium ulcerans) (Merritt et al., 2010). La mayor preocupación actual en las zonas tropicales es la incidencia de enfermedades transmitidas por mosquitos. Se sabe que los factores que regulan la permanencia del humedal, la densidad y características de la vegetación, la complejidad de las redes tróficas, o la concentración de nutrientes son los determinantes más importantes de la abundancia de mosquitos (Carver et al.,2015). Las evidencias sugieren que la abundancia de mosquitos es menor en humedales con aguas libres y profundas, con vegetación dispersa y emergente, y pobres en nutrientes. Estos factores favorecen comunidades complejas donde competidores y depredadores de las larvas de mosquitos son abundantes (Carver et al., 2015). 1.1- Vegetación y Mosquitos

17

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Uno de los aspectos más estudiados en humedales ha sido el de la influencia de la vegetación sobre la abundancia de vectores. El papel de la vegetación acuática sobre la densidad de mosquitos ha sido abordado desde principios del siglo XX (ver revisión en Matheson 1930), volvió a retomarse en los años 80, y ha sido de nuevo reactivado en la última década. La vegetación acuática tiene un efecto importante sobre la reproducción de los mosquitos (Orr y Resh 1989). Las plantas evitan la depredación de las larvas (Orr y Resh 1989), controlan la ovoposición por la producción de sustancias atrayentes (Rejmankova et al., 1992), y aportan alimento para las larvas (Blaustein y Kotler 1993). La pérdida de la vegetación supone la desaparición de larvas, salvo que la vegetación haya sido sustituida por algas filamentosas, lo que también tiene un efecto protector de la depredación (Bond et al., 2005). Algo parecido ocurre con la vegetación sumergida, la abundancia de larvas de mosquitos es mayor en las zonas dominadas por macrófitos acuáticos como Myriophyllum spp o Ceratophyllum spp (Orr y Resh 1989, 1992, Blaustein y Byard 1993). En cuanto a la vegetación emergente, las matas densas y que producen sombra favorecen la ovoposición de algunas especies de mosquitos, en comparación con las zonas de vegetación de pequeño porte o baja densidad (Rejmankova et al., 2006, Workman y Walton, 2000). Las preferencias de hábitat para la ovoposición de los mosquitos en los humedales varían también según la época del año. Algunos hábitats son preferidos en épocas secas y otros en épocas húmedas (Rejmankova et al., 1992). Existe sin embargo un gran desconocimiento sobre el efecto de la calidad ecológica de los humedales tropicales y la abundancia de vectores o su efecto sobre la incidencia de enfermedades. Se desconoce qué comunidades podrían estar controlando a los enemigos naturales de los vectores y en qué condiciones. Este desconocimiento se basa en la insuficiente cantidad de estudios sobre las características, tipología e interacciones tróficas en los humedales de zonas tropicales (Junk et al., 2013). 2- ESPECIES INVASORAS EN HUMEDALES TROPICALES Y SU EFECTO SOBRE LA SALUD HUMANA Y ANIMAL. Las especies invasoras no son algo reciente, ni un fenómeno exclusivamente humano, sin embargo, la amplitud geográfica, la frecuencia y el número de especies involucradas ha crecido enormemente como consecuencia de la globalización (expansión del transporte y del comercio), del cambio climático (cambios en temperatura y precipitación que modifican los rangos de distribución) y la alteración de los hábitats naturales (pérdida de diversidad y homogeneización del hábitat) (GISP, 2005). Las consecuencias adversas de las invasiones biológicas son diversas y están interconectadas. Los invasores pueden alterar

18

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

propiedades ecológicas y económicas de los ecosistemas, reducir la biodiversidad, la productividad y el funcionamiento de los ecosistemas (Mack et al., 2000). Pero un aspecto poco estudiado es que, exceptuando los vectores invasores como es el caso de Aedes albopictus, muchas otras especies invasoras pueden ser también responsables de una mayor incidencia de enfermedades transmitidas por vectores, sobre todo en zonas tropicales. 2.1- Pocos estudios de Especies Invasoras en Habitats Acuaticos En los estudios de especies invasoras, los ecosistemas terrestres están más estudiados que los acuáticos (Thomaz et al., 2015). El análisis de más de 300 publicaciones (Jeschke et al., 2012) evidenció que las hipótesis de invasibilidad eran preferentemente estudiadas en sistemas terrestres (312 estudios) en comparación con los ecosistemas acuáticos (38 estudios). Este escaso interés sobre las invasiones en ecosistemas acuáticos contrastan con el hecho de que estos ecosistemas albergan la mayor biodiversidad del planeta en relación con su superficie (Dudgeon et al., 2006), siendo además los ecosistemas más impactados por el hombre (Jenkins 2003), y en los que la biodiversidad está altamente comprometida (Sala et al., 2000). Los humedales parecen ser especialmente vulnerables a las invasiones. Aunque menos del 6% de la superficie de la tierra son humedales, el 24% de las plantas más invasivas son especies de humedales (Zedler y Kercher 2004). Las especies invasoras en humedales tienen un efecto importante sobre la estructura del hábitat, aumentan la uniformidad y la sedimentación y reducen la diversidad animal y vegetal, afectando a los ciclos de nutrientes y las redes tróficas (Rooth et al., 2003) La mayor parte de la investigación sobre especies invasoras se ha centrado en la predicción de la invasibilidad y en evaluar sus impactos sobre los ecosistemas invadidos, sobre todo en zonas templadas (Charles y Dukes, 2007). Hay todavía una evidente ausencia de trabajos sobre el impacto de las especies invasoras alterando los servicios de los ecosistemas, y aunque los impactos ecológicos y económicos de las especies invasoras están muy ya que una proporción importante de las especies invasoras causan pérdidas económicas (Vilá et al., 2010), muy pocos estudios han abordado estas interacciones respecto del impacto sobre la salud, especialmente en regiones tropicales, se desconoce además qué especies pueden estar causando problemas, directos o indirectos, sobre la salud humana y animal, tanto doméstica como salvaje (IUCN, 2012).

19

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

2.2- Escasez De Datos Sobre Especies Acuáticas Invasoras En Zonas Tropicales El estudio de la incidencia de especies acuáticas invasoras en zonas tropicales es todavía muy escaso, y frecuentemente muy parcial. El Global Invasive Species Program (GISP) para Sudamérica incluía solamente 10 especies acuáticas procedentes de fuera del continente (GISP, 2005), no considerando la translocación de especies dentro del continente como uno de los problemas a considerar. El traslado del tucanaré o pez sargento (Cichla ocellaris) trasladado desde la Cuenca del Amazonas al rio Paraná, o el de la Cachama (Colossoma macropomum), originario del Amazonas, que ha sido introducido en la cuenca del Magdalena y ahora se encuentra en numerosas ciénagas con efectos desconocidos (De Paula et al., 2012), son dos de los numerosos ejemplos que algunos estudios internacionales no consideran como caso de especies invasoras. Como resume De Paula et al., (2012), además de las aproximadamente 31 especies exóticas encontradas en Venezuela (plantas, caracoles, peces y anfibios), hay unas 106 especies acuáticas introducidas en México, 74 en Panamá, 39 en Cuba, 38 en Rep. Dominicana, 15 en Bolivia, 10 en Uruguay, 8 en Brasil y 5 en Paraguay (De Paula et al., 2012). En América tropical los impactos negativos de las especies exóticas e invasoras son poco conocidos y probablemente subestimados. Debido al aún escaso nivel de monitorización y estudio de los humedales de zonas tropicales, existe además un contraste evidente entre los documentos oficiales y la realidad. En el caso de Colombia, oficialmente hay 22 especies invasoras, de las cuales 17 son acuáticas (Resolucion 0207/2008). Sin embargo, estudios más detallados describen unas 40 especies de animales acuáticos exóticos o trasplantados en Colombia (Baptiste et al., 2010, De Paula et al., 2012), y probablemente hay muchos más si existiese un mayor esfuerzo en el control y evaluación del estado de los humedales. 2.3- Plantas Invasoras Y Efecto Sobre La Salud La comunidad biológica acuática más estudiada como invasora en humedales son las plantas (Evangelista et al., 2014) Eichhornia crassipes, Azolla spp., Pistia stratiotes y Salvinia entre las flotantes, Egeria densa, Hydrilla verticillata, Lagarosiphon major, Elodea spp., Cabomba spp., y Myriophyllum spp entre las sumergidas, y Typha spp, Ludwigia spp, Urochloa spp entre las emergentes, son algunas de las especies con mayor problemática como especies invasoras (Thomaz et al., 2015). El impacto de las plantas acuáticas invasoras favoreciendo la

20

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

incidencia de enfermedades es un aspecto todavía poco estudiado (Alarcón-Elbal, 2013). Es conocido el efecto del buchón o Jacinto de agua (Eichhornia crassipes) favoreciendo la transmisión de malaria, o el efecto de Lantana camara, invasora en Africa favoreciendo Glossina spp y por tanto la tripanosomiasis (Mack y Smith 2011), pero la evaluación del efecto de otras especie en zonas tropicales es aún desconocido, aunque depende mucho del grupo o especie de planta. Uno de los grupos de plantas invasoras más estudiados es el de la vegetación flotante. El Jacinto de agua (Eichhornia crassipes), ha sido frecuentemente relacionada con elevadas densidades de mosquitos Anopheles y Culex (Kant y Srivastana, 2004) y también con mosquitos transmisores de filarias (Mansonia spp) (Bakar et al., 1984). Otra flotante, Pistia stratiotes favorece el desarrollo de culícidos del género Mansonia spp, y de otras especies con adaptaciones para tomar el oxígeno de las raíces (Gangstad y Cardarelli, 1990, Gleiser y Pires, 2009, Cuda, 2009). En el lago Volta (Africa) Pistia fue una especie que favoreció el crecimiento de larvas de mosquitos vectores del dengue y fiebre amarilla (A. funestus, Aedomyis africana) (Obeng, 1969). Es conocido que la presencia de vegetación sumergida como Potamogeton spp o Myriophyllum spp, sirven de refugio de las larvas de mosquito Anopheles ya que evitan su depredación por peces como Gambusia affinis (Orr y Resh 1987). En cuanto a las plantas emergentes, la invasión de Arundo donax en México favoreció la abundancia de garrapatas y la incidencia de babesiosis bovina (Racelis et al., 2012, Rejmankova et al., 2006), demostró como cambios en la vegetación acuática emergente produce cambios en los mosquitos transmisores de malaria en Belize. Estos cambios eran debidos a dos procesos, por un lado la eutrofización del humedal, que favorecía la sustitución de Eleocharis spp por Typha domingensis, y otro la preferencia de hábitats por los mosquitos, lo que produjo la sustitución de A. albimanus, poco transmisor de malaria, por A. vestitipennis que prefiere la vegetación de Typha, y es más eficaz como transmisor de malaria. Estos cambios de vegetación supusieron una mayor incidencia de malaria en las poblaciones cercanas.

21

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Figura 4: Efecto del cambio de vegetación causado por la eutrofización de un humedal sobre las especies de mosquitos vectores de malaria en Belize. La sustitución de Eleocharis por Typha supuso un cambio de la especie transmisora de malaria y una mayor incidencia de la misma. (Rejmankova et al., 2013)

Varios moluscos vectores de enfermedades han colonizado humedales creados o alterados por el hombre donde especies invasoras como el Jacinto de agua han proliferado, creando zonas libres de competencia y de la depredación que controlaban al vector (Appleton and Madsen, 2012). Estos cambios han causado brotes epidémicos o la mayor incidencia de esquistosomiasis en algunas regiones (Steiman et al., 2006). 2.4- Otras Especies Invasoras Y Su Efecto Sobre La Salud Los peces son ampliamente utilizados como controladores naturales de las poblaciones de larvas de mosquitos y moluscos hospedadores. Muchas especies exóticas de peces han sido introducidas para el control de vectores y hospedadores en humedales, con gran éxito en dicho control (Ghosh y Dash, 2007). Sin embargo, es poco conocido el efecto que otras especies invasoras, no utilizadas inicialmente para el control de mosquitos como la tilapia o la perca del Nilo, han podido tener sobre la abundancia de vectores y la incidencia de enfermedades. La introducción del tucanare (Cichla sp) en Panamá simplificó la red trófica, redujo la abundancia de Gambusia y produjo un incremento en las enfermedades trasmitidas por vectores (Zaret y Paine, 1973). La Tilapia (Oreochromis spp) parece ser una eficaz depredadora de larvas de mosquitos en algunos lagos (Howard et al., 2007), pero se desconoce qué capacidad de control tenían las poblaciones originales antes de la invasión de dicha especie.

22

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Otro aspecto de interés es que la coexistencia de varias especies invasoras puede producir una sinergia de especies invasoras, o fusión invasiva (invasional meltdown, Simberloff y von Holle 1999) facilitando la llegada de más especies invasoras y causando efectos importante sobre la abundancia de vectores de enfermedades. La presencia de plantas invasoras puede facilitar el establecimiento de mosquitos exóticos invasores o de sus enfermedades (Reiskind y Zarrabi, 2013). Es probable que la aparición y la dispersión del Chikingunya en el Caribe y Sudamérica, haya estado influida en algunas regiones por la invasión de Ae. albopictus (Conn, 2014). Algunos autores han llegado incluso a proponer la utilización de algunas especies invasoras como indicadoras de la presencia de enfermedades transmitidas o favorecidas por otros invasores (Conn, 2010) 2.5- La Paradoja De Las Invasiones Biológicas Y Su Efecto Sobre La Salud En Los Humedales La introducción de especies puede tener efectos positivos o negativos dependiendo de la comunidad biológica y de los objetivos económicos que se pretendían con su introducción. Las especies invasores impactan significativamente sobre las redes tróficas (Vander Zander et al., 1999) y sobre los servicios de los ecosistemas (Vila et al., 2010). La introducción de la perca del Nilo (Lates niloticus) en el lago Victoria supuso un incremento en la producción pesquera, pero llevó a la extinción de decenas de especies de cíclidos (McGee et al., 2005). En algunos casos sin embargo, peces introducidos en embalses tropicales no han tenido efecto sobre los peces nativos, pero sí han tenido efectos negativos sobre invertebrados y fitoplancton como consecuencia de las complejas interacciones tróficas que se producen (Khan y Panikkar, 2009). Además de lo ya comentado anteriormente sobre el efecto de la Tilapia controlando mosquitos y aumentando la producción pesquera (Horward et al.,2007) En algunos casos, la llegada de especies invasoras ha podido tener un efecto positivo en la disminución de hospedadores intermediarios, como puede ser la invasión de moluscos Limnaeidos en zonas dominadas por Biomphalaria, hospedador de Schistosoma mansoni, cuya menor capacidad competitiva podría estar relacionada con su declive y la disminución de esquistosomiasis (Pointier et al.,2009) En Sudán, la introducción de la carpa herbívora controló la abundancia de Biomphalaria por su depredación sobre Potamogeton (WHO, 1981). Algo parecido ocurre con Tilapia, los humedales invadidos por esta especie presentan abundancias bajas de moluscos hospedadores (Kloos et al., 2001). La Organización Mundial de la Salud aconsejaba la introducción de especies de peces malacófagas y herbívoras como un método adecuado de control en zonas con vectores de

23

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

esquistosomiasis (WHO, 1981), obviando los efectos colaterales que dicha introducción puede tener en otras especies. Las especies invasoras son también responsables de cambios en el estado estacionario de los humedales, es decir en el cambio de fases dominadas por macrófitos a otras dominadas por algas (Scheffer et al.,1993), con consecuencias desconocidas en las comunidades de vectores y hospedadores de enfermedades. La introducción del cangrejo rojo americano (Procambarus clarkii) con fines pesqueros puede diezmar las poblaciones de vegetación sumergida, protectora de las larvas de mosquitos y favorecedoras de la abundancia de moluscos, y provocar el cambio de una fase transparente a fase turbia (Rodriguez et al., 2005, Marchi et al., 2012). Estos cambios podrían influir en la abundancia de vectores y hospedadores y tener consecuencias sobre la salud humana o animal. Es necesario por tanto evaluar el papel de las especies invasoras respecto de las ventajas e inconvenientes en el control de enfermedades, en comparación con sus impactos económicos y ecológicos. Dada la gran diversidad de humedales en las regiones tropicales, dichas evaluaciones deben estar adaptadas a las diferentes tipologías y funcionamiento de los humedales en cada zona. 3- EL CAMBIO GLOBAL AGRAVARÁ LOS PROBLEMAS SANITARIOS Y EL DOMINIO DE ESPECIES INVASORAS EN LAS ZONAS TROPICALES Se entiende por cambio global al conjunto de cambios ambientales afectados por la actividad humana, entre los cuales el cambio climático y la globalización son los procesos determinantes del resto de cambios ecológicos, económicos y sociales producidos por el hombre (Duarte et al., 2006). 3.1- Cambio Climático Y Salud Hay pocas dudas de que el cambio climático aumentará los fenómenos extremos de temperaturas y pluviosidad. Según algunos autores, existe cada vez mayor consenso de que las previsiones son mucho más optimistas de lo que se espera, y que serán las zonas tropicales las que más sufrirán los efectos del cambio climático y sus consecuencias sobre la salud (McMichael et al.,2003, Corlett 2012, Rohr et al.,2011) La pérdida de biodiversidad, consecuencia del cambio climático y del impacto del hombre sobre los ecosistemas (agricultura, ganadería, etc.) está relacionada

24

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

con el aumento de las enfermedades en zonas tropicales (Laporta et al., 2013). El cambio climático alterará las pautas de precipitaciones, las regiones tropicales se volverán más secas, y se alterará la frecuencia del El Niño y de La Niña. Está comprobado que variaciones en El Niño influyen en la incidencia de enfermedades como el cólera, la malaria y otras transmitidas por vectores (Hale et al., 1996, Haines and Patz 2004). El cambio climático también favorecerá la incidencia y gravedad de enfermedades en la acuicultura tropical (Leung y Bates, 2013), en la producción agrícola y ganadera de zonas tropicales (Ghini et al., 2011) en poblaciones de animales salvajes como los anfibios (Pounds et al., 2006), las aves y otras especies (Altizer et al., 2013). El cambio climático es un factor que está determinando la distribución geográfica y temporal de vectores, modificando sus ciclos de vida, alterando, por ejemplo, las pautas de dispersión de arbovirus asociados a vectores, favoreciendo la evolución de estos virus, y aumentando la eficacia con los que los patógenos se transmiten de vectores a humanos (Gould y Higgs, 2009). Las alteraciones en el clima están ayudando a la dispersión de enfermedades tropicales a zonas subtropicales y templadas. Dichos cambios, junto con la globalización, están favoreciendo la aparición de enfermedades donde antes no existían, (Ej. Chikungunya o Zika en Sudamérica) o había sido erradicadas (ej. Malaria en Europa) con la ayuda, en muchos casos, de especies invasoras (Conn, 2014). Muchas enfermedades aumentarán su límite altitudinal en las zonas tropicales debido a la mayor distribución de sus vectores y hospedadores intermediarios (Wu et al., 2016). Los modelos predicen, como ya se ha observado en las últimas décadas, una mayor incidencia en las zonas tropicales de enfermedades transmitidas por vectores, y la aparición de nuevos patógenos (Patz et al., 2005) Según algunos autores también cabría la posibilidad de que el cambio climático pudiese disminuir la incidencia de algunas enfermedades en zonas tropicales, debido a la menor precipitación, y al aumento de temperatura (Olson et al., 2009, Morin et al., 2013). La larvas de Aedes aegypti, el transmisor de enfermedades como la fiebre amarilla, dengue, Zyka y otras, muere cuando la temperatura del agua supera los 34ºC y la del aire los 40ºC (Christophers, 1960). Descensos en la precipitación puede reducir la disponibilidad de masas de agua para la ovoposición de mosquitos (Gage et al., 2008), aunque estos factores podrían verse compensados por otros (ej. menor velocidad del agua en ríos, incremento en la construcción de embalses, aislamiento de humedales, etc) que mantengan la

25

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

abundancia de vectores en rangos similares a los actuales (Chase y Shulman, 2009). Es probable que aquellos parásitos especializados en un único vector puedan disminuir relativamente más en zonas tropicales que en templadas debido al mayor porcentaje de vectores especialistas en dichas zonas (Rohr et al., 2011). Las predicciones señalan que el cambio climático hará que los humedales sean más susceptibles a las invasiones (Wittmann et al., 2013). Mayores temperaturas y las alteraciones hidrológicas que acontecerán en zonas tropicales van a aumentar la hipoxia y periodos anóxicos en los humedales, provocando la desaparición, la reducción de tamaño y el aislamiento de muchos de ellos, lo que causará importantes cambios en la composición de las comunidades biológicas, la alteración de ciclos de vida, y una mayor homogeneidad de condiciones que pueden favorecer la abundancia de vectores de enfermedades (Chase y Knight, 2003, Chase y Shulman, 2009, Barros y Albernaz, 2014) 3.2- Efecto De La Globalizacion Sobre La Salud Debido a la mayor movilidad de personas y bienes de consumo, en las zonas tropicales se observará la aparición de enfermedades donde antes no existían, produciéndose un efecto de “difusión de patógenos”, lo que hará que infecciones que antes solo se encontraban en zonas concretas de Africa o Asia, se dispersen por otras zonas tropicales llegando a convertirse endémicas, especialmente si son transmitidas por vectores (Patz et al., 2005). La encefalitis equina venezolana, o enfermedades muy localizadas actualmente como la fiebre de Oropuche en la Amazonía, pueden dispersarse a zonas más amplias, incluso a otros continentes (Githeko et al., 2000) (Figuras 5, 6). Estos procesos se verán favorecidos por la dispersión de vectores como Ae. albopictus a zonas lejanas de su área natural, o por el transporte de animales de unos continentes a otros (Naicker, 2011). El riesgo de dispersión de arbovirus como el Zika, Ckinkungunya, fiebre del Nilo o dengue, junto con la dispersión de sus mosquitos competentes, provocará un aumento de casos de estas patologías en las próximas décadas (Carver et al., 2015, Musso y Gubler, 2016).

26

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Figura. 5 Ruta de dispersion del Zika. (ww.dailymail.co.uk/news/article-3432753 5/feb/2016). Ejemplo del efecto de la globalización sobre la dispersión de una enfermedad.

Figura 6. Dengue en Florida y su relación con la incidencia en Sudamérica (Rey, 2014). Ejemplo de cómo las enfermedades desatendidas en las zonas tropicales tienen consecuencias en los países avanzados.

La mayoría de estudios coinciden en que el cambio global va tener un efecto sobre la biología de vectores, de sus huéspedes y sobre las controles biológicos de sus abundancias y por lo tanto alterará la abundancia, la estacionalidad y la distribución de vectores y hospedadores de enfermedades (Kuhn et al.,2005).

27

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Aunque la alta diversidad de las regiones tropicales tiende a impedir la colonización de especies exóticas invasoras (Mack et al., 2000). El hecho es que las especies invasoras se están detectando con mayor frecuencia en numerosas zonas tropicales, no solo posiblemente por el cambio climático, sino sobre todo debido al fuerte deterioro de los hábitats naturales y al mayor intercambio de especies entre zonas tropicales (Mack et al.,2000, Laporta et al.,2013), lo que demuestra, como ya se ha comprobado en numerosas ocasiones (ej. invasiones de peces en lagos megadiversos de Africa) (McGee et al.,2015), que la alta biodiversidad no tiene por qué estar relacionada con baja invasibilidad en ecosistemas acuáticos tropicales (Latini y Petrere 2004, Castello et al., 2013) dado que pueden darse circunstancias regionales que faciliten la invasión (Fitzgerald et al.,2016) Las previsiones y los modelos desarrollados hasta el momento coinciden en que la sinergia de los cambios climatológicos, y el mayor flujo de bienes y personas consecuencia de la globalización, aumentarán las tasas de colonización y la capacidad invasiva de muchas especies, y que los humedales serán uno de los ecosistemas más afectados por dichos cambios. Todos estos procesos tendrán consecuencias importantes sobre la salud, especialmente en zonas tropicales, donde la riqueza de parásitos es mayor (Salked et al., 2008, Dunn et al., 2010) y donde la mayor necesidad de cultivos, junto con la escasa planificación medioambiental y la pobreza, producirán un mayor impacto sobre todos los ecosistemas. Todo ello favorecerá la aparición de nuevas enfermedades, y la mayor severidad de brotes epidémicos causados por vectores que utilizan las zonas húmedas como parte de su ciclo de vida (Kuhn et al., 2005). 4- EL CONCEPTO “ONE HEALTH”. HUMEDALES SALUDABLES Y SALUD HUMANA. Los humedales poco impactados por el hombre y por tanto en un buen estado ecológico pueden ser considerados “humedales saludables”. Estos humedales están caracterizados por comunidades biológicas poco alteradas, con alta biodiversidad y una compleja estructura trófica en la que la abundancia de vectores (mosquitos, moluscos, etc.) está controlada por sus enemigos naturales (competidores y depredadores) y por lo tanto parece haber un mínimo riesgo de transmisión de enfermedades a poblaciones humanas o animales (Finlayson y Horwitz 2015, Carver et al., 2015). Sin embargo, los impactos humanos sobre los humedales (introducción de especies, destrucción del hábitat, contaminación, etc.) comprometen estos procesos naturales que controlan la abundancia de vectores, con dramáticas consecuencias económicas y sobre la salud humana y animal (Pimm y Raven 2000, Chipps et al., 2006, Laporta et al., 2013).

28

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

El deterioro de los humedales a causa de la eutrofización puede alterar la dinámica de las enfermedades, alterando la densidad de los huéspedes, su distribución, resistencia a las infecciones, virulencia de los patógenos o su toxicidad, o causando directamente enfermedades (Jonhson y Carpenter, 2008). Aunque bajos o moderados niveles de eutrofización pueden aumentar la riqueza de especies y la abundancia de parásitos, altos niveles de eutrofización disminuyen la riqueza de parásitos, pero esta disminución suele ir acompañada de una mayor incidencia y severidad de las enfermedades. La eutrofización aumenta el nivel de estrés del huésped, aumentando la probabilidad de infección, la patología y la mortalidad (Jonhson y Carpenter, 2008). Es suficientemente conocido que las infecciones por patógenos y parásitos son mayores en aguas contaminadas por efluentes (Coyner et al., 2003). Existe un creciente cuerpo de evidencias que demuestran que una alta biodiversidad de especies tiene un efecto amortiguador sobre la transmisión de enfermedades, como ha sido comprobado en enfermedades como la malaria, virus del Nilo occidental, leishmaniasis, tripanosomiasis, o la enfermedad de Chagas (Ostfeld and Keesing 2000, Laporta et al.,2013). Una alta biodiversidad en los humedales puede disminuir el riesgo de transmisión de enfermedades al regular la abundancia de los patógenos, bien directamente, bien regulando sus vectores u hospedadores. Al igual que ha sido observado en parásitos de animales (Johnson et al., 2013), la transmisión de patógenos y la incidencia de enfermedades del hombre parece ser significativamente menor en humedales con alta riqueza de especies (Derne et al., 2015). Este efecto de bioregulación de los patógenos o vectores por sus enemigos naturales ha sido observado numerosas ocasiones, siendo un ejemplo el efecto que la sobrepesca de especies moluscívoras tuvo sobre la incidencia de esquistosomiasis en el lago Malawi (Madsen et al., 2001) Dados los desafíos actuales y futuros, es necesario integrar las disciplinas de salud humana, veterinaria y las ciencias del medio ambiente relacionadas con la calidad de los ecosistemas, con el fin de disminuir el impacto de las enfermedades emergentes, sobre todo aquellas transmitidas por vectores. El movimiento “one health” busca la forma de integrar las ciencias de la salud humana, animal y medioambiental (Atlas et al., 2010). Estos esfuerzos interdisciplinares han permitido prever la emergencia de enfermedades transmitidas por vectores como el virus del Nilo en USA, o la fiebre del Valle del Rift en Arabia Saudí (Oura, 2014). Está comprobado que la gestión ambiental encaminada a la prevención de la transmisión de enfermedades relacionadas con el agua es más eficaz y menos costosa que las campañas de inmunización y la terapia médica (Bartram y

29

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Cairncross 2010). Aunque escasos, existen ejemplos de cómo humedales ecológicamente saludables reducen la prevalencia de enfermedades como el del Rio Ross o el virus del Nilo occidental (Carver et al., 2015). Debido al cambio global debemos estar preparados para la posibilidad de una dispersión de enfermedades en áreas donde antes no aparecían, o la emergencia de otras consideradas extintas. El mantenimiento de la calidad y estructura de los ecosistemas acuáticos pueden contribuir a minimizar estos riesgos. Es necesario por tanto una integración entre las ciencias de la salud y de la gestión de humedales para poder abordar los desafíos sanitarios presentes y del futuro inmediato, sobre todo en países con alta abundancia de zonas húmedas (Cools et al., 2013) La Red INVAWET (http://invawet-cyted.org/) financiada por el CYTED, y en la que colaboran investigadores de Colombia, Panamá, El Salvador, Costa Rica, Brasil y España, tiene como objetivo estudiar las interacciones de las especies invasoras presentes en los humedales con la salud humana y animal de zonas tropicales. La presencia de especies invasoras supone una pérdida de calidad ecológica de los humedales, calidad que también puede verse alterada por el impacto del hombre sobre los humedales (vertidos, contaminación, sobrepesca, etc.). El estudio de la interacción entre el impacto humano, la abundancia de especies invasoras y la relación con los vectores y hospedadores de enfermedades, es el objetivo principal de dicha Red.

Figura 7: La red INVAWET, financiada por el CYTED, tiene como objetivo el estudio del efecto de las especies invasoras en humedales sobre la abundancia de vectores y hospedadores de enfermedades y sus consecuencias en la salud humana y animal en zonas tropicales.

30

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

BIBLIOGRAFÍA Alarcon-Elbal PM 2013 Plantas invasoras acuáticas y culícidos: un binomio peligroso. Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol. 107: 5-15. Altizer S., Ostfeld RS, Johnson PTJ, Kutz S., Harvell CD. 2013 Climate change and infectious diseases: from evidence to a predictive framework. Science 31: 514-519 Appleton C., Madsen H 2012 Human schistosomiasis in wetlands in southern Africa. Wetl. Ecol. Manage. 20:253-269. Atlas R, Rubin C, Maloy S, Daszak P., Colwel R, Hyde B 2010 One health, attaining optimal health for people, animals, and the environment. Microbe 5:383-389. Baptiste M.P., Castaño N., Cárdenas D., de Paula F., Gil D.L., Lasso C.A. 2010 Análisis de riesgo y propuesta de categorización de especies introducidas para Colombia. Instituto Alexander von Humboldt Bogotá, Colombia Barros DF, Albernaz ALM 2014 Possible impacts of climate change on wetlands and its biota in the Brazilian Amazon. Braz. J Biol 74:810-820. Bartram J., Cairncross S. 2010 Hygiene, sanitation, and water: forgotten foundations of health. PLosMed 7:e1000367 Blaustein L, Byard R 1993 Predation by a cyprinodontid fish, Aphanius mento, on Culex pipiens: effects of alternative prey and vegetation. J. Am. Mosq. Cont. Assoc. 9: 356-358. Blaustein L, Kotler BP 1993 Oviposition hábitat selection by the mosquito Culiseta longiareolata: effects of conspecifics, food, and green toad tadpoles. Ecol. Entomol 18: 104-108. Bond JG, Arredondo-Jimenez JI, Rodriguez MH, Quiroz-Martinez H., Williams T. 2005 Oviposition habitat selection for a predator refuge and food source in a mosquito. Ecol. Entomol. 30:255-263. Carver S., Slaney D.P., Leisnham P.T., Weinstein P. 2015 Healthy wetlands, healthy people: mosquito borne disease. In: C.M. Finlayson et al.,(eds) Wetlands and human health, Wetlands: ecology, conservation and management 5, Springer. Castello L., McGrath D.G., Hess L.L., Coe M.T., Lefebvre P.A., petry P., Macedo M.N., Reno V.F., Arantes C.C. 2013 The vulnerability of Amazon freshwater ecosystems. Conservation Lett. 0:1-13

31

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Charles H., Dukes J 2007 Impacts of invasive species on ecosytems services. In: Nentwig W. (ed) Biological invasions. Ecological Studies, 193. Springer-Verlag, Berlin Chase J.M., Knight T.M. 2003 Drought induced mosquito outbreaks in wetlands. Ecol. Letters 6: 1017-1024 Chase J.M., Shulman R.S. 2009 Wetland isolation facilitates larval mosquito density through the reduction of predators. Ecol. Entomology 34: 741-747 Chipps SR, Hubbard DE, Werlin KB, Haugerud NJ, Powell KA, Thompson J, Johnson T. 2006 Association between wetland disturbance and biological attributes in floodplain wetlands. Wetlands 26:497-508. Christophers SR 1960 Aedes aegypti (L): The yellow fever mosquito. Is life history, bionomics and structure. London Sindics of the Cmabirdge University Press. Conn D.B. 2014 Aquatic invasive species and emerging infectious disease threats: a One Health perspective. Aquat. Invasions 9: 383-390. Conn DB 2010 Biomonitoring for zoonotic protists in terrestrial and aquatic environments using insects and bivalve molluscs as sentinel organisms. Bull. Czech Soc. Parasitol. 18:7-8. Cools J, Diallo M, Boelee E, Liersch S, Coertjens D, Vandenberghe V, Kone B 2013 Integrating human health into wetland management for the inner Niger Delta, Mali. Environ. Sci Policy 34:34-43 Corlett R 2012 Climate change in the tropics: the end of the world as we know it? Biol. Conservation 151:22-25. Corvalan CF, Hales S, McMichael AAJ 2005 Ecosystems and human well-being: Health synthesis. WHO, Geneve. Coyner DF, Spalding MG, Forrester DJ 2003 Influence of treated sewage on infections of Eustrongylides ingnotus (Nematoda: Dioctophymatroidea) in eastern mosquitofish (Gambusia holbrooki) in an urban watershed. Comparative Parasitol. 70:205-210. Cuda JP, 2009 Aquatic plants, mosquitoes and public health. IN Haller WT, Gettys LA, Bellaud M (eds). Best management practices manual for aquatic plants. Aquatic Ecosystem Restoration Foundation. Marietta, GA. 31-34 pp Dale PER, Knight JM 2008 Wetlands and mosquitoes: a review. Wetlands Ecol Manage 16:255-276.

32

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

De Paula F., Lasso C.A., Baptiste M.P., Sanchez-Duarte P., Díaz A.M. 2012 Catalogo de la biodiversidad acuática, exótica y trasplantada en Colombia: moluscos, crustáceos, peces, anfibios, reptiles y aves. Serie Recursos Hidrobiologicos y pesqueros continentales de Colombia. Instituto Alexander Von Humboldt Derne B.T., Weinstein P., Lau C.L. 2015. Wetlands as sites of exposure to water-borne infectious diseases. In: C.M. Finlayson et al., (eds) Wetlands and human health, Wetlands: ecology, conservation and management 5, Springer.45-74 Duarte C, Alonso S., Benito G., Drachs J., Parde M., Ríos AF, Simó R., Valladares F. 2006 Cambio global. CSIC, Madrid. Dudgeon D., Arthington AH, Gessner MO, Kawabata Z, Knowler J, Leveque C, Naiman RJ, Prieur-Richard AH, Soto D, Sitassny MLJ, Sullivan CA 2006 Freshwater biodiversity: importance, threats, status and conservation challenges. Biol. Reviews 81:163-182. Dunn RR, Davies TJ, Harris NC, Gavin MC 2010 Global drivers of human pathogen richness and prevalence. Proc. R. Soc. B 277:2587-2595. Evangelista HBA, Thomaz SM, Umetsu CA 2014 An analysis of publications on invasive macrophytes in aquatic ecosystems. Aquat. Invasions 9:521-528. Finlayson CM, Horwitz P 2015 Wetlands as settings for human health. The beneficts and the paradoz. In: Finlayson et al.,(eds) Wetlands and human health, Springer. 1-13 Fitzgerald DB, Tobler M, Winemiller KO 2016 From richer to poorer: successful invasion by freshwater fishes depends on species richness of donor and recipient basins. Global Chang Biol 22:2440-2450. Gage KL, Burkot TR, Eisen RJ, Hayes EB 2008 Climate and vectorborne diseases. Am. J. Prev. Med. 35:436-450. Gangstad EO, Cardarelli NF 1990 The relation between aquatic weeds and public health. In: Pieterse AH, Murphy KJ (eds). Aquatic weeds; The ecology and management of nuisance aquatic vegetation. Oxford University Press, Oxford. 85-90 pp. Ghini R,Bettiol W, Hamada E. 2011 Diseases in tropical and plantation crops as affected by climate changes: current knowledge and perspectives. Plant Pathol. 60:122-132. Ghosh S.K., Dash A.P. 2007 Larvivorous fish against malaria vectors: a new outlook. Trans. R Soc. Trop Med. Hyg. 101: 1063-1064. GISP 2005 South America invaded: the growing danger of invasive alien species. Global Invasive Species Program, UICN, SSC, ISSG

33

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Githeko AK, Lindsay SW, Confalonieri UE, Patz JA. 2000 Climate change and vector-borne diseases: a regional analysis.Bull. WHO 78:1136-1147 Gleiser RM, Pires DA 2009 Fuctuaciones estacionales de Culicidae (Diptera) en una laguna cubierta por Pistia stratiotes en la ciudad de Córdoba. VI Jornadas Regionales sobre Mosquitos, Corrientes, Argentina. Gould EZ, Higgs S 2009 Impact of climate change and other factors on emerging arbovirus diseases. Trans. R Soc Trop Med Hyg 103:109-201. Haines A, Patz JA 2004. Health effects of climate change. J Am.Med. Assoc 291:99-103. Hales S. et al.,1996 Dengue fever epidemics in the South Pacific región: Driven by El Niño Southern Oscillation? Lancet 348: 1664-1665 Horwitz P, Finlayson CM 2011 Wetlands as settings: ecosystem services and health impact assessment for wetland and water resource management. BioScience 61:678-688. Horwitz P., Finlayson M, Weinstein P 2012 Healthy wetlands, healthy people: a review of wetlands and human health interactions. Ramsar Technical Report 6/ WHO Report. RamsarConvention Secretariat. Gland, Switzerland. Howard AFV, Zhou G., Omlin FX 2007 Malaria mosquito control using edible fish in western Kenya: preliminary findings of a controlled study. BMC Public health 7:199 IUCN 2012 Biological invasions: a growing threat to biodiversity, human health and food security. IUCN’s Policy Brief on Invasive and Alien Species, Biodiversity, Human Health and Food Security. Iza AO, Rovere MB. 2006 Gobernanza del agua en America del Sur: dimensión ambiental. UICN Unión Mundial para la Naturaleza, Serie de Política y derecho Ambiental, nº 53, Gland. 461 pp. Jenkins M 2003 Prospects for biodiversity. Science 302:1175-1177. Jeschke JM, Aparicio LG, Haider S, Heger T, Lortie CJ, Pysck P, Strayer DL 2012 . Support for major hypotheses in invasion biology is uneven and declining. Neobiota 14: 1-20. Johnson P.T.J., Carpenter S.R. 2008. Influence of eutrophication on disease in aquatic ecosystems: patterns, processes and predictions. In: Ostfeld R.S., Keesing F., Eviner V.T. (eds) Infectious disease ecology. Princenton University Press.71-99 Junk W.J., Shuquing A., Finlayson C.M., Gopal B., Kvet J., Mitchell S.A., Mitsch W.J., Robarts R.D. 2013. Current state of knowledge regarding the world’s wetlands and their future under global climate change: a synthesis. Aquat. Sci. 75: 151-167.

34

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Kant R., Srivastava HC 2004 Observations on anopheline breeding in relation to aquatic plants in different breeding habitats of Kheda (Gujarat). J Comm. Diseas. 36:187-194 Khan M.F., Panikkar P. 2009 Assessment of impacts of invasive fishes on the food web structure and ecosystem properties of a tropical reservoir in India. Ecol. Model. 220: 2281-2290 Kloos H., Souza C., Gazzinelli A., Silveira B., Filho S., Costa P., Bethony J., Page K., Grzywacz C., Lewis F., Minchella D., LoVerde P., Correa R. 2001. The distribution of Biomphalaria spp in different habitats in relation to 56physical, biological, water contact and cognitive factors in a rural area in Minas Gerais, Brazil. Mem. Inst Oswaldo Cruz 96: 57-66 Kuhn K, Cmapbell-Lendrum, D., Haines A., Cox J. 2005 Using climate to predict infectious disease epidemics. WHO, Geneve. Laporta GZ, Prado PIKL, Kraenkel RA, Coutinho RM, Sallum MAM 2013 Biodiversity can help prevent malaria outbreaks In tropical forests. PLOSone 7: e2139. Latini AL, Petrere M 2004 Reduction of a native fish fauna by alien species: an example from Brazilina freshwater tropical lakes. Fisher. Managm. Ecol. 11: 71-79 Leung TLF, Bates AE 2013 More rapid and severe disease outbreaks for aquaculture at the tropics: implications for food security. J Appl. Ecol. 50:215-222. Mack R.N., Simberloff D., Lonsdale W.M., Evans H., Clout M., Bazzazz F. 2000 Biotic invasions: causes, epidemiology, global consequences and control. Issues in Ecology, 5, 20 pp.: Mack RN, Smith MC 2011 Invasive plants as catalysts for the spread of human parasites. NeoBiota 9:13-29. Madsen H, Bloch P, Phiri H et al.,2001 Bulinus nyassanus is an intermediate host for Schistosoma haematobium in Lake Malawi. Ann Trop Med Parasitol 95:353-360. Marchi M., Jorgensen S.E., Bécares E., Fernández-Aláez C., Fernández-Aláez M., Pulselli F.M., Marchettini N., Bastianoni S. 2012. Effects of eutrophication and exotic crayfish on health status of two Spanish lakes: a joint application of ecological indicators. Ecol. Indicators 20:92-100 McGee M.D., Borstein SR, Neches RY, Buescher HH, Seehausen O., Wainwright PC 2015 A pharyngeal jaw evolutionary innovation facilitated extinction in lake Victoria cichlids. Science 350: 1077-1079

35

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

McMichael AJ, Campbel-Lendrum DH, Corvalan CF, Ebi KL, Githeko AK, Scheraga JD, Woodward A 2003 Climate change and human health. WHO, Geneva 333 pgs. MEA (Millenium Ecosystem Assessment) 2005. Ecosystems and Human well-being: synthesis. Island Press, Washington DC Merrit RW, Walker ED, Small PL et al.,2010 Ecology and transmission of Buruli ulcer disease: a systematic review. PLoS Negl. Trop Dis. 4: e911. Morin CW, Comrie AC, Ernst KC 2013 Climate and dengue transmission: evidence and implications. Environ Health Perspedt 121:1264-1272. Musso D., Gubler DJ 2016 Zika virus. Clin. Microbiol. Rev 29:487-524. Naiker PR 2011 The impact of climate change and other factor son zoonotic diseases. Arch. Clinical Microbiol. 2: doi:10:3823/226 Nkoko DB, Giraudoux P, Plisnier P-D et al.,2011 Dynamics of cholera outbreaks in great lakes regions of Africa. 1978-2008. Emerg. Infect. Dis 17:2026-2034. Obeng, L.E., 1969. The invertebrate fauna of aquatic plants of the Volta Lake in relation to the spread of helminth parasites. In: Man-Made Lakes: The Accra Symposium (ed. L.E. Obeng): 320–5. Ghana University Press, Accra. Olson SH, Gangnon R, Elguero E., Durieux L, Guegan JF, Foley JA, Patz JA 2009 Links between climate, malaria, and wetlands in the Amazon basin. Emerg Infect Dise 15:659662 Orr B.K. and V.H. Resh, 1987. Interactions among mosquitofish (Gambusia affinis), sago pondweed (Potamogeton pectinatus), and the survivorship of Anopheles mosquito larvae. Proceedings and Papers of the 55th Ann. Conf. California Mosquito and Vector Control Assoc., Sacramento, Ca: pp. 94–97. Orr B.K. and V.H. Resh, 1992. Influence of Myriophyllum aquaticum cover on Anopheles mosquito abundance, oviposition and larval microhabitat. Oecologia 90: 474–82. Orr BK, Resh VH 1989 Experimental test of the influence of aquatic macrophyte cover on the survival of Anopheles larvae J. Am. Mosquito Cont. Assoc. 5:579-585. Ostfeld R.S., Keesing F 2000 The function of biodiversity in the ecology of vector-borne zoonotic diseases Can. J. Zool. 78:2061-2078. Oura C 2014 A One health approach to the control of zoonotic vectorborne pathogens. Veter. Record 174:398-402.

36

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Padilla JC, Alvarez G, Montoya R, Chaparro P, Herrera S. 2011 Epidemiology and control of malaria in Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz 106:114-122. Patz J.A., Campbell-Lendrum D., Holloway T., Foley J.A. 2005 Impact of regional climate change on human health. Nature 438:310-317. Pimm S.L., Raven R. 2000 Extinction by numbers. Nature 403:843-844. Pounds JA, Bustamante MR, Coloma LA, Consuegra JA, Fodgen MPL, Foster PN, La Marca E., Masters KL, Merino-Viteri A, Puschendorf R., Ron SR, Sanchez-Azofeifa GA, Still CJ, Young BE 2006 Widespread amphibian extinctions from epidemic diseases driven by global warming. Nature 439:161-167. Reiskind M.H., Zarrabi A.A. 2013. Habitat quality favoured over familiarity: a rejection of natal habitat preference induction in the mosquito Aedes albopictus. Ecol. Entomol. 38: 96-100 Rejmankova E, Savage HM, Rodriguez MH, Roberts DR, Rejmanek M 1992 Aquatic vegetation as a basis or classification of Anopheles albimanus Weiderman (Diptera: Culicidae) larval habitats. Environ. Entomol. 21: 598-603. Rejmankova E., Grieco J., Achee N., Masuoka P., Pope K., Roberts D., Higashi R.M. 2006 Freshwater community interactions and malaria. In: Collinge S.K, Ray C. (eds) Disease ecology. Oxford University Press, Oxford. 90-104 Rejmankova E, Grieco J, Achee N, Roberts DR 2013 Ecology of larval hábitats, In: Manguin S (ed) Anopheles mosquitoes.New insights into malaria vectors. INTECH, open access DOI:10.5772/55229. Resolución 0207 (2010) Por la que se adiciona el listado de especie exóticas invasoras declaradas por el artículo primero de la Resolución 848 de 2008 y se toman determinaciones. MinisterioAmbiente,Vivienda y desarrollo territorial. Rey JR 2014 Dengue in Florida (US) Insects 5:991-1000. Rodriguez CF, Becares E, Fernandez-Alaez M, Fernandez-Alaez C 2005 Loss of diversity and degradation of wetlands as a result of introducing exotic crayfish. Biological Invasions 7: 75-85 Rohr J.R., Dobson AP, Johnson PTJ, Kilpatrickk A.M., Paull SH, Raffel TR, Ruiz-Moreno D., Thomas MB 2011 Frontiers in climate change-disease research. Trends Ecol Evol 26:270-277.

37

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Rooth J, Stevenson C, Cornwell JC 2003 Increased sediment accretion rates following invasion by Phragmites australis: the role of litter. Estuaries 26:475-483. Sala OE, Chapin III FS, Armesto JJ, Berlow E, Bloomfield J, Dirzo R., Huber-Sanwald E., Huenneke LF, Jackson RB, Kinzing A., Leemans R, Lodge DM, Mooney HA, Oesterheld M, Poff NL, Sykes MT, Walker BH, Wall DH. 2000. Global biodiversity scenarios for the year 2100. Science 287:1770-1774. Salked DJ, Mandar T., Scharzkopf L 2008 Parasite loads are higher in the tropics: temperate to tropical variation in a single host-parasite system. Ecography 31: 538-544. Scheffer M, Hosper SH,, Meijer M, Moss B., Jeppesen E. 1993 Alternative equilibria in shallow lakes. Trends Ecol Evol 8:275-279 Simberlodd D, Von Holle B. 1999 Positive interactions of nonindigenous species: invasional meltdown? Biol. Invasions 1:21-32. Steimann P., Keiser J., Bos R et al.,2006. Schistosomiasis and water resources development: systematic review, meta-analysis, and estimates of people at risk. Lancet Infect. Dis 6: 411-425. Tabilo-Valdivieso E. 2003 El beneficio de los humedales in la región neotropical. Centro Neotropical de Entrenamiento en Humedales, La Serena, Chile. 73 pp. www.biouls.cl/cneh/ Thomaz SM, Mormul RP, Michelan TS. 2015 Propagule pressure, invisibility of freshwater ecosystems by macrophytes and their ecological impacts: a review of tropical freshwater ecosystems. Hydrobiologia 746:39-59. Vander Zanden MJ, Casselman JM, Rasmussen JB 1999 Stable isotope evidence for the food web consequences of species invasions in lakes. Nature 401:464-467. VilaM, Basnou C., Pysek P., Josefsson M., Genovesi P. Gollasch S., Nentwig W., Olenin S., Roques A., Roy D., Hulme P.E. 2010 How well do we understand the impacts of alien species on ecosystem services? A pan-European, cross-taxa assessment. Front. Ecol. Environ. 8:135-144. Weinstein P, Russell N., Woodward A 2000 Drinking wáter, ecology, and gastroenteritis in New Zealand. In: Reichard EG, Hauchman FS, Sancha AM (eds) Interdisciplinary perspectives on drinking water risk assessment and management. Vol 1. Internat Association Hydrological Sciences Press, Wallingford, 41-48. Weinstein P, Woorward A. 2005 Ecology, climate and campylobacteriosis inNew Zealand. IN: Ebi K, Smith J (eds) Integration of public health with adaptation to climate change. Vol1, Taylor & Francis, Leiden, 60-71.

38

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Weinstein PM, Finlayson CM, Horwitz P 2015 Wetlands and human health. Wetlands: Ecology, conservation and management 5, Springer. 263 pp. WHO, 1981. Report of the International Seminar on Integrated Control of Mosquito Vectors, Adana, Turkey, 2–14 November 1981. 59p. Wittmann M.E., Ngai K.L., Chandra S. 2013 Our new biological future? The influence of climate change on the vulnerability of lakes to invasion by non-native species. In: Goldman C.R., et al.,Climatic change and global warming of inland waters. WileyBalckwell, Oxford Workman PD, Walton WE 2002 Emergence patterns of Culex mosquitoes (Diptera: Culicidae) at an experimental constructed treatment wetland in southern California. J. Am. Mosq. Cont. Assoc. 16: 124-130. Wu X., Lu Y, Zhou S., Chen L., Xu B. 2016 Impact of climate change on human infectious diseases: empirical evidence and human adaptation. Environ. Internat. 86:14-23 Zaret TR, Paine RT 1973. Species introduction in a tropical lake: a newly introduced piscivore can produce populations changes in a wide range of trophic levels. Science 182:449-455. Zedler J.B., Kercher S. 2004 Causes and consequences of invasive plants in wetlands: opportunities, opportunists, and outcomes. Crit. Rev. Plant Sci. 23:431-452

39

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

MOLUSCOS BIVALVES INVASORES NA BACIA DO ALTO PARAGUAI: PESQUISA E AÇÃO Cláudia T. Callil ECOBiv – Ecologia e Conservação de Bivalves dgp.cnpq.br/dgp/espelhogrupo/2399972259212433 Departamento de Biología e Zoología Instituto de Biociências – Universidade Federal de Mato Grosso [email protected]

PREÂMBULOS Espécies exóticas invasoras são mesmo a escória da biodiversidade? A idéia de que espécies não-nativas podem causar um “tremendo” perigo para sistemas ecológicos, saúde humana e bem-estar econômico (Elton, 1958), tem sido unânime durante décadas. Certamente esta é mais uma afirmação dentre tantas que emergem, quando são generalizados os efeitos causados pela introdução acidental de espécies exóticas de comportamento invasor. Esta problemática deve ser considerada de forma responsável. Sim, espécies exóticas invasoras podem ser avassaladoras para a biodiversidade e consequentemente aos processos funcionais nos ecossistemas por onde vão se dispersando. Porém, o procedimento científico tem como premissa observar os eventos, testá-los por meio de experimentos e demonstrar os resultados obtidos, mantendo distanciamento da dualidade intrínseca e arraigada “do entre o bem e o mal”. Estudos com espécies não-nativas despertam particular interesse, uma vez que podem fornecer pistas para problemas ecológicos em gradiente espacial e temporal (Sax, Gaines & Stachowicz, 2005). Nestas duas dimensões, geramos dados e argumentos necessários para compreender quatros questões fundamentais: i) quais são as características da espécie que a tornam uma invasora? ii) quais são as características da comunidade que permitam que esta seja invadida? iii) quais são os impactos das espécies invasoras? iv) e consequentemente, como podemos manejar o ecossistema para minimizar estes impactos? Neste contexto, apresento abordagens e métodos aplicados à estudos e monitoramentos de moluscos invasores e listo alguns produtos gerados sob o tema espécies exóticas de moluscos em formato de relatórios técnicos, trabalhos de conclusão de cursos de graduação e pós-graduação, resumos, capítulos de livros e

40

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

artigos científicos, produzidos pelo grupo de pesquisa em Ecologia e Conservação de Bivalves - ECOBiv, Universidade Federal de Mato Grosso, Cuiabá, Brasil.

MOLUSCOS EXÓTICOS E INVASORES Ao longo de quase cinco décadas de invasão de moluscos exóticos na América do Sul, muitos esforços têm sido empregados para monitorar a dispersão (Pastorino et al., 1993; Mansur et al.,., 2003; Darrigran & Damborenea, 2005; Darrigran et al., 2007; Oliveira, 2009; Callil et al., 2012) e os impactos causados nos diferentes ecossistemas invadidos (Boltovskoy et al., 2006; Sylvester et al., 2007b; Sardiña et al., 2008; Marçal & Callil, 2008 e Darrigran & Damborenea, 2011; Uhde et al., 2012). Dentre os requisitos necessários para uma espécie se tornar um bioinvasor de sucesso Ricciardi & Rasmussen (1998) elencam que a espécie deva apresentar um ciclo de vida curto; rápido crescimento, maturidade sexual precoce e alta fecundidade; características típicas de espécies r-estrategistas. Ambas espécies, Corbicula fluminea e Limnoperna fortunei foram assim classificadas por Morton (1977; 1982; 1986). Informações detalhadas relacionadas à aspectos populacionais, em especial as flutuações reprodutivas sazonais (Cataldo & Boltovskoy, 2000), à estrutura etária, o sex-ratio, entre outras características, são essenciais para a investigação de mecanismos básicos de reprodução, desenvolvimento, e previsão da propagação da espécie. O tamanho populacional está relacionado com a suscetibilidade do sistema à invasão e determina a magnitude da interferência destes organismos no ambiente (Hicks, 2004). As densidades são altas no início da invasão e com o tempo, vão reduzindo até alcançar um equilíbrio estável (Mansur et al., 2003). A atividade de filtração exercida pelos bivalves afeta diretamente atributos físicos da coluna d’água como fluxo (Boltovskoy et al., 2006), transparência e penetração de luz (Sylvester et al., 2005; Boltovskoy et al., 2009). Os ambientes aquáticos onde se instalam, recebem um aporte de matéria orgânica proveniente da atividade de filtração e deposição de partículas (Ricciardi et al.,., 1997; Boltovskoy et al., 2006, 2009) e os diferentes substratos ocupados por estes moluscos filtradores tornam-se mais heterogêneos, através da criação de novos micro-habitats intersticiais entre as valvas, possibilitando proteção contra predadores e maximização da utilização do espaço (Sylvester et al., 2007; Sardiña et al., 2008). O interesse em entender a dinâmica das populações de bivalves invasores e o efeito destes na estrutura das comunidades têm sido ferramentas essenciais para

41

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

a produção de estratégias adequadas de controle e mitigação dos impactos causados por pelos bivalves.

HISTÓRICO Existem no Brasil, pelo menos quatro espécies de Bivalves aquáticos invasores, Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Mytilidae), Corbicula fluminalis (Muler, 1774), Corbicula fluminea (Muler, 1774) e Corbicula largillierti (Phillip 1844) (Cyrenidae) (Mansur et al., 2016). Dois destes, L. fortunei e C. fluminea conhecidamente, modificam as características da água pois competem por espaço e alimento, alterando assim a biota nativa. Na Bacia do Alto rio Paraguai, C. fluminea e C. largillierti estão distribuídas por toda a bacia e L. fortunei apresenta distribuição restrita ao canal principal do rio Paraguai e algumas lagoas adjacentes na porção Sul do Pantanal (Figura 1). Corbicula fluminea foi o primeiro molusco exótico registrado no rio Cuiabá com estimativa de instalação em meados da década de 90 (Callil & Manssur, 2002). A parir de então são vários os registros de ocorrência para esta espécie nas Bacias do Rio Paraguai e Rio Araguaia (Callil et al., 2006; Polleze & Callil, 2015). Por volta de 2002, foi detectada a presença de indivíduos de Limnoperna fortunei na região de Corumbá e nas adjacências do Parque Nacional do Pantanal (Oliveira & Barros, 2003). Até o momento, não há registro de ocorrência do mexilhão dourado em na bacia hidrográfica do Rio Cuiabá. A detecção destas espécies no Brasil e então na Bacia do Alto rio Paraguai, onde está o Pantanal está inserido, de certa forma mobilizou a comunidade científica, gestores e agências de fomento. Vários projetos foram elaborados e desenvolvidos em diferentes esferas e abordagens a partir da década de 90 (veja lista no Anexo). Parte destas inciativas tiveram ações desenvolvidas na abrangência da BAP (Figura 1) e com a colaboração direta da UFMT na elaboração e execução de projetos em outras regiões hidrográficas juntamente com grupos de pesquisas diversos.

42

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Figura 1. Localização da Bacia do Alto Paraguai-Pantanal, nos limites do Estado de Mato Grosso, região Centro-Oeste, Brasil. Os círculos coloridos indicam as áreas de abrangência dos estudos com moluscos invasores considerados neste estudo de caso. Verde: Inventários da biodiversidade e estudos de interações bióticas. Amarelo: Estudos de Dinâmica populacional de Corbicula fluminea. Vermelho: Estudos da dinâmica populacional de Limnoperna fortunei e Azul com Melanoides tuberculatus.

ABORDAGENS E MÉTODOS A literatura sobre bioinvasão tem como base três condutas fundamentais. Inicalmente, quando surge um novo registro de ocorrência, é indicado que seja feita uma avalição das condições ambientais onde está ocorrendo a invasão e quais são as possibilidades de instalação e viabilidade populacional desta nova espécie. Sequencialmente, há a necessidade de acompanhar como a invasão progride no espaço e tempo e posteriormente quais as propriedades da comunidade que é acometida pela invasão. Fica então evidente que questões relacionadas sobre espécies invasoras não podem ser tratadas exclusivamente por um único especialista. Uma rede de abordagens teóricas deve ser construída e conduzida em sincronia e sinergia. Nos projetos que elaboramos e executamos (Anxo), priorizamos a Ecologia de Sistemas prevendo respostas para i) qual o tipo de habitat suscetível a ser invadido por uma determinada espécie? Porém não deixamos de aplicar abordagens disponibilizadas pela Ecologia de Populações, uma vez que, quando uma invasão ocorre, precisamos entender ii) qual a dinâmica dos traços de história de vida desta nova espécie (reprodução, crescimento e mortalidade) e quão rápido ela se instala e se

43

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

dispersa no ambiente? Posteriormente, a fim de compreender as consequências desta invasão, precisamos aplicar conceitos e ferramentas analíticas da Ecologia de Comunidades para demonstrar iii) qual o impacto biológico que o invasor terá na biota nativa (Figura 2).

Figura 2. Abordagens teóricas, aspectos ambientais e espécies invasoras consideradas nos projetos e programas de monitoramento de moluscos invasores desenvolvidos pelo ECOBiv.

Dinâmica de População A investigação de uma população tem início, por compreender sua estrutura. Para tal, uma simples distribuição de frequência de classes de comprimento das valvas e uma análise de regressão descrevendo a relação entre peso e comprimento dos indivíduos de uma amostra, já é o suficiente para acessarmos informações como número de gerações e padrão de crescimento dos indivíduos da população em estudo. Informações bastante úteis quando aplicadas ao monitoramento e controle populacional. Como trata-se de espécies invasoras, é primordial conhecer em detalhes as estratégias e padrões de reprodução. A ferramenta mais eficiente é o monitoramento da atividade de produção de gametas por meio de análises histológicas. Sim, é um método trabalhoso, moroso e executado quase que artesanalmente, mas necessário. Através do acompanhamento periódico é possível conhecer com exatidão o momento em que os gametas são eliminados e quantas

44

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

vezes e com que frequência ocorrem as desovas. Para tanto, são necessárias amostras com no mínimo10 indivíduos de diferentes tamanhos, que representem toda a variação de comprimento da população. O protocolo a ser seguido deverá levar em consideração o meio em que será imerso o material biológico. A análise do tecido em que são formados os gametas passa pela caracterização dos estádios de desenvolvimento gonadal, e podem ser utilizadas abordagens qualitativas e/ou quantitativas. Para as análises qualitativa, é feito o reconhecimento visual das características que definem cinco estádios de desenvolvimento gonadal: imaturo, em maturação, maturo, desovando, em repouso, conforme descrito em Callil & Mansur, 2007 e Callil et al., 2012). A análise quantitativa dos estádios reprodutivos consiste na mensuração do diâmetro de todos os ácinos e ovócitos visualizados no corte histológico. Neste caso, Análises de Variâncias, são úteis para detectar diferenças entre os períodos reprodutivos. Testes a posteriori, como por exemplo o Teste de Cheffé, é útil para evidenciar os períodos mais distintos em termos dos parâmetros reprodutivos analisados (Massoli & Callil, 2016). Estrutura da Comunidade Os delineamentos amostrais e analíticos variavam conforme a demanda e o local estudado. Para avaliar os efeitos de bivalves invasores na estrutura das comunidades aquáticas, são desenvolvidos experimentos que consideraram a riqueza de espécies em ambientes com e sem bivalves invasores. Dependendo do delineamento amostral empregado, é possível ainda mensurar o efeito da densidade e do tamanho dos indivíduos da população do invasor sobre a comunidade nativa (Uhde et al., 2012). As amostragens são realizadas por busca ativa e/ou com quadrats de área 2500cm² para os bivalves e com um coletor tipo Surber de malha 0,25 mm, com área de 900 cm² para os demais invertebrados aquáticos. Em córregos, são demarcados cinco transectos de uma margem a outra, espaçados em 10 metros entre si, e os diferentes substratos são amostrados separadamente (areia, argila, seixos, rochas expostas, folhiço, vegetação marginal, tronco e macrófitas), sempre contra o fluxo do córrego (Massoli & Callil, 2014). Em lagoas, uma área de 150 m² é dividida em 10 parcelas de 3m x 5m cada, 5 são sorteadas onde os todos os organismos serão coletados com um Surber de malha de 0,25mm (Marçal, Callil & Santos, 2015).

45

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

As análises de agrupamento, análise de regressão simples, múltipla e multivariadas, eaté mesmo análises de variância são ferramentas analíticas comumente empregadas neste tipo de abordagem. Influências ambientais e moluscos invasores Informação sobre limite de tolerância da espécie às variáveis ambientais são essenciais para prever novas invasões e dimensionar os impactos que a espécie pode causar (Oliveira & Calheiros, 2012). No caso de sistemas dinâmicos, tal como o Pantanal, onde o pulso de inundação periódico impõe limites severos, e o ambiente alterna sazonalmente entre aquático e terrestre (Junk et al., 1989), as espécies que ali conseguem se manter estão adaptadas ao stress periódico (Junk & Cunha, 2015). Para espécie exóticas, que tiveram seu tempo de especiação e processo evolutivo em ambiente distinto, a variação hidrológica imposta pelo pulso de inundação periódico atua como um eficiente filtro, inviabilizando a manutenção de uma população ativa (Oliveira et al., 2011; Massoli & Callil, 2016). Em ambientes já invadidos, onde a população invasora está instalada e plenamente ativa, conhecer quais e como variáveis ambientais modelam os traços da história de vida tona-se uma potente ferramenta para o controle populacional. Ambientes instáveis, podem alterar a dinâmica de alocação de energia entre crescimento, reprodução e manutenção do indivíduo. Estudo de trade off entre traços da história de vida são imprescindíveis no controle da dispersão de espécies invasoras!

PLANEJAMENTO ESTRATÉGICO E GESTÃO AMBIENTAL A dispersão descontrolada e agressiva dos bivalves exóticos, especificamente a do mexilhão dourado Limnoperna fortunei, é reconhecida como um problema multifatorial consequentemente, para tratar um transtorno desta magnitude, devese empreender um esforço em diferentes escalas e dimensões. A mídia veiculou amplamente os prejuízos econômicos e ambientais causados por este mexilhão originário da China introduzido na América do Sul via agua de lastro. O mexilhão dourado então ganhou destaque na sociedade e tornou-se a espécie exótica mais popular da América do Sul. O poder público, de certa forma pressionado, mobilizou escassos fundos através das agências de fomento à pesquisa em nível federal e estadual, para que fossem iniciados estudos. Cientistas de diferentes áreas, estiveram bastante envolvidos e motivados. Porém, todo o esforço empreendido em estudos, os dados gerados, a

46

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

aplicação de modelos e desenvolvimento de novas tecnologias não têm sido aplicadas de maneira eficiente. A distância explicita entre a produção do conhecimento e os tomadores de decisões, aumenta ainda mais a entropia causada pela invasão. Durante a primeira década de dispersão (2000-2010), apesar de ter ocorrido esparsos investimentos, após os dados disponibilizados, os recursos para o monitoramento e controle da dispersão foram inexistentes e resultaram em um cenário catastrófico. Hoje o mexilhão dourado ocorre nas regiões Sul, Sudeste, Centro-Oeste e Nordeste do Brasil (Mansur et al., 2012; Barbosa et al., 2016) Organizações conservacionistas e agências de fomento devem se comprometer com um planejamento cuidadoso para definir as prioridades e direcionar recursos, de modo a melhor atingir as metas de conservação da biodiversidade e manutenção dos processos ecossistêmicos do ambiente invadido. De maneira análoga as políticas de conservação podem ser usadas para orientar os esforços e prevenir ou retardar a propagação de espécies invasoras. Esses avanços são parte de uma transformação em curso do campo da biologia de espécies invasoras, passando de uma ciência descritiva a uma ciência normativa capaz de melhorar a nossa capacidade de gerenciar os ecossistemas.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Barbosa, N.P.U.; Silva, F.A.; de Oliveira, M.D.; Neto, M. A. S; de Carvalho, M D.; Cardoso, A. V. 2016. Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Mollusca, Bivalvia, Mytilidae): first record in the São Francisco River basin, Brazil. Check List (São Paulo. Online), v. 12, p. 1846. Boltovskoy, D.; Correa, N.; Cataldo, D.; Sylvester, F. 2006. Dispersion and ecological impact of the invasive freshwater bivalve Limnoperna fortunei in the Río de la Plata watershed and beyond. Biological Invasions 8(4):947-963 Boltovskoy, D.; Karatayev, A.; Burlakova, L.; Cataldo, D.; Karatayev, V.; Sylvester, F.; Mariñelarena, A. 2009. Significant ecosystem-wide effects of the swiftly spreading invasive freshwater bivalve Limnoperna fortunei. Hydrobiologia 636:271–284. Callil, C.T & M.C.D. Mansur, 2002. Corbiculidae in the Pantanal: history of invasion southeast and central South America and biometrical data. Amazoniana, Kiel, 17 (1\2): 153-167.

47

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Callil, C.T, Mansur, M.C.D & S.M. Marcelo, 2006. Bivalves invasores no Pantanal In: Malacologia Brasileira - Palestras do XVIII EBRAM, Rio de Janeiro – 2003 pp. 87-100 Sociedade Brasileira de Malacologia. Callil, C.T.; Mansur, M.C.D. 2007. Gametogênese e dinâmica da reprodução de Anodontites trapesialis (Lamarck) (Unionoida, Mycetopodidae) no Lago Baía do Poço, planície de inundação do Rio Cuiabá, Mato Grosso, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 24(3):825840. Callil, C.T.; Gomes, A.L.T.; Pinillos, A.C.; Costa, VSC. 2012. A gametogênese em Limnoperna fortunei (Dunker, 1857). IN: Moluscos límnicos Invasores, biologia, prevenção e controle. MCD. Mansur et al.,Eds. Redes Editora. 415p. Cataldo, D.; Boltovskoy, D. 2000. Yearly reproductive activity of Limnoperna fortunei (Bivalvia) as inferred from the occurrence of its larvae in the plankton of the lower Paraná River and the Rio de la Plata estuary (Argentina). Aquatic Ecology 34:307–317. Darrigran, G.; Damborenea, C. 2005. A South American bioinvasion case history: Limnoperna fortunei (Dunker, 1857), the golden mussel. American Malacological Bulletin 20:105–112. Darrigran, G.; Damborenea, C.; Greco, N. 2007. Freshwater invasive bivalves in man-made environments: A case study of larvae biology of Limnoperna fortunei in a Hydroelectric Power Plant in South America. AMBIO 36(7):575-579. Elton, C.S. 1958. The ecology of invasions by animals and plants. Methuen & Co., London. Hicks, G. 2004. Turning the Tide: Is aquatic bioinvaders research heading in the right direction? Aquatic Invaders 15(1):9–20 Junk, W., Bayley, PB. and Sparks, RG., 1989. The flood pulse concept in river floodplain system. Canadian Special Publication of Fisheries and Aquatic Science, vol. 106, p. 110127. Junk, W.J. & Cunha, C.N. 2005. Pantanal: a large South American wetland at a crossroads. Ecological Engineering, vol. 24, p. 391-401. http://dx.doi.org/10.1016/j.ecoleng.2004.11.012 Mansur, M.C.D.; Santos, C.P.; Darrigran, G.; Heydrich, I.; Callil, C.T.; Cardoso, F.R. 2003. Primeiros dados quali-quantitativos do mexilhão dourado, Limnoperna fortunei (Dunker, 1857), no Delta do Jacuí, no Lago Guaíba e na Laguna dos Patos, Rio Grande do Sul, Brasil e alguns aspectos de sua invasão no novo ambiente. Revista Brasileira de Zoologia 20(1): 75-84.

48

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Mansur, M.C.D., Santos, C.P., Pereira, D., Bergonci, P.E.A & C.T. Callil. 2016. Moluscos Límnicos – Bivalves In: Espécies exóticas invasoras de águas Continentais no Brasil. Latini, AO. et al.,Orgs. (Série Biodiversidade, 39). Brasília: MMA, 791p. Massoli, E. V.; Callil, C. T. 2014. Hierarchical analysis of the diversity of Trichoptera in the headwaters of the Cuiabá River Basin, Brazil. International Review of Hydrobiology, v. 99, p Marçal, S.F.; Callil, C.T. 2008. Structure of invertebrates community associated with Eichhornia crassipes Mart. (Solms-Laubach) after the introduction of Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Bivalvia, Mytilidae) in the Upper Paraguay River, MT, Brazil. Acta Limnologica Brasiliensia 20(4):359-371. Marçal, S.F.; Callil, C.T. 2012. Limnoperna fortunei associada a macrófitas aquáticas na bacia do Rio Paraguai, Mato Grosso. Moluscos límnicos invasores no Brasil. Porto Alegre: Redes Editores, 2012, p. 176-182. Marçal, S.F.; Callil, C.T. 2015. Thricoptera (Insecta) in water hyacint roots: evaluation of the influence of exotic mussel and environmental factors. Acta Limnologica Brasiliensia, 27: 1-11. Marçal, S.F.; Callil, C T.; Massoli, E.V.; Uhde, V.; Surubim, M. C. 2016. Influência do mexilhão-dourado (Limnoperna fortunei Dunker, 1857) (Bivalvia, Mytilidae) na biodiversidade aquática do Parque Nacional do Pantanal.. In: Anderson Oliveira Latini; Daniela Chaves Resende. (Org.). Espécies Exóticas Invasoras de Águas Continentais no Brasil. 2ed.Brasília: Ministerio do Meio AMbiente - MMA, p. 175-201. Massoli, E.V.; Callil, C.T. 2016. Influência da variação fluviométrica na densidade, estrutura etária e atividade gametogênica Corbicula fluminea (Bivalvia: Veneroida) em trecho do rio Cuiabá, Santo Antonio do Leverger, MT. In: Anderson Oliveira Latini; Daniela Chaves Resende. (Org.). Espécies Exóticas Invasoras de Águas Continentais no Brasil. 2ed. Brasilia: Ministério do Meio Ambiente, MMA. 39: 203-217. Morton, B. 1977. The population dynamics of Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Bivalvia: Mytilacea) in Plover Cove Reservoir, Hong Kong. Malacologia 16(1):165–182. Morton, B. 1982. The reproductive cycle of Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Bivalvia: Mytilidae) fouling Hong Kong’s raw water supply system. Oceanologia et Limnologia Sinica 13(4):319-324. Morton, B. 1986. Corbicula in Asia – an updated synthesis. In: Britton, J. C. (Ed.) Proceedings of the Second International Corbicula Symposium, American Malacological Bulletin, Special Edition, 2: 113124.

49

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Oliveira. M.D. & L.F de Barros. 2003. Mexilhão-dourado no Pantanal: Um problema ambiental e econômico. EMBRAPA. Disponível em: http://www.campogrande.news.com.br/debates/debates.htm Oliveira, M.D. 2009. Fatores atores reguladores e distribuição potencial do mexilhão dourado (Limnoperna fortunei Dunker 1857) na bacia do alto Rio Paraguai e outros rios brasileiro. Tese de Doutorado. Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre. Universidade Federal de Minas Gerais. 100p. Oliveira, M.D.; Calheiros, D.F.; Jacobi, C.M.; Hamilton, S.K. 2011. Abiotic factors controlling the establishment and abundance of the invasive golden mussel Limnoperna fortunei. Biological Invasions, v. 13, p. 717-729. Oliveira, M.D. 2003. Ocorrência e impactos do Mexilhão dourado Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) no Pantanal Mato-Grossense. Circular Técnica n. 38, EMBRAPA, MS. Corumbá. 6p. Pastorino, G.; Darrigran, G.; Martin, S.M.; Lunaschi, L. 1993. Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Mytilidae), nuevo bivalvo invasor en aguas del Río de la Plata. Neotropica 39(101102): 34. Poleze, M.; Callil, C. T. 2015. Bivalvia, Cyrenidae, Corbicula fluminea (Müller, 1774): new record, density, and population structure in the Teles Pires River, northern Mato Grosso, Brazil. Check List (São Paulo. Online), v. 11, p. 1720. Ricciardi, A.; Rasmussen, J.B. 1998. Predicting the identity and impact of future biological invaders: a priority for aquatic resource management. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 55:1759-1765. Ricciardi, A.; Whoriskey, F.G.; Rasmussen, J.B. 1997. The role of the zebra mussel (Dreissena polymorpha) in structuring macroinvertebrate communities on hard substrata. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 54:2596–2608. Sylvester, F.; Dorado, J.; Boltovskoy, D.; Juárez, A.; Cataldo, D. 2005. Filtration rates of the invasive pest bivalve Limnoperna fortunei as a function of size and temperature. Hydrobiologia 534:71–80. Sylvester, F.; Boltovskoy, D.; Cataldo, D. 2007. Fast response of freshwater consumers to a new trophic resource: predation on the recently introduced Asian bivalve Limnoperna fortunei in the lower Paraná River, South America. Austral Ecology 32:403–415. Sardiña, P.; Cataldo, D.; Boltovskoy, D. 2008. The effects of the invasive mussel, Limnoperna fortunei, on associated fauna in South American freshwaters: importance of physical structure and food supply. Fundamental and Applied Limnology 173:135-144.

50

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Sax, D.F, Gaines, S.D & J.J. Stachowicz. 2005. Introduction IN: Species Invasions: Insights into Ecology, Evolution and Biogeography. ED. Sinauer, A.D., USA. 495p. Sylvester, F.; Boltovskoy, D. & D. Cataldo. 2007. Fast response of freshwater consumers to a new trophic resource: predation on the recently introduced Asian bivalve Limnoperna fortunei in the lower Paraná River, South America. Austral Ecology: 32:403–415. Udhe, V.; Massoli J.R, E.V. & C.T. Callil. 2012. Efeito do macrofouling sobre a comunidade de invertebrados aquáticos. In: Maria Cristina D. Mansur. (Org.). Moluscos límnicos invasores no Brasil. p. 208-214.

51

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

ANEXO Projetos executados e em desenvolvimento: 











 



2015 – Atual: Dinâmica reprodutiva do mexilhão dourado, Limnoperna fortunei, em áreas com piscicultura em tanques-rede. Coordenação: Daercy M M Rezende Ayroza. Financiador (es): Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo. 2011 - 2015l. Ecologia de moluscos bivalves: distribuição, diversidade beta, processos funcionais e potencial de extinção? Coordenação: Claudia T. Callil. Financiador (es): Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso FAPEMAT. 2010 – Atual. Estudos biológicos e ambientais como base à prevenção e ao controle do mexilhão dourado Limnoperna fortunei. (Dunker, 1857). Coordenação: Marcia D. Oliveira. Situação: Em andamento. Financiador (es): Agência Nacional de Energia Elétrica 2008 – 2012. Estudos biológicos e ambientais como base à prevenção e ao controle do mexilhão dourado, Limnoperna fortunei (Dunker, 1857), em rios e reservatórios brasileiros. Financiadores Fundação Luiz Englert em 12/10/2012. 2005 – 2010. Delineamento de subunidades ecológicas de drenagem na Ecorregião Paraguai-Pantanal. Coordenação: Cláudia T. Callil. Financiador (es): Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq e UFMT. 2005 – 2007. Programa de pesquisa para controle do mexilhão dourado, Limnoperna fortunei (Duner, 1857) nas águas jurisdicionais Braileiras. Coordenação: Maria C. D. Mansur e Flavio da Costa Fernandes. Financiador (es): Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico. 2004 – 2007. Estudo da diversidade dos moluscos aquáticos do Mato Grosso como subsídio para o reconhecimento da integridade de ecossistemas límnicos. Financiador (es): FAPEMAT, CNPq e UFMT 2004 – 2006. Desenvolvimento de medidas de controle para a dispersão do mexilhão dourado (Limnoperna fortunei, Dunker 1857) na bacia do alto rio Paraguai. Integrante. Coordenação: Márcia D. Oliveira. Financiador (es): Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq; EMPRAPA; UFMT. 2004 – 2006. Ecologia de bivalves invasores no Pantanal: Uma base de dados para o controle da dispersão e manejo das populações. Coordenação:

52

Especies Invasoras Acuáticas y Salud



Cláudia T. Callil. Financiador (es): Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso – FAPEMAT e UFMT 2003 – 2004. Global Ballast - Mapeamento da ocorrência do bioinvasor Limnoperna fortunei (Dunker, 1857). Coordenação: Flavio da Costa Fernandes. Auxílio financeiro: IMO – International Maritime Organization. – IMO; IEAPM; UFMT, PUCRS e UEM.

53

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

MACRÓFITAS AQUÁTICAS: IMPORTÂNCIA PARA A BIODIVERSIDADE, BIOINVASÃO E BIOMONITORAMENTO DE INVERTEBRADOS EM ECOSSISTEMAS NATURAIS E ALTERADOS Sandra Francisca Marçal, UNIC; Luana Socore Duarte, UNIC; Sonia Barbosa dos Santos, UERJ; Ximena Maria Constanza Ovando, UERJ; Ariel Marcos de Oliveira Silva, UNIC; Rubens Mauro de Moraes Fava, UNIC; Léia Ramos Santos, UNIC; Milla Aparecida da Silva, UNIC; Sabrina Richelli Canelute Santos, UNIC; Virginia Sanches Uieda, UNESP; Cláudia Tasso Callil, UFMT [email protected]

COMPILAÇÃO TEÓRICA Macrófitas possuem grande importância para estudos em ecologia aquática. Essas plantas fornecem um habitat estável para vários grupos de organismos, incluindo peixes, invertebrados, protozoários, algas e bactérias (Habib & Yousuf, 2015). Por abrigar representantes de todos os grupos tróficos e serem produtoras primárias (Pompêo, 2008), as macrófitas possuem papel estrutural e funcional essencial, interferindo e direcionando os processos metabólicos e biogeoquímicos de ecossistemas aquáticos (Esteves, 1998). Alguns estudos têm demonstrado que uma fauna aquática mais abundante e diversificada é encontrada em bancos de macrófitas mistos (Agostinho et al., 2003; Thomaz & Bini, 2003; Tolonen et al., 2005), do que em bancos monodominantes (Wilson & Ricciardi, 2009), pois uma maior riqueza de espécies de macrófitas implicam em maior biomassa e complexidade de habitat (Habib & Yousuf, 2014). A biomassa oriunda de macrófitas sustenta a cadeia de herbivoria e detritivoria e cria um intricado sistema de interdependência entre os diversos seres vivos que participam do ciclo aquático de nutrientes. A presença de macrófitas reduz a velocidade da corrente, aumenta a heterogeneidade e produtividade do hábitat, influenciando a microdistribuição, abundância e riqueza de invertebrados no ambiente aquático (Szalay & Resh, 2000; Weatherhead & James, 2001; Taniguchi et al., 2003; Warfe & Barmuta, 2006; Cremona et al., 2008; Thomaz et al., 2008; Lucena-Moya & Duggan, 2011; Habib & Yousuf, 2014). A estruturação trófica de sistemas limnícos dominados por macrófitas está ligada portanto, à instalação de uma cadeia de detritivoria, com predomínio de formas coletoras (Dvorák, 1996; James et al., 2000; Trivinho-Strixino et al., 2000; Weatherhead & James, 2001; Silva & Henry, 2013), representados principalmente

54

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

por dípteros, microcrustáceos e anelídeos (Takeda et al., 2003; Momo et al., 2006; Marçal & Callil, 2008; Thomaz et al., 2008; Ohtaka et al., 2011), mas condicionado ao tipo de ambiente, profundidade, hábito e senescência da macrófita (Bergey et al., 1992; Stripari & Henry, 2002; Mormul et al., 2006). Por serem sésseis, macrófitas estão sujeitas às condições desfavoráveis e estresses hídricos cumulativos do ambiente aquático (Habib & Yousuf, 2016). Neste sentido, a composição e dinâmica sucessional de macrófitas pode indicar a diversidade, a situação trófica e a saúde de rios, lagoas e represas, e, por isso o seu uso no biomonitoramento tem sido recomendado (Trindade et al., 2010; LucenaMoya & Duggan, 2011; Dallas et al., 2012; Moore et al., 2012). O uso de macrófitas como preditoras de mudanças ambientais tem aumentado nos últimos 20 anos (Habib & Yousuf, 2016), sobretudo em reservatórios construídos para gerar eletricidade (Ward, 1998). A construção de barragens fragmenta as bacias de drenagem, interrompe o contínuo do rio e altera os fatoreschave reduzindo os níveis naturais de variação ambiental. A redução na heterogeneidade espacial e temporal pode modificar as condições hidrológicas, causar eutrofização artificial e, assim, provocar o favorecimento de uma espécie de macrófita competitivamente superior que passa a proliferar irrestritamente e expressar dominância (Thomaz & Bini, 1999; Camargo et al. 2003; Bianchini Jr., 2003; Martins et al., 2005). Como consequência, ocorre uma redução na diversidade biológica nestes sistemas (Ward, 1998). Macrófitas são particularmente adequadas para medir os impactos do enriquecimento de nutrientes, aferido quimicamente pela concentração de fosfato, fornecendo um método de bioavaliação para a detecção de problemas associados à eutrofização (Dallas et al., 2013). Além da redução na biodiversidade através da alteração dos padrões naturais de variação ambiental (Rader et al., 2007), os ecossistemas aquáticos tem sido um dos principais alvos de espécies invasoras e/ou exóticas animais e vegetais (Lydeard et al., 2004; Ricciardi & MacIsaac, 2011). Espécies exóticas são aquelas encontradas fora de seu local de origem; podem ser provenientes de outros países, ou, dentro de um mesmo país, de outra região. Quando uma espécie exótica consegue vencer as barreiras ecológicas que limitam sua expansão, pode atingir a condição de invasora (Colautti & MacIsaac, 2004; Richardson et al., 2011). Várias espécies de macrófitas exóticas invasoras tem causado problemas em ecossistemas aquáticos do mundo todo. No Brasil as duas situações são encontradas: macrófitas exóticas e macrófitas nativas altamente competitivas podem se proliferar de forma indesejada. As macrófitas exóticas Hydrilla verticillata (L.F) (Royle), procedente da Ásia e as braquiárias Urochloa subquadripara (Trin.)

55

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

R.D.Webster, Urochloa arrecta (Hack. ex T. Durand & Schinz) Morrone & Zuloaga e Urochloa mutica (Forssk.) T.Q. Nguyen procedentes da África, têm causado diversos problemas ambientais em ecossistemas aquáticos devido a elevada taxa de dispersão (Thomaz et al., 2009; Mormul et al., 2011; Ferreira et al., 2016). Espécies nativas como Eichhornia crassipes Mart. (Solms-Laubach), Salvinia auriculata Aublet, Salvinia biloba Raddi emend. de la Sota, Pistia stratiotes L., Eichhornia azurea (Sw.) Kunth, Panicum repens L., Cyperus rotundus L., Ceratophyllum demersum L., Echinochloa polystachya (Kunth) A.S. Hitchc., Typha domingensis (Pers.), Egeria densa Planch e Egeria najas Planch atuam como invasoras sobretudo em ambientes aquáticos modificados como em represas do Brasil (Bianchini Jr., 2003; Pompêo, 2008; Thomaz et al., 2009; Marçal, 2014; Ferreira et al., 2016), e em vários países do mundo onde foram introduzidas (Caffrey et al., 2006; Téllez et al., 2008; Yarrow et al., 2009; Curt et al., 2010; Thomaz et al., 2015). Macrófitas exóticas invasoras podem modificar a estrutura de habitat, e, assim, influenciar assembleias aquáticas (Thomaz & Cunha, 2010), pois reduzem a biodiversidade por competição e exclusão de outras macrófitas afetando negativamente as funções e serviços do ecossistema (Boylen et al., 1999; Yarrow et al., 2009). A simplificação do ambiente aquático altera as assembleias de macroinvertebrados (Boylen et al., 1999; Gurevitch & Padilla, 2004; Stiers et al., 2011), sendo comum o predomínio em densidade de espécies melhor adaptadas como dípteros, moluscos e anelídeos (Brandimarte et al., 1999; Marçal, 2014). Macrófitas são também um excelente habitat para outras espécies exóticas, por favorecerem a invasão para novos habitats via dispersão passiva. Os moluscos exóticos Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Bivalvia: Mytilidae), Melanoides tuberculata (Müller, 1774) (Gastropoda: Thiaridae), Pseudosuccinea columella (Say, 1817) (Gastropoda: Lymnaeidae), Physa acuta Draparnaud, 1805 (Gastropoda: Physidae), Helisoma duryi (Wetherby, 1879), Helisoma trivolvis (Say 1817) e Plesiophysa guadeloupensis (“Fischer” Mazé, 1883) (Gastropoda: Planorbidae), são beneficiados em ecossistemas aquáticos naturais e alterados devido a presença de macrófitas (Fernandez et al.,., 2014; Santos et al.,., 2016; Latini et al.,., 2016). Desde sua introdução na América do Sul em 1991 (Pastorino et al., 1993; Darrigran & Pastorino, 1995), o mexilhão dourado tem invadido novos ecossistemas através da navegação fluvial (Mansur et al., 2004; Oliveira et al., 2006; Mansur, 2007). O registro desta espécie no rio Paraguai ocorreu em 1999 (Oliveira et al., 2000) e neste ecossistema, assim como outros invertebrados, utiliza macrófitas como substrato, por exemplo E. azurea (Callil et al., 2006: Oliveira et al., 2006) e E. crassipes (Marçal & Callil, 2008; Marçal & Callil, 2012; Marçal et al., 2015; Callil et

56

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

al., 2016). Mansur et al., (2003) observaram que apesar da preferência por substratos duros, L. fortunei prende-se a plantas marginais como Scirpus caifornicus (C.A. Mey) Steud. e Cephalanthus glabratus (Spreng.) K. Schum e ao corpo de outros animais bentônicos como bivalves, gastrópodes e crustáceos. Esse hábito é possível porque as larvas deste mexilhão são planctônicas e, ao assentarem, possuem capacidade de adesão à superficies duras através da formação de fios de bisso (Santos et al., 2012); mas, em sistemas aquáticos desprovidos de substratos duros, prendem-se às macrófitas (Marçal & Callil, 2008). Os gastrópodes apresentam estreita relação com macrófitas devido ao hábito alimentar raspador. Podem se alimentar do filme de perífiton formado na superfície de macrófitas, de detritos de origem vegetal senescentes (James et al., 2000), ou mesmo do tecido vegetal vivo (Sand-Jensen & Madsen, 1989; Carlsson et al., 2004). Várias espécies de gastrópodes limnicos foram introduzidas no Brasil, acidentalmente ou intencionalmente (Santos et al., 2012; 2016), sendo que introduções acidentais muitas vezes derivam da estreita relação de gastrópodes com plantas aquáticas usadas na aquariofilia (Vaz et al., 1986; Santos et al., 2012, 2016). Além disso, algumas espécies nativas foram transportadas de suas áreas originais para novas áreas, e ao invadir novos ecossistemas ampliaram sua distribuição e em muitos casos geraram impactos negativos ao meio ambiente (Cowie, 2002). Como exemplo, citamos Pomacea bridgesii Reeve, 1856, a ampulária dourada, nativa da bacia amazônica (Hayes et al., 2008), que devido à sua beleza tem sido disseminada em diversos estados do Brasil, e em outros países, pela atividade aquariofilista (Coelho et al., 2012). Ainda não há relatos sobre impactos negativos no Brasil, mas é necessário atenção. Muitas espécies de caracóis exóticos atuam como hospedeiros intermediários de parasitas, principalmente das famílias Thiaridae, Lymnaeidae, Planorbidae e Physidae (Souza & Lima, 1990; Santos et al., 2012), afetando o homem e a fauna nativa, inclusive espécies comercialmente importantes, como gado, aves ou peixes comestíveis (Perez et al., 2004). Algumas espécies invasoras podem atingir enormes densidades populacionais, como o mexilhão exótico, L. fortunei que vem causando problemas para abastecimento de água municipal e outros usos de água (Perez et al., 2004; Takeda et al., 2007). Dentre os gastrópodes exóticos M. tuberculata, de origem afro-asiática, possui distribuição cosmopolita, com ocorrência registrada em áreas tropicais e subtropicais do Novo Mundo, devido às introduções biológicas que foram iniciadas no século passado (Madsen & Frandsen, 1989). É uma espécie dioica, vivípara, com partenogênese frequente, grande longevidade, alta natalidade, crescimento rápido e baixa mortalidade (Andrade et al., 2012). São caracóis de aquário

57

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

populares que provavelmente foram introduzidos no Brasil e em outros países da América do Sul através do comércio de espécies animais e vegetais para aquariofilia (Vaz et al., 1986; Santos et al., 2016). Na América Central foi introduzida para controle biológico da esquistossomose, por competir com espécies de Biomphalaria (Pointier et al., 1993, 2001; Perez et al., 2004; Giovanelli et al., 2003; Giovanelli et al., 2005a). No Brasil ocorre em praticamente todos as regiões hidrográficas (Thiengo et al., 2007; Santos et al., 2012, 2016). A ampla distribuição é relacionada a grande plasticidade, podendo suportar águas estuarinas a salgadas e resistir à temperaturas elevadas e estresse hídrico (Santos et al., 2012). Habita o fundo de riachos, rios e lagoas, onde se enterram em substratos lamosos, macios e turvos ou sobre substratos mais rígidos, formados por seixos de vários tipos e tamanhos. São também encontrados na vegetação aquática, entre raízes de plantas flutuantes (Santos et al., 2012) e outras macrófitas, onde são favorecidos pela disponibilidade de alimento e abrigo (Fernández & Reid, 2012). Alimentam-se de algas perifíticas, matéria orgânica em decomposição e bactérias depositadas sobre o sedimento (Dudgeon, 1986, Pontier, et al., 1991), sendo, portanto, favorecidos em ambientes impactados, como em locais onde ocorra despejos de esgoto (Giovanelli et al., 2005b). A espécie atua como hospedeira intermediária de espécies que parasitam aves, peixes, répteis e mamíferos, entre eles o homem (Pinto & Melo, 2010; 2013). É a primeira hospedeira intermediária de vários trematódeos de importância animal, como Centrocestus formosanus (Nishigori, 1924) (centrocestíase, que afeta o intestino de peixes, répteis, aves e mamíferos), Philophthalmus gralli Mathis & Leger, 1910 (filofitalmíase, que afeta os olhos de aves e ocasionalmente o homem e outros animais), Paragonimus westermani (Kerbert, 1878) (paragonimíase, que afeta os pulmões do homem e outros animais, Clonorchis sinensis (Cobbold,1875) (clonorquíase, que afeta o fígado do homem) e Haplorchis pumilio (Looss, 1896) (haplorquíase, que afeta o intestino de aves e mamíferos) (Vaz et al.,., 1986; Siqueira-Batista et al.,., 2006; Santos et al.,2012; Pinto & Melo, 2013). A crescente dispersão de M. tuberculata no Brasil é preocupante (Thiengo et al. 2007), principalmente pela sua potencialidade em tornar-se um vetor de enfermidades médico-veterinárias de veiculação hídrica, uma vez que pode ser hospedeiro de mais de 30 espécies de trematódeos (Vaz et al., 1986; Pinto, 2009). Krailas et al., 2014 evidenciaram a suscetibilidade deste gastrópode a mais de 18 espécies de cercarias. (Ibrahim, 2007) demonstrou que pode atuar como hospedeiro de Angiostrongylus cantonensis (Chen, 1935), o "verme do pulmão do

58

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

rato”, agente etiológico da meningite (ou meningoencefalite) eosinofílica; todavia, não existe caso relatado para o Brasil. Podem tornar-se extremamente abundantes e competir com espécies nativas (Perez et al., 2004), que ao serem reduzidas ou extintas localmente, reduzem a biodiversidade e interferem na estrutura trófica aquática, acelerando o processo de homogeneização da fauna bentônica límnica (Santos & Eskinazi-Sant’Anna, 2010). O limneídeo P. columella é nativo da América do Norte, mas após ser introduzido em várias regiões do mundo pode ser considerado cosmopolita (Madsen & Frandsen, 1989). A espécie é a primeira hospedeira intermediária de Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758) (Platyhelminthes: Trematoda), verme com importância veterinária por acometer o fígado e dutos biliares dos hospedeiros, causando hepatite traumática e hemorragias nos animais (Prepelitchi et al., 2003) e consequentemente perdas econômicas relacionadas à mortalidade de bovinos, ovinos e caprinos (Perez et al., 2004). Os estudos desta verminose no Brasil são voltados mais para o interesse veterinário (Carvalho et al., 2005), porém se acidentalmente parasitado por F. hepatica o homem apresenta um quadro clínico normalmente grave, portanto a fasciolose é uma zoonose com importante papel na saúde pública (Araújo et al., 2007; Serra-Freire, 2011). Physa acuta de distribuição cosmopolita, ocorre em uma ampla variedade de habitats aquáticos do Brasil (Paraense, 1986). Atualmente sua distribuição tem sido ampliada pelo crescimento da aquariofilia e proliferação de macrófitas em reservatórios, ambientes aos quais são bastante adaptados. Physa acuta parece ser originaria da América do Norte (Dillon et al., 2002; Paraense & Pointier, 2003) e sua introdução provavelmente foi não intencional, por meio do comércio ou transporte de plantas aquáticas e atividades de aquariofilia (Santos et al., 2012). Apresenta grande capacidade reprodutiva e resistência a mudanças no ambiente aquático. Marçal (2014) observou que alterações hidrológicas artificiais, utilizadas para controle da densidade de E. densa em uma lagoa sob influência do reservatório de Salto Grande, Rio Paranapanema-SP, afetaram a diversidade e estabilidade da fauna de invertebrados fitófilos. Physa acuta apresentou comportamento oportunista, aumentando sua densidade durante a seca induzida, com alto investimento reprodutivo no ambiente estagnado e com grande adensamento de E. densa. Na família Planorbidae, duas espécies exóticas são registradas no Brasil: Helisoma duryi e H. trivolvis, que podem ser confundidas com planorbídeos nativos como Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835). Originárias dos Estados Unidos, H. duryi e H. trivolvis foram introduzidas por ação humana através do transporte de

59

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

plantas aquáticas para uso em aquariofilia (Paraense, 1975; Santos et al., 2012), mas a dispersão tem sido contida devido a ineficiência de autofecundação destas espécies (Fernandez et al., 2010). Logo após o primeiro registro de H. duryi no estado de Goiás co-ocorrendo com espécies nativas de planorbídeos (Paraense, 1976) foi cogitado que uma substituição de hospedeiros intermediários de S. mansoni por populações dessa espécie exótica viesse a ocorrer (Milward-deAndrade et al., 1978), porém isso não se concretizou. Muitas espécies de gastrópodes nativos também são importantes do ponto de vista epidemiológico por estarem envolvidas com várias doenças animais e humanas, como hospedeiras intermediarias primárias, secundárias ou por serem reservatórios de parasitos potencialmente patogênicos (Thiengo, 2007; Amato, 2011). No Brasil, três espécies do gênero Biomphalaria atuam como vetoras de esquistossomose, a doença mais comumente associada a infecção através de caramujos aquáticos, intimamente relacionada à precariedade do saneamento básico das regiões endêmicas (Sudeste e Nordeste brasileiros): Biomphalaria glabrata (Say, 1818); Biomphalaria straminea (Dunker, 1848); e B. tenagophila (Thiengo, 2007; Brasil, 2008; Caldeira et al., 2009). Contudo, estudos de suscetibilidade têm demonstrado que outras espécies de Biomphalaria como Biomphalaria peregrina (d`Orbigny, 1835), Biomphalaria amazonica Paraense, 1966 e Biomphalaria occidentalis Paraense, 1986 (Corrêa & Paraense, 1971; Paraense & Corrêa, 1973, 1985; Fernandez & Thiengo, 2006) podem atuar como hospedeiros no ciclo biológico de S. mansoni. Plesiophysa guadeloupensis é um planorbídeo descrito originalmente para Guadeloupe (Paraense, 2003), que tem sido encontrado em diversos estados brasileiros: Rio Grande do Norte, Paraíba), Pernambuco, Sergipe, Bahia, Minas Gerais, Espírito Santo e Rio de Janeiro (Fernandez et al., 2006). Não existe citação sobre sua ligação com alguma enfermidade, tampouco informações sobre sua biologia. Devido as constantes alterações dos ecossistemas aquáticos através do lançamento de efluentes domésticos e industriais, da construção de reservatórios e da agropecuária, os ambientes têm se tornado mais homogêneos causando redução na diversidade favorecendo a expansão da distribuição dessas espécies de gastrópodes exóticos e nativos. Assim, é de grande relevância o levantamento da composição faunística de gastrópodes em ambientes aquáticos naturais e alterados a fim de que se conheça a prevalência de espécies exóticas e de possíveis hospedeiras de parasitoses de veiculação hídrica.

60

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Este trabalho apresenta uma compilação teórica sobre a importância de macrófitas para a biodiversidade, biomonitoramento e bioinvasão de espécies de moluscos, com ênfase em espécies exóticas ou nativas hospedeiras de parasitos de veiculação hídrica. Adicionalmente apresentamos uma lista de espécies de moluscos para o Estado de Mato Grosso, obtida a partir de uma compilação teórica (levantamento bibliográfico cienciométrico) e de resultados de estudos realizados com fauna associada a macrófitas em ambientes aquáticos naturais de Mato Grosso e de um ecossistema alterado do Estado de São Paulo, Brasil. METODOLOGIA Área de Estudo O estado de Mato Grosso, na região Central do Brasil é privilegiado quanto a diversidade de ecossistemas aquáticos, abrigando três grandes bacias hidrográficas (Amazônica, Tocantins-Araguaia e Paraguai), esta última formadora da maior planície alagável do mundo, o Pantanal (ANA, 2012). Apresentamos os resultados parciais obtidos e perspectivas de estudos com fauna associada a macrófitas em ambientes aquáticos naturais com variados níveis de antropização do Pantanal de Mato Grosso (Figura 1) e de um ecossistema alterado do Estado de São Paulo, Brasil (Figura 2). A constituição faunística preliminar de gastrópodes e bivalves associados a macrófitas em ecossistemas aquáticos mato-grossenses foi obtida a partir de: 1) coletas realizadas em 15 lagoas marginais, no Alto Rio Paraguai – MT, onde a estrutura da fauna de invertebrados associados à macrófita E. crassipes foi avaliada frente a possibilidade de interferência do mexilhão exótico L. fortunei (Figura 1 A); 2) coletas em andamento na lagoa do Coqueiro, Pirizal, Pantanal de Poconé, MT (Figura 1 B), onde a fauna associada a macrofita E. najas, será avaliada quanto a diversidade e estabilidade frente a variações hidrológicas naturais e os resultados obtidos serão comparados com a fauna associada a E. densa de uma lagoa submetida a variações hidrológicas artificiais do interior do estado de São Paulo (Figura 2); 3) coletas manuais de moluscos associados a E. azurea, S. auriculata, E. crassipes e folhiço na lagoa do Coqueiro, Pirizal, Pantanal de Poconé, MT (Figura 1 B); 4) coletas casuais realizadas nos municípios de Cuiabá; Poconé – ao longo da rodovia Transpantaneira; Barra do Bugres e Nobres – MT (Figura 1 B). 61

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Figura 1 – Localização do estado de Mato Grosso e Bacias hidrográficas do Brasil com destaque para a BAP – Bacia do Alto Paraguai (acima). Abaixo em destaque a localização dos pontos amostrais na BAP – MT: A) L1 a L15 - coletas realizadas em 15 lagoas marginais, no Alto Rio Paraguai; B) L16: coletas em andamento em E. najas, E. azurea, S. auriculata, E. crassipes e folhiço na lagoa do Coqueiro, Pirizal, Pantanal de Poconé; L18 a L22: coletas casuais realizadas nos municípios de Poconé– em localidades ao longo da rodovia Transpantaneira (L17 e L18), Barra do Bugres (L19 e L20), Nobres (L21) e Cuiabá, capital de MT apontada no mapa (L22 e L23). (Imagens: Rogério Silva).

Figura 2. Localização da lagoa Pedra Branca junto à margem direita do Rio Paranapanema, estado de São Paulo, Brasil. À direita, foto panorâmica da lagoa Pedra Branca marginal ao Rio Paranapanema. Imagem adaptada de Lage (2008).

62

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Paralelamente realizamos um levantamento cienciométrico das espécies de bivalves e gastrópodes exóticos e/ou hospedeiras de parasitos que foram mencionadas na literatura para o Estado de Mato Grosso. Para isso foi realizada uma busca sistemática de artigos e literatura cinza (dissertações, teses e anais de Congressos) publicados no Google académico, a partir da combinação em português e inglês das seguintes palavras chave: macrófitas (macrophytes) e Mato Grosso (MT) adicionado a um dos seguintes nomes a fim de limitar os resultados: bivalve (bivalve); mexilhão (mussel); gastrópodes (gastropods); caramujo, caracol (snail); hospedeiro (host); Melanoides tuberculata, Melanoides tuberculata; Pseudosuccinea columella; Plesiophysa guadelupenses; Helisoma duryi; Helisoma trivolvis; Physa acuta e Limnoperna fortunei. Além dessas espécies de moluscos exóticos que apresentam associação com macrófitas e/ou podem ser transmissoras de parasitores, adicionamos à busca o gênero Biomphalaria. Este gênero várias espécies nativas conhecidas por participar do ciclo biológico de S. mansoni ou ser suscetível a infecção por este trematódeo. Nesta revisão foram consideradas as espécies já mencionadas na literatura por serem exóticas e/ou apresentarem relações com parasitoses, recuperadas na busca quando associada ao termo “Mato Grosso”, mesmo no caso de não haver casos positivos de infecção para o Estado. Na análise dos trabalhos, foram também consideradas espécies de gastrópodes que inicialmente não faziam parte da busca como “palavra chave”, mas foram incluidas por serem citadas como hospedeiras de parasitos. O Estudo tem caráter descritivo retrospectivo, com análise quantitativa dos dados obtidos a partir da revisão de trabalhos científicos considerando como variáveis: espécie de molusco exótico e/ou hospedeiro de parasitoses, parasito (s), macrófita como substrato, autor e ano de publicação. O levantamento visa avaliar o quanto as macrófitas são consideradas relevantes para ocorrência, distribuição e dispersão de moluscos exóticos, invasores e com importância epidemiológica no Estado de Mato Grosso. RESULTADOS PRELIMINARES E PERSPECTIVAS Nas últimas décadas o impacto da agropecuária e da hidroeletricidade sobre as cabeceiras dos rios Cuiabá e Paraguai tem crescido de forma alarmante (Calheiros et al., 2009).

63

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Dado o crescente número de barragens na região Centro-Oeste do país nos últimos anos, pesquisas malacológicas são uma das estratégias importantes para evitar novos focos de esquistossomose e outras zoonoses, bem como fornecem dados do efeito de represas sobre as populações de moluscos de água doce (Fernandez et al., 2011; 2014). Um fato marcante para a região foi a construção do Reservatório de Aproveitamento Múltiplo de Manso, o qual alagou uma área de 427km 2 na Bacia do Rio Cuiabá entre os munícios de Chapada dos Guimarães e Nova Brasilândia (Fernandez et al., 2014). O biomonitoramento malacofaunistico da área de influência do reservatório por especialistas do Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, demonstrou expansão da distribuição geográfica de B. straminea, elevada densidade de M. tuberculata, novos registros de ocorrência de espécies e altas densidades das macrófitas Pistia stratiotes (Linnaeus, 1753) e S. auriculata no reservatório de Manso e no Rio Casca (Fernandez et al., 2014). Assim, três das seis espécies de gastrópodes exóticos citadas para o Brasil são registradas até o momento para Mato Grosso: M. tuberculata, P. acuta e P. columella, sendo P. columella registrada por Paraense (1982) e P. acuta depositada na coleção de moluscos do Instituto Osvaldo Cruz – CMIOC, sob o número de tombo 9667 e agora registrada no Rio Cuiabá no presente estudo (Tabela 1). Para as lagoas do Rio Paraguai, levantamos um total de 21 taxa, pertencentes a seis famílias de moluscos, sendo duas de bivalves e quatro de gastrópodes. Para os Bivalvia listamos: Psidium sterkianum Pilsbry, 1897, Eupera simoni (Jousseaume, 1889), Eupera tumida (Clessin, 1879); Eupera sp. (Sphaeriidae) e L. fortunei (Mytilidae). Para os gastrópodes: Pomacea sp. (Ampullariidae); S. marmorata (Physidae), Burnupia ingae (Lanzer, 1991), Gundlachia radiata (Guilding, 1828), Gundlachia tigaca (Marcus & Marcus, 1962), Uncancylus concentricus (d’Orbigny, 1835), Biomphalaria straminea, B. tenagophila, Drepanotrema anatinum (d’Orbigny, 1835), Drepanotrema kermatoides (d’Orbigny, 1835), Drepanotrema heloicum (d’Orbigny, 1835) (Planorbidae) e cinco morfotipos da superfamília Rissooidea. Ressaltamos o registro de ocorrência de duas espécies de Biomphalaria que são hospedeiras do trematódeo de grande importância parasitológica no Brasil, S. mansoni e o registro para de B. ingae para o Rio Paraguai (Marçal et al. em preparação) (Tabela 1). Os gastrópodes Rissooidea apresentaram características morfológicas e modo reprodutivos (ovoviviparidade) semelhantes às descritas para espécies de Cochliopidae com registro de ocorrência para a América do Sul e Brasil (Malek et al., 1975; Lamothe-Argumedo et al., 1983; Pons da Silva, 2009). Devido à elevada idensidade populacional constitui um importante componente funcional de águas

64

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

continentais, mas apesar disso, os estudos são escassos na América do Sul. Esses pequenos caracóis de água doce possuem importância medico-veterinária por serem os primeiros hospedeiros intermediários de espécies do trematódeo Paragonimus spp., causador da paragonimíase. Os resultados obtidos são inconclusos, mas podem consistir nos primeiros estudos morfológicos e anatômicos para estes gastrópodes no Brasil, considerando que não foram encontradas na literatura diagnoses e descrições correlatas. Será necessária a coleta de espécimes vivos para descrição da concha através de microscopia de varredura, além de estudos anatômicos e moleculares, para que seja possível identificar se estes morfotipos consistem em novos registros de ocorrência ou novas espécies a serem descritas para o Brasil. A cautela na determinação de espécies de gastropodes e seus parasistos é fundamental para evitar a disseminação de erros relacionados a descrição de tipos, decorrentes de variabilidades fenotípicas interpopulacionais como ocorrido para P. acuta, que atualmente é reconhecida como um complexo da mesma espécie com distribuição cosmopolita (Wethington & Lydeard, 2007; Dillon et al., 2011; Dillon & Jacquemin, 2015). Sobre parasitos, Meira & Corrêa (1986) apontaram um equívoco na descrição e distribuição de espécies de Paragonimus spp., sendo P. westermani erróneamente registrado para o Estado de Mato Grosso (Brasil) nos pulmões de uma lontra Pteronura brasiliensis (Gmelin, 1788) no municipio de Vila Bela da Santissima Trindade. Assim, registros de distribuição de espéceis além de serem validados por taxonomistas, devem quando necessário, ser associados a estudos moleculares. Para a lagoa do Coqueiro, Pirizal, Pantanal de Poconé, MT, observamos que após a cheia, E. najas colonizou a lagoa e uma maior riqueza de macrófitas com vários hábitos de vida ocorreu (flutuante livre, flutuante fixa, submersa livre, submersa enraizada, entre outras). Acompanhamos a sucessão de macrófitas na lagoa do Coqueiro entre os meses de abril e julho, e observamos sua substituição por E. azurea e S. auriculata. A partir da coleta de E. najas pretendemos analisar temporalmente as variações da riqueza, densidade, diversidade e estabilidade da fauna de macroinvertebrados deste sistema natural (Lagoa do Coqueiro) para compará-los com os dados obtidos no sistema artificial colonizado por E. densa (Lagoa Pedra Branca), Rio Paranapanema, SP. A fauna de moluscos associada a E. najas da lagoa do Coqueiro ainda está sendo processada, mas a partir de coletas manuais por busca ativa no folhiço e nas macrófitas E. crassipes, E. azurea e S. auriculata foram obtidos gastrópodes pertencentes as famílias Planorbidae (Burnupia sp., G. radiata, G.ticaga, D. anatinum, Drepanotrema lucidum (Pfeiffer, 1839) e D. heloicum) e Ampullariidae

65

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

(Pomacea sp.) (Tabela 1). Para a lagoa Pedra Branca, marginal ao rio Paranapanema e sob influência do Reservatório de Salto Grande, amostramos em E. densa, 12 espécies de moluscos, pertencentes a seis famílias, sendo duas de bivalves Sphaeriidae (Eupera sp.) e Mytilidae (L. fortunei), e quatro de gastrópodes: Ampullariidae (Pomacea sp.); Physidae (S. marmorata e P. acuta), Planorbidae (Ferrisia gentilis Lanzer, 1991; Gundlachia sp., U. concentricus; Biomphalaria sp.; D. lucidum e Drepanotrema nordestensis (Lucena, 1954) e Lymnaeidae (P. columella) (Tabela 1). Coletas casuais de moluscos associados a macrófitas foram realizadas em ambientes aquáticos urbanos de Cuiabá: na Lagoa Trevisan, frequentemente usada para banho e desportos aquáticos pela população; na lagoa Paiaguás, região do Centro Político Administrativo do Estado de Mato Grosso, que futuramente será um Parque Aquático noturno; e na margem do Rio Cuiabá, a montante da desembocadura do Córrego canalizado para despejo de esgoto conhecido como Barbado. Na lagoa Trevisan registramos em E. azurea os planorbídeos (G. radiata e Biomphalaria sp.) e o tiarídeo, M. tuberculata. Na lagoa Paiáguas, coletamos um pulmonado semi-aquático da família Succineidae (Omalonyx d'Orbigny, 1837), planorbídeos (Biomphalaria sp.) e ampularideos (Pomacea sp.) nos quais observamos liberação de cercarias causadoras de dermatite, fato preocupante para o uso recreativo do local (Tabela 01). No Rio Cuiabá, coletamos Biomphalaria sp, o tiarídeo exótico M. tuberculata e espécies nativas e exóticas de fisídeos (S. marmorata e P. acuta) (Tabela 1). Na rodovia transpantaneira foram realizadas coletas na lagoa da Pousada Piuval conectada ao Rio Bento Gomes e no Rio Claro, Pousada Rio Claro, Pantanal de Poconé, MT. Na lagoa Piuval foram registrados 9 táxons e 5 espécies de gastrópodes em E. azurea pertencentes as famílias Planorbidae (B. ingae, G. radiata, G. tigaca, D. heloicum e Biomphalaria sp.), Ampullariidae (Pomacea sp.) e Succineidae (Omalonyx sp.) esta última uma semi-lesma. No Rio Claro foram registrados em E. azurea e E. crassipes representantes de Physidae (S. marmorata), Planorbidae (Burnupia sp., Gundlachia sp., Uncancylus sp., Ferrissia sp. Biomphalaria sp., e Ancylini não determinado) e Sphaeriidae (Psidium sp. e Eupera sp.). Em caixas de empréstimo ao longo da Estrada Parque Transpantaneira amostramos os ampularídeos Marisa planogyra (Pilsbry, 1933) e Pomacea scalaris (d`Orbigny, 1835) (Tabela 1). No município de Barra do Bugres realizamos coletas na região marginal do rio Paraguai, no perímetro da cidade, onde não havia macrófitas, mas muito lixo, onde foram encontrados planorbídeos e ancilideos (Burnupia sp.; Gundlachia sp.e Uncancylus sp.). No rio Bugre, que desemboca no rio Paraguai e denomina o nome

66

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

do municipio, coletamos em uma lagoa marginal conhecida como Lagoa Bororo. Nesta lagoa encontramos em Ludwigia sedoides (Bonpl.) H. Hara, uma macrófita flutuante fixa, exemplares de Planorbidae (Drepanotrema sp.) e Ampullariidae (Pomacea sp.) (Tabela 1). Ainda neste município, coletamos na lagoa Azul, ecossistema aquático urbano de uso recreativo. Nesta lagoa foram amostradas em associação com E. crassipes; planorbídeos (Biomphalaria sp. e Drepanotrema sp.), ampularídeos (Pomacea sp.), fisídeos (S. marmorata) e Succineidae (Omalonyx sp.) (Tabela 1). No distrito de Bom Jardim, região turística de Nobres, MT, amostramos representantes de Planorbidae (Ferrissia sp. Burnupia sp., Gundlachia sp, Uncancylus sp Drepanotrema sp e Biomphalaria sp e Ancylinae não determinados), de Ampullariidae (Pomacea sp.) e de Pomatiopsidae (Idiopyrgus sp.) associados ao musgo Sphagnum L (Tabela 1). Registramos a partir de nossas coletas de fauna associada a macrófitas dois gastrópodes exóticos (M. tuberculatus e P. acuta) e três nativos (B. straminea, B. tenagophila e S. marmorata) com importância médico-veterinária e uma espécie de bivalve exótico (L. fortunei). Outros bivalves exóticos são registrados para o estado, mas tratamos aqui apenas de espécies que podem utilizar plantas aquáticas como substrato. Evidenciamos diferenças na composição de sistemas aquáticos naturais e alterados, com menor riqueza de espécies nestes últimos; porém acreditamos no papel estruturador de macrófitas para a permanência de espécies nativas de moluscos nos ecossistemas aquáticos, mesmo aqueles sujeitos a perturbações antrópicas. Foi obtido um reduzido número de estudos que mencionam espécies de moluscos exóticos e/ou hospedeiros de parasitos em Mato Grosso e poucos destes fazem menção da relação desses moluscos com macrófitas (Tabela 2). O baixo número de estudos reflete a escassez de inventários faunísticos no estado, concentrados na região de influência do reservatório de Manso, voltados sobretudo para biomonitoramento, levantamentos epidemiológicos e experimentos de suscetibilidade a S. mansoni. Apesar de não incluída na busca, S. (Physa) marmorata, foi citada como hospedeira de cistos, rédias e metacercarias não especificados por Mattos et al. (2013) e Trichobilharzia sp. principal causador de dermatite em humanos e provável causador da dermatite aviaria no Centro Oeste (Pinto et al., 2014; Fernandez et al., 2014). Observamos assim um baixo número de trabalhos com registros de ocorrência e descrição de espécies mesmo com a

67

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

elevada riqueza de moluscos associados a macrófitas encontrada em nossas coletas. Constatamos que a maioria dos levantamentos, assim como os realizados neste estudo, não fornecem diagnose das espécies de Biomphalaria, Drepanotrema e Pomacea pois em grande parte das coletas não se obtém espécimes sexualmente maduros, necessários para estudos taxonômicos.

68

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Tabela 1 – Lista preliminar de espécies de moluscos associados a macrófitas de ecossistemas aquáticos naturais com variados níveis de antropização do Pantanal de Mato Grosso e de um ecossistema alterado do Estado de São Paulo, Brasil. AMBIENTES NATURAIS FAMÍLIA

GÊNERO

ESPÉCIE

L BAP

Mytilidae

Limnoperna

L. fortunei

x

E. simoni

x

E.tumida

x

Eupera sp.

x

P. sterkianum

x

Eupera Sphaeriidae Pisidium

Pisidium sp.

Ampullariidae

Marisa

M. planogyra

Pomacea

P.lineata

L Coqueiro

AMBIENTES ALTERADOS L Piuval

R Claro

A..E./Nobres

B. straminea

x

B. tenagophila

x

D. kermatoides

L Bororo

x

L PB/SP

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x

x x

x

x x

D. lucidum

x x

D. nordestensis

Burnupia

L Azul

x x

D. heloicum Drepanotrema

L Paiáguas

x

Biomphalaria sp.

Planorbidae

L Trevisan

x

.0

Pomacea sp.

D. anatinum

R Cuiabá

x

P. scalaris

Biomphalaria

Transp.

Drepanotrema sp.

x

B. ingae

x

Burnupia sp.

x

x x x

x

x

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

x

x

x

G. radiata

x

x

x

x

x

Gundlachia

Gundlachia sp.

Ferrisia

Ferrisia gentilis

Planorbidae

U. concentricus

x

x

x

x

x x

x

Ancili não det.

x

x

P. acuta

Stenophysa

S. marmorata

Lymnaeidae

Pseudosuccine a

P. columella

Thiaridae

Melanoides

M. tuberculata

Cochliopidae?

x x

x

x

Idiopyrgus

Idiopyrgus sp.

Succineidae

Omalonyx

Omalonyx sp.

x

x

x

x x

x

x

x

x

Pomatiopsidae

x

x

Uncancylus sp.

Physa

TOTAL DE TÁXONS

x

x

Ferrisia sp. Uncancylus

Physidae

G. ticaga

x 22

10

8

x 10

7

2

4

3

3

x 2

4

Abreviações: L = lagoa; BAP = Bacial do Alto Paraguai; R = Rio; E.A = Aquário Encantado; Transp. = Transpantaneira; L PB = Lagoa Pedra Branca; SP = São Paulo

71

12

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Tabela 2 – Levantamento cienciométrico das espécies de bivalves e gastrópodes exóticos e/ou hospedeiras de parasitos citados para o Estado de Mato Grosso, Brasil. FAMÍLIA

GÊNERO

ESPÉCIE

PARASITO

MACRÓFITA

AUTOR

Mytilidae

Limnoperna

L. fortunei

-

-

Alho et al (2011)

-

E. crassipes

Marçal (2007); Marçal & Callil (2008); Wantzen et al (2009); Marçal & Callil (2012); Marçal & Callil (2015); Callil et al (2016)

M. planogyra

Armatae cercaria ; Echinostome cercaria ; Strigea cercaria ; Gymnocephalous cercaria

-

Mattos et al (2013)

Pomacea figulina (Spix, 1827)

Ubiquita cercaria ; Brev.-apharingeate cercaria

-

Mattos et al (2013)

Pomacea lineata (Spix, 1827)

Ubiquita cercaria ; Brev.-apharingeate cercaria

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

Pomacea maculata Perry, 1830

Ubiquita cercaria ; Echinostome cercaria

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

Pomacea scalaris (d’Orbigny, 1835)

Strigea cercaria ; Ubiquita cercaria

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

S. mansoni

-

Fernandez & Thiengo (2006)

S. mansoni

Pistia sp.; Salvinia sp.

Fernandez & Thiengo (2007)

Infecção experimental com S. mansoni

-

Caldeira et al (2009)

Echinostome cercaria ; Brev.-phar.-clinost. Cercaria ; Brev.-apharingeate cercaria ; Brev.phar.-clinost. Cercaria

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

Potencial hospedeiro de S. mansoni

S. auriculata e P. stratiotes

Fernandez et al (2014)

Suscetível a S.mansoni

-

Simões et al (2016)

Infecção experimental com S. mansoni

-

Teodoro et al (2010)

Não suscetível S. mansoni

-

Paraense & Correa (1982); Fernandez & Thiengo (2006); Teodoro et al (2010)

Marisa

Ampullariidae

Pomacea

Biomphalaria amazonica Paraense, 1966

Planorbidae

Biomphalaria Biomphalaria cousini Paraense, 1966

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Biomphalaria occidentalis Paraense, 1981

Biomphalaria

Não suscetível S. mansoni

Eichhornia sp.

Coimbra & Engel (1982)

Refratária a S. mansoni

-

Caldeira et al (2009)

Echinostome cercaria ; Strigea cercaria

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

Biomphalaria peregrina (Orbigny, 1835)

Infecção experimental com S. mansoni

-

Caldeira et al (2009)

Biomphalaria schrammi (Crosse, 1864)

Echinostome cercaria

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

Menciona S. mansoni

Interrizon de macrófitas

Heckman (1998)

Planorbidae B. straminea

Suscetível a S. mansoni S. mansoni

S. auriculata; P. stratiotes

Caldeira et al (2009) Fernandez et al (2014)

Gundlachia

G. radiata

Strigea cercaria ; Brev.-apharingeate cercaria

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

Drepanotrema

Drepanotrema depressissimum (Moricand,1839)

Ornatae cercaria

-

Mattos et al (2013)

Physidae

Stenophysa (Physa )

S. marmorata

Cistos, rédias; metacercarias; Trichobilharzia

-

Mattos et al (2013); Fernandez et al (2014)

Lymnaeidae

Lymnaea (Pseudosuccinea)

P. columella

F. hepatica

-

Paraense (1982); Carvalho (2014); Medeiros et al (2014)

M. tuberculata

C.formosanus; C. sinensis; P. westermani; P. gralli; C. formosanus; P. caliensis; Paragonimus kellicotti Ward, 1908; Paragonimus mexicanus Miyazaki & Ishi

-

Fernandez et al (2014); Santos et al (2016)

Thiaridae

Melanoides

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Na região Centro Oeste do Brasil, o nível de conhecimento sobre invertebrados permanece incipiente para vários grupos. Os moluscos são um dos grupos de invertebrados mais negligenciados pela falta de especialistas na maioria dos estados brasileiros. O levantamento de espécies de invertebrados nos mais diversos ecossistemas aquáticos e habitats de diferentes biomas é fundamental para auxiliar na detecção e fornecer dados de distribuição de especies de moluscos exóticos invasores. Adicionalmente, levantamentos bibliográficos e inventarios faunisticos auxiliam na identificação de áreas onde estudos são necessários e indicam localidades mais suscetíveis a determinados tipos de doenças animais e humanas em que gastrópodes são o principal ou um dos hospedeiros intermediários. Além disso, a partir do levantamento da bibliografia produzida será possível apontar o quanto as macrófitas são consideradas importantes por parte dos pesquisadores como substrato para ocorrência, distribuição e dispersão de tais espécies.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Agostinho, A.A; Gomes, L.C; Suzuki, H.I. &. Júlio J.R, H.F. 2003. Migratory fishes of the Upper Paraná River basin, Brazil. 19-98p. In: Carolsfeld, Y; Harvey, B. Ross, C. & Baer A. (Eds.). Migratory fishes of South America: biology, fisheries and conservation status. Ottawa, International Development Centre/ The World Bank, 372p. Agência Nacional De Águas (Brasil). 2012. Panorama da qualidade das águas superficiais do Brasil: Agência Nacional de Águas. Brasília: ANA. 264p. Alho, C.J.R; Mamede S; Bitencourt, K. & Benites M. Introduced species in the Pantanal: Implications for conservation. 2011. Braz. J. Biol. 71(Suppl.): 321–325. Amato, S.B. 2011. Trematódeos e moluscos: uma associação íntima, 221-224. In: Fernandez, M.A; Santos, S.B; Pimenta, A.D; Thiengo, S.C. Tópicos em Malacologia – Ecos do XIX Encontro Brasileiro de Malacologia. Sociedade Brasileira de Malacologia e Technical Books: Rio de Janeiro, 468p. Andrade, P.C; Pinto, H.A; Coscarelli, D; Vidigal, T.H.D.A. & Melo, A.L. 2012. The natural infection of Melanoides tuberculata (Müller, 1774) (Mollusca: Gastropoda) by Centrocestus formosanus (Nishigori, 1924) (Platyhelminthes: Trematoda) in Paranoá lake, Brasília, Brazil. Brazilian Journal of Biology. 72(2): 419-420.

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Araújo, J. L; Linhares, G. F. C; Oliveira, A. P. M; Amoril, J. G; Freitas, M. R; Costa, I. C; Pinheiro, V. J. L; Esselin, I. R. R. & Reis, S. A. 2007. Infecções autóctones de bovinos por Fasciola hepatica Linnaeus, 1758 (Trematoda, Fasciolidae) no estado de Goiás, Brasil. Revista de Patologia Tropical. 36(1): 96-100. Bazzanti, M; Coccia, C. & Dowgiallo, M.G; 2010. Microdistribution of macroinvertebrates in a temporary pond of Central Italy: Taxonomic and functional analyses. Limnologica 40(4): 291-299. Bergey, E.A; Balling, Sf., Collins, Jn., Lamberti, Ga. & Resh, VH. 1992. Bionomics of invertebrates within an extensive Potamogeton pectinatus bed of a California marsh. Hydrobiologia, 234(1): 15-24. Bianchini-Junior, I; 2003. Modelos de crescimento e decomposição de macrófitas aquáticas.342p. In: Thomaz, Sm. & Bini, Lm. (Eds.). Ecologia e manejo de macrófitas aquáticas. Maringá: EDUEM. 85-126p. Brandimarte, Al; Anaya, M. & Shimizu, Gy. 1999. Comunidade de invertebrados bentônicos nas fases pré e pós enchimento em reservatórios: Um estudo de caso no reservatório de aproveitamento múltiplo do rio Mogi-Guaçu (SP). In: Henry, R. (Ed.). Ecologia de reservatórios: estrutura, função e aspectos sociais. Botucatu: Fapesp, Fundibio. 375408p. Brasil. Ministério Da Saúde. 2008. Vigilância e controle de moluscos de importância epidemiológica – diretrizes técnicas: Programa de Vigilância e Controle da Esquistossomose (PCE). Ministério da Saúde, Secretaria de Vigilância em Saúde, Departamento de Vigilância Epidemiológica– 2. ed. – Brasília: Editora do Ministério da Saúde, 178 p. Boylen, Charles, W; Eichler, Lowrence W, & Madsen, John D; 1999. Loss of native aquatic plant species in a community dominated by Eurasian watermilfoil. Hydrobiologia 415: 207–211 Caffrey, J; Dutartre, A; Haury, J; Murphy K.M & Wade, P.M; 2006. Macrophytes in aquatic ecosystems: from biology to management: proceeding of the 11th internacional symposium on aquatic weeds, European weed, and research society. Developments in Hydrobiology 190 (Paperback). Springer. 570: (1) 264. Caldeira, R.L; Jannotti-Passos, L.K. & Carvalho, O.S. 2009. Molecular epidemiology of Brazilian Biomphalaria: A review of the identification. Acta tropica. 111: 1–6 Calheiros, D.F; Arndt, E.; Rodriguez, E.O. &. Silva M.C. 2009. Influências de usinas hidrelétricas no funcionamento hidro-ecológico do Pantanal Mato-Grossense: recomendações. Corumbá: Embrapa Pantanal. 21 p.

77

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Camargo, A.F.M; Pezzato, Mm. & Henry-Silva, G.G. 2003. Fatores limitantes à produção primária. In: Thomaz, S.M. & Bini, L.M. (Eds.) Ecologia e manejo de macrófitas aquáticas. Maringá: EDUEM. 59-83. Carlsson, N.O.L; Brönmark, C. & Hansson L.A. 2004. Invading herbivory: the golden apple nail alters ecosystem functioning in Asian wetland.Ecology. 85: 575–1580. Carvalho, O. S; Passos, L. K. J; Mendonça, C. L. F. G; Cardoso, P. C..M. & Caldeira, R. L. 2005. Moluscos de importância médica no Brasil. Centro de Pesquisas René Rachou FIOCRUZ, Série Esquistossomose. 7(22): 12-46. Carvalho, C.M. Revisão taxonômica e elaboração de mapas de distribuição geográfica de espécies brasileiras da família Lymnaeidae Rafinesque, 1815 (Gastropoda, Basommatophora). 2014. Tese (Doutorado Ciências) - Centro de Pesquisas René Rachou. Programa de Pós-graduação em Ciências da Saúde. Belo Horizonte. 135 p. Callil, C.T; Mansur; M.C.D & Marcelo, S.M. 2006. Bivalves invasores no Pantanal In: Malacologia Brasileira – Palestras do XVIII EBRAM, Sociedade Brasileira de Malacologia Rio de Janeiro. 87-100. Callil, C.T; Marcal, S.F; Surubim, M.M; Massoli, Edson V; Uhde, V & Santana, E.D.2016. Influência do mexilhão-dourado (Limnoperna fortunei Dunker, 1857) (Bivalvia, Mytilidae) na biodiversidade aquática do Parque Nacional do Pantanal, 176-217. In: Latini, A.O; Resende, D.C, Pombo, V. B., Coradin, L. Espécies exóticas invasoras de águas continentais no Brasil. Brasília, MMA, 793p. Coelho, A.R.A., Calado, G.J.P., Dinis, M.T. 2012. Freshwater snail Pomacea bridgesii (Gastropoda: Ampullariidae), life history traits and aquaculture potential. Aquaculture, 31. Aquarium, Conservation & Legislation. International Journal of the Bioflux Society, 5(3): 168-181. Coimbra Jr., C.E.A. & Engel, L.A. 1982. Suscetibilidade de Biomphalaria occidentalis do Acre e Mato Grosso à infecção pelo Schistosoma mansoni e sua implicação na epidemiologia da esquistosomose na Amazônia Ocidental, Brasil. Acta Amaz, 12(4): 795799. Colautti, R.I. & Macisaac, H.J. 2004. A neutral terminology to define ‘invasive’ species. Diversity and Distributions, 10:135–141 Corrêa, L.R; Paraense, W.L. 1971. Susceptibility of Biomphalaria amazonica to infection with two strains of Schistosoma mansoni. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo 13: 387-390.

78

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Cowie, R.H. 2002. Apple snails (Ampullariidae) as agricultural pests: their biology, impacts and management, 145–192p. In: BARKER, G.M. (ed) Molluscs as crop pests. CABI, Wallingford. Cremona, F; Planas, D. & Lucotte, M. 2008. Biomass and composition of macroinvertebrate communities associated with different types of macrophyte architectures and habitats in a large fluvial lake. Fundamental and Applied Limnology Archiv für Hydrobiologie, 171(2):119-130 Curt, M.D; Curt, G; Aguado, Pl. & Fernández, J; 2010. Proposal for the biological control of Egeria densa in small reservoirs: a Spanish case study. Journal of Aquatic Plant Management. 48:124-12. Dallas, H; Lowe, S; Kennedy, M; Taylor, J.C; Gibbins, C; Lang, P., Sichinganbula, H; Saili, K; Ntobolo,C; Kabangu, K;Day, J; Willems,F; Briggs, J.A & Murphy, K. 2013. The SAFRASS biomonitoring scheme: general aspects, macrophytes (ZMTR) and benthic macroinvertebrates (ZISS) protocols. Dallas, H.F. & Lowe S.R. 2012. Zambian river site characterization: field-manual and fielddata sheets. SAFRASS Deliverable Report to the African, Caribbean and Pacific Group of States (ACP Group) Science and Technology Programme, Contract No. AFS/2009/219013. University of Glasgow, Glasgow, Scotland. 26p. Darrigran, G. & Pastorino, G. 1995. The recent introduction of Asiatic Bivalve, Limnoperna fortunei (Mytilidae) into South America. The Veliger, 38(2):183-187 Dibble, E.D; Killgore, K.J. & Harrel, S.L. 1996. Assessment of fish-plant interactions. In MIRANDA, L.E. & DEVRIES, D.R. (Eds.). Multidimensional approaches to reservoir fisheries management. Bethesda, Maryland: American Fisheries Society, 357-372p. Dillon, R.T; Wethington A, Rhett J, Smith T. 2002. Populations of the European freshwater pulmonate Physa acuta are not reproductively isolated from American Physa heterostropha or Physa integra. Invertebrate Biology, 121: 226-234. Dillon, R.T.; Wethington, A.R. & Lydeard, C. 2011. The evolution of reproductive isolation in a simultaneous hermaphrodite, the freshwater snail Physa. Evolutionary Biology, 11(144): 1-11 Dillon, R.T. & Jacquemin S.J. The Heritability of Shell Morphometrics in the Freshwater Pulmonate Gastropod Physa. Plos One, 10(4):1-13. Dudgeon, D: 1986. The life cycle, population dynamics and productivity of Melanoides tuberculata (Muller, 1774) (Gastropoda: Prosobranchia: Thiaridae) in Hong Kong. Journal of Zoology, 208: 37–53.

79

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Dvorák, J. 1996. An example of relationship between macrophytes, macroinvertebrates and their food resources in a shallow eutrophic lake. Hydrobiologia, 339:27-36. Esteves, F. 1998. Fundamentos de Limnologia. 2.ed. Rio de Janeiro: Interciência, 574 p. Fernández, H.H & Reid, B. 2012. Invertebrate distribution on a macroalgae/macrophyte mixed mat in flowing water. Fundamental and Applied Limnology, 181(4): 289–299. Fernandez, M.A & Thiengo, S.A. 2006. Susceptibility of Biomphalaria amazonica and Biomphalaria occidentalis from Manso Dam, Mato Grosso, Brazil to infection with three strains of Schistosoma mansoni. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 101(I): 235-237. Fernandez, M.A. & Thiengo, S.C. 2007. Avaliação da fauna malacológica do reservatório do aproveitamento múltiplo de Manso – MT, com enfase nos vetores da esquistossomose. Comitê Brasileiro de Barragens, XXVII Semináio Nacional de Grandes Barragens, Belém- PA. Fernandez, M.A; Thiengo, S.C; & Mattos, A.C. 2011. A expansão das usinas hidrelétricas no país e as implicações para a saúde pública, 201-207p. In: Fernandez, M.A; Santos, S.B; Pimenta, A.D; Thiengo, S.C. Tópicos em Malacologia – Ecos do XIX Encontro Brasileiro de Malacologia. Sociedade Brasileira de Malacologia e Technical Books: Rio de Janeiro, 468p. Fernandez, M.M; Santos, S.B; Miyahira, I.C; Gonçalves, I.C.B; Ximenes, R.F & Thiengo, S.C. 2012. Gastrópodes límnicos invasores: morfologia comparada, 125-136p. In: Moluscos límnicos invasores no Brasil: biologia, prevenção e controle. Mansur, M.C.D; Santos, C.P; Pereira, D; Paz, I.C.P; Zurita, M.L.L Rodriguez; M.T.R; Nehrke, M.V. & Bergonci, P.E.A. (Orgs). Redes Editora, Porto Alegre, 412p. Fernandez, M.A; Mattos, A.C; Silva, E.F; Santos, S.B & Thiengo, S.C.A. 2014. Malacological survey in the Manso Power Plant, State of Mato Grosso, Brazil: new records of freshwater snails, including transmitters of schistosomiasis and exotic species. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, l47(4):498-506. Ferreira, A.G; Pott, A; Pott, V.J; Latini. R.O; Resende, D.C. 2016. Macrófitas aquáticas, 660727p. In: Latini, A.O; Resende, D.C. (Eds). Espécies exóticas invasoras de águas continentais no Brasil. Brasília, MMA, 793p. Giovanelli, A; Vieira, M.V. & Da Silva, C.L.P.A.C. 2003. Apparent competition through facilitation between Melanoides tuberculatus and Biomphalaria glabrata and the Control of Schistosomiasis. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 98:429-431.

80

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Giovanelli, A; Silva, C.L.P.A.C; Leal, G.B.E & Baptista, D.F. 2005a. Habitat preference of freshwater snails in relation to environmental factors and the presence of the competitor snail Melanoides tuberculatus (Müller, 1774). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 100 (2):169-176. Gurevitch, J. & Padilha D.K. 2004. Are invasive species a major cause of extinctions? Trends in Ecology and Evolution, 19:470-474. Habib, S. & Yousuf A.R. 2014. Impact of mechanical deweeding on the phytophilous macroinvertebrate community of an eutrophic lake. Springer-Verlag Berlin Heidelberg, 21(8):5653–5659. Habib, S. & Yousuf A.R. 2015. Effect of macrophytes on phytophilous macroinvertebrates community: a review. Journal of Entomology and Zoology Studies, 3(6):377-384. Hayes, K.A; Joshi, R.C; Thiengo, S.C; Cowie, R.H. 2008. Out of South America: multiple origins of non-native apple snails in Asia. Diversity and Distributions, 14:701–712. Heckman, C.W. 1998. The Seasonal Succession of Biotic Communities in Wetlands of the Tropical Wet-and-Dry Climatic Zone: V. Aquatic Invertebrate Communities in the Pantanal of Mato Grosso, Brazil, Internationale Revue der Gesamten Hydrobiologie, 83: 31-63. Ibrahim, M.M. 2007. Prevalence and intensity of Angiostrongylus cantonensis in freshwater snails in relation to some ecological and biological factors. Parasite, 14(1):61-70. Krailas D; Namchote S; Koonchornboon T; Dechruksa W & Boonmekam D. 2014. Trematodes obtained from the thiarid freshwater snail Melanoides tuberculata (Müller, 1774) as vector of human infections in Thailand. Zoosyst. Evol. 90(1):57–86. Lamothe-Argumedo, R.; Malek, E.A; & Meave-Gallegos, O. 1983. Aroapyrgus Alleei Morrison, 1946. (Gastropoda: Hydrobiidae) First Intermediate Host of Paragonimus mexicanus in Colima, Mexico. J. Parasitol. 69(1):226-228. Lansac-Tôha, F.A; Velho, L.F.M. & Bonecker, C.C. 2003. Influência de macrófitas aquáticas sobre a estrutura da comunidade zooplanctônica. In THOMAZ, SM. & BINI, LM. (Eds.). Ecologia e manejo de macrófitas aquáticas. Maringá: EDUEM. 231-242p. Latini, A. O; Resende, D. C; Pombo, V. B; Coradin, L. (Org.). Espécies exóticas invasoras de águas continentais no Brasil. Brasília: MMA, 2016. 791p. (Série Biodiversidade, 39). Lucena-Moya, P. & Duggan, I.C. 2011. Macrophyte architecture affects the abundance and diversity of littoral microfauna. Aquatic Ecology. 45(2):279-287.

81

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Lydeard C; Cowie RH; Bogan A.E; Bouchet P; Cummings K.S; Frest T.J.D; Herbert G; Hershler R; Gargominy O; Perez K; Ponder W.F; Roth B; Seddon, M., Strong, E.E; Thompson, F.G. 2004 The global decline of nonmarine mollusks. BioScience.54:321-330. Madsen, H. & Frandsen F; 1989. The spread of freshwater snails including those of medical and veterinary importance. Elsevier. Acta tropica, 46:139-146p. Malek, E. A.; Brenes, R. & Rojas, G. 1975. Aroapyrgus costaricensis, Hydrobiid Snail Host of Paragonimiasis in Costa Rica.The Journal of Parasitology, 61(2): 355-359 Mansur, M.C.D. 2007. O mexilhão dourado Limnoperna fortunei (Dunker, 1857), invasor de origem asiática, no sul do Brasil (Mollusca, Bivalvia, Mytilidae), 71- 80p. In: Santos, S.B., Pimenta, A.D; Thiengo, S.C, Fernandez, M.A. & Absalão, R.S. Tópicos em Malacologia – Ecos do XVIII Encontro Brasileiro de Malacologia. Sociedade Brasileira de Malacologia: Rio de Janeiro, 365p. Mansur M.C.D; Callil C.T; Cardoso F.R; Ibarra J.A.A. 2004. Uma retrospectiva e mapeamento da invasão de espécies de Corbicula (Mollusca, Bivalvia, Veneroida, Corbiculidae) oriundas do sudeste Asiático, na América do Sul, 39-58p. In: SILVA, J.S.V., SOUZA R.C.C.L. (Eds). Água de Lastro e Bioinvasão. Rio de Janeiro: Editora Interciência. Mansur, M.C.D. Santos, C.P. Darrigran, G; Heydrich, I; Callil, C.T. & Cardoso, F.R. 2003. Primeiros dados quali-quantitativos do mexilhão dourado, Limnoperna fortunei (Dunker, 1857), no lago Guaíba, Bacia da Laguna dos Patos, Rio Grande do Sul, Brasil e alguns aspectos de sua invasão no novo ambiente. Revista Brasileira de Zoologia, 20(1):75-84. Marçal, S.F. & Callil, Ct. 2008. Structure of Invertebrates Community Associated with Eichhornia crassipes mart. (Solms-Laubach) after the Introduction of Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Bivalvia, Mytilidae) in the upper Paraguay river, M.T, Brazil. Acta limnologica brasiliensia, 20(4):359-371. Marcal, S.F. & Callil C.T. 2012. Limnoperna fortunei associado a macrófitas aquáticas na bacia do Rio Paraguai, Mato Grosso. 201-206p. In: Mansur MCD, Santos CP, Pereira D, Paz ICP, Zurita MLL, Rodriguez MTR, Nehrke MV, Bergonci PEA. (Orgs.) Moluscos límnicos invasores no Brasil: biologia, prevenção e controle. Porto Alegre, Redes Editora. 411p. Marçal, S.F. 2014. Efeito de alterações do nível da água do reservatório Salto Grande, usadas para controle de macrófitas, na estrutura e estabilidade da fauna de invertebrados fitófilos em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema. Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Botucatu. 127p.

82

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Marçal, S. F; C. T. Callil & R. C. L. Santos. 2015. Trichoptera (Insecta) in water hyacinth roots: evaluation of the influence of exotic mussel and environmental factors. Acta Limnologica Brasiliensia, 27(4):341-355. Martins, D; Marchi, S.R. & Costa, N.V. 2005. Estudo da movimentação de plantas aquáticas imersas presentes no reservatório da UHE Eng. Souza Dias-Jupiá. Planta Daninha, 23(2):351-358. Mattos, A.C.; Boaventura, M.F.B.; Fernandez, M.F. & Thiengo, S.C. 2013 .Larval trematodes in freshwater gastropods from Mato Grosso, Brazil: diversity and host-parasites relationships. Biota Neotrop. 13(4): 34-38. Medeiros, C.; Scholte, R.G.C.; D’Ávila, S.; Caldeira, R.L. & Carvalho, O.S. 2014. Spatial distribution of Lymnaeidae (Mollusca, Basommatophora), intermediate host of Fasciola hepatica Linnaeus, 1758 (Trematoda, Digenea) in Brazil. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo, 56(3): 235-252. Meira, J.A & Corrêa, M.O.A. 1986. Sobre o Paragonimus westermani no Brasil. Notas sobre um trabalho antigo. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 19 (3):193-194. Milward-De-Andrade, R. 1978. Competição entre Helisoma duryi e Biomphalaria glabrata, em condições de laboratório. Revista Brasileira de Biologia. 38(4):787-800. Mormul, R.P; Viera, L.A; Junior, S.P; Monkolski, A. & Santos, A.M; 2006. Sucessão de invertebrados durante o processo de decomposição de duas plantas aquáticas (Eichhornia azurea e Polygonum ferrugineum). Acta Scientiarum. Biological Sciences, 28:109-115. Mormul, R.P; Michelan, T.S; Thomaz, S.M. 2011. Espécies exóticas e invasoras no Brasil: a grande preocupação com macrófitas aquáticas. Boletim da Associação Brasileira de Limnologia, 39:1-3. Moore M. J. C; Langrehr H. A & Angradi T. R. 2012. A submerged macrophyte index of condition for upper Mississippi River. Ecological indicator, 13:19-205. Momo, F.R; Casset, M.A; Gantes, P Torremorell, A.M. & Perelli, R.M. 2006. Relationship between micro-invertebrates and macrophytes in a wetland: laguna Iberá (Corrientes, Argentina). Implications for water quality monitoring. Environmental Monitoring and Assessment, 112(1-3):271-81. Oliveira, M.D; Takeda, A.M; Barbosa, D.S. & Calheiros, D.F. 2000. Ocorrência da espécie exótica Mexilhão Dourado (Bivalvia, Mytilidae) no rio Paraguai, Pantanal, Brasil. In: Simpósio sobre Recursos Naturais e Sócio-Econômicos do Pantanal. Manejo e Conservação 3, Corumbá. Resumos... Corumbá: Embrapa Pantanal.

83

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Oliveira, M.D; Takeda, A.M; Barros, L.F., Barbosa, S.D. & Rezende E.K. 2006. Invasion by Limnoperna fortunei (Dunker, 1857) (Bivalvia, Mytilidae) of the Pantanal wetland, Brazil. Biol. Invas., l8:97-104. Oliveira, M.D, Hamilton, S.K, Calheiros, D.F, Jacobi, C.M. & Latini, R.O. 2010. Modeling the potential distribution of the invasive golden mussel Limnoperna fortunei in the Upper Paraguay River system using limnological variables. Brazil J. Biol, 7(3): 831-840. Ohtaka, A; Narita, T; Kamiya, T; Katakura, H; Araki, Y; Im, S; Chhay, C. & Tsukawaki, S. 2011. Composition of aquatic invertebrates associated with macrophytes in Lake Tonle Sap, Cambodia. Limnology, 12(2):137-144. Paraense, W.L. 1975. Estado atual da sistemática dos planorbídeos brasileiros. Arquivos do Museu Nacional, 55:105-128. Paraense, W.L. 1976. A natural population of Helisoma duryi in Brazil. Malacology, 15:360376. Paraense, W.L. Corrêa, L.R. 1973. Susceptibility of Biomphalaria peregrina from Brazil and Ecuador to two strains of Schistosoma mansoni. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo.15:127–130. Paraense, W.L. 1982. Lymnaea viatrix and Lymnaea columella in the Neotropical region: a distributional outline. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 77: 181-188. Paraense, W.L & Correa, L.R. 1982. Unsusceptibility of Biomphalaria Occidentalis to Infection with a strain of Schistosoma Mansoni. Mem. Inst. Oswaldo Cruz, 77 (1):55-58. Paraense, W.L. Corrêa, L.R. 1985. Further experiments on susceptibility of Biomphalaria amazonica to Schistosoma mansoni. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 80(3):259– 262. Paraense, W.L. & Pointier, J.P. 2003. Physa acuta Draparnaud, 1805 (Gastropoda: Physidae): a study of topotypic specimens. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 98:513517. Paraense, W.L. 2003. Plesiophysa guadeloupensis ("Fischer" Mazé, 1883). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 98(4):519-521. Perez, K.E. 2004. Planorbidae, Pp 40–43. In: Perez K.E; Clark S.A. & Lydeard, C. (Eds). Freshwater Gastropod, Identification Workshop “Showing your Shells” A Primer to Freshwater Gastropod Identification, 15–18p, March 2004, Freshwater Mollusk Conservation Society, University of Alabama, Tuscaloosa, Alabama.

84

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Pinto, H.A. & Melo, A.L. 2010. Melanoides tuberculata (Mollusca: Thiaridae) as an intermediate host of Centrocestus formosanus (Trematoda: Heterophyidae) in Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 52 (4):207-210. Pinto, H.A & Melo, A.L. 2013. Larvas de trematódeos em moluscos do Brasil: panorama e perspectivas após um século de estudo. Revista de Patologia Tropical, 42(4):369-386 Pinto, H.A.; Brant, S. & Melo, A.L. 2014. Physa marmorata (Mollusca: Physidae) as a natural intermediate host of Trichobilharzia (Trematoda: Schistosomatidae), a potential causative agent of avian cercarial dermatitis in Brazil. Acta Trop, 138:38-43 Poi De Neiff, A. 2003. Macroinvertebrats living on Eichhornia azurea Kunth. in the Paraguay River. Acta Limnologica Brasiliensia, 15(1):55-63. Poi De Neiff, A. & Neiff, J.J. 2006. Riqueza de especies y similaridad entre invertebrados que viven en macrófitas de la planicie de inundación del río Paraná. Interciência, 31:220225. Pompêo, M. 2008. Monitoramento e manejo de macrófitas aquáticas. Oecologia Brasiliensis, 12(3):406-424. Pons Da Silva, M.C. Estado do conhecimento sobre a sistemática de Rissooidea Gray, 1847 recentes não marinhos sul-americanos. In: Livro de resumos do XXI Encontro Brasileiro de Malacologia. Rio de Janeiro, 2009. Pointier J.P; M; Frederic, V. Mazille. 1991. Biological control of Biomphalaria glabrata by Melanoides tuberculata on Désirade Island, French West Indies. Journal of Medical and Applied Malacology, 3:49-52. Pointier, J.P; Théron, A. & Borel, G. 1993. Ecology of the introduced snail Melanoides tuberculata (Gastropoda: Thiaridae) in relation to Biomphalaria glabrata in the marshy forest zone of Guadeloupe, French West Indies. Journal of Molluscan Studies. 59: 421428. Pointier, J.P. 2001. Invading freshwater snails and biological control in Martinique Island, French West Indies. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96:67-74. Prepelitchi, L., Kleiman, F., Pietrokovsky, S.M., Moriena, R.A., Racioppi. O., Alvavez; J & Wisnivesky-Colli, C. 2003. First report of Lymnaea columella Say, 1817 (Pulmonata: Lymnaeidae) naturally infected with Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758) (Trematoda: Digenea) in Argentina. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 98(7): 889-891.

85

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Rader, R.B; Voelz, N.J & Ward, J.V. 2007. Post-flood recovery of a macroinvertebrate community in a regulated river: resilience of an anthropogenically altered ecosystem. Restoration Ecology, 16(1): 24-33. Ricciardi, A. & Macisaac, H.J. 2011. Impacts of biological invasions on freshwater ecosystems. In: Richardson, D.M. (Ed). Fifty years of invasion ecology: the legacy of Charles Elton. Blackwell Publishing Ltd, 458p. Richardson, D.M; Pyšek, P. & Carlton, J.T. 2011. A compendium of essential concepts and terminology In Invasion Ecology, 409-420p. In: Richardson, D.M. (Ed). Fifty years of invasion ecology: the legacy of Charles Elton. Blackwell Publishing Ltd, 458p. Sand-Jensen, A.K. & Madsen, T.V. 1989. Invertebrates Graze Submerged Rooted Macrophytes in Lowland Streams. Oikos. 55(3):420-423. Santos, C.M. & Eskinazi-Sant’anna, E.M. 2010. The introduced snail Melanoides tuberculatus (Muller, 1774) (Mollusca: Thiaridae) in aquatic ecosystems of the Brazilian Semiarid Northeast (Piranhas Assu River basin, State of Rio Grande do Norte). Brazilian Journal of Biology, 70:1-7. Santos, S.B; Thiengo, S.C; Fernadez, M.A; Miyahira, I.C; Da-Silva, E.F; Lopes, B.G; Gonçalves, I.C.B; Ximenes, R.F & De Lacerda, L.E.M. 2016, Moluscos Límnicos – Gastrópodes, 221-248p. In: Latini, A.O; Resende, D.C, Pombo, V. B., Coradin, L. Espécies exóticas invasoras de águas continentais no Brasil. Brasília, MMA, 793p. Santos, S.B., Thiengo, S.C., Fernandez, M.A., Miyahira, I.C., Gonçalves, I.C.B., Ximenes, R.F., Mansur, M.C.D. & Pereira, D. 2012. Espécies de moluscos límnicos invasores no Brasil, Pp. 25-49. In: C.P. Santos, D. Pereira, I.C.P. Paz, L.M. Zurita, M.C.D. Mansur, M.T. Raya Rodriguez, M.V Nerhke & P.A. Bergonci (Eds). Moluscos límnicos invasores no Brasil: biologia, prevenção e controle. Porto Alegre, Redes Editora, 412p. Santos, S.B.; Thiengo, S.C.; Fernandez, M.A.; Miyahira, I.C.; Silva, E.F.; Lopes, B.G.; Gonçalves, I.C.B.; Ximenes, R.F. & Lacerda, L.EM. 2016. Moluscos limnicos – Gastrópodes. Pp. 219-248. In: Latini, A.O; Resende, D.C, Pombo, V. B., Coradin, L. Espécies exóticas invasoras de águas continentais no Brasil. Brasília, MMA, 793p. Serra-Freire, N.M. 2011. Fasciolose no Brasil: aspectos epidemiológicos, p. 208-220. In: Fernandez, M.A., Santos, S.B., Pimenta, A.D., Thiengo, S.C. Tópicos em Malacologia – Ecos do XIX Encontro Brasileiro de Malacologia. Sociedade Brasileira de Malacologia e Technical Books: Rio de Janeiro, 468p. Silva, C.V. & Henry, R. 2013. Aquatic macroinvertebrates associated with Eichhornia azurea (Swartz) Kunth and relationships with abiotic factors in marginal lentic ecosystems (São Paulo, Brazil). Brazilian Journal of Biology, 73(1):149-62.

86

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Simões, L.F.; Bastos, L.D.B.; Camargo, E.A.F.; Neves, M.F.; Linhares, A.X.; Magalhães, L.A. & Zanotti-Magalhães, E.M. 2016. Host-parasite relationship between Biomphalaria amazonica (Paraense, 1966) and Schistosoma mansoni (Sambon, 1907). Brazilian Journal of Biology (Online), 77: 1-7. Siqueira-Batista, R; Gomes A.P, Albuquerque V.S; De-Pina-Costa, A, Rocha-Mello, A; Guimarães-Pereira. E; Ramos Oliveira, F. & Rubião, E.C.N. 2006. História natural da infecção por Paragonimus: abordagem clínica e ecológica. Rev. Pulmão RJ, 15(4):270276 Souza, C.P & Lima, L.C 1990. Moluscos de interesse parasitológico do Brasil, Série esquistossomose, 1. Fundação Oswald Cruz. Centro de Pesquisas René Rachou, Belo Horizonte.76p Stiers, I; Crohain, N; Josens, G. & Triest, L. 2011. Impact of three aquatic invasive species on native plant sand macroinvertebrates in temperate ponds. Springer Science+Business Media B.13:2715–2726. Stripari, N.L. & Henry, R 2002. The invertebrate colonization during decomposition of Eichhornia azurea Kunth in a lateral lake in the mouth zone of Paranapanema River into Jurumirim Reservoir (Sao Paulo, Brazil). Brazilian Journal Biology, 62(2): 293-310. Szalay, F.A. & Resh, V. H. 2000. Factors influencing macroinvertebrate colonization of seazonal wetlands: responses to emergent plant cover. Freshwater Biology, 45:295-308. Taniguchi, H; Nakano, S. & Tokeshi, M. 2003. Influences of habitat complexity on the diversity and abundance of epiphytic invertebrates on plants. Freshwater Biology, 48:718728. Takeda, A.M; Franco, G.M.S; Melo, S.M & Monkolski, A; 2003. Invertebrados associados às macrófitas aquáticas da planície de inundação do Alto Rio Paraná (Brasil) 243-260p. In THOMAZ, SM. & BINI, LM. (Eds.) Ecologia e Manejo de Macrófitas Aquáticas. Maringá: EDUEM. Takeda, A.M; Fujita, D.S; Fontes Jr, H.M. 2007. Bivalves invasores no Rio Paraná, 81-86p. In: Santos, S.B; Pimenta, A.D; Thiengo, S.C, Fernandez, M.A. & Absalão, R.S. Tópicos em Malacologia – Ecos do XVIII Encontro Brasileiro de Malacologia. Sociedade Brasileira de Malacologia: Rio de Janeiro, 365 p. Téllez, T.; López, E.; Granado, G.; Pérez, E.; López, R., & Guzmán, J. 2008.The Water Hyancinth, Eichhornia crassipes: an invasive plant in Guadiana River Basin, (Spain). Aquatic Invasions, 3(1): 42- 53.

87

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Teodoro, T.M.; Jannotti-Passos, L.K.; Carvalho, O.S. & Caldeira, R.L. 2010. Occurrence of Biomphalaria cousini (Mollusca: Gastropoda) in Brazil and its susceptibility to Schistosoma mansoni (Platyhelminths: Trematoda). Molecular phylogenetics and evolution, 57(1): 144-151. Tessier, C; Cattaneo, A; Pinel-Alloul, B; Hudon, C. & Borcard, D. 2008. Invertebrate communities and epiphytic biomass associated with metaphyton and emergent and submerged macrophytes in a large river. Aquatic Sciences, 70(1): 10–20 Thiengo, S.C. 2007. Helmintoses de interesse médico-veterinário transmitidas por moluscos no Brasil, 287-294p. In: Santos, S.B; Pimenta, A.D; Thiengo, S.C, Fernandez, M.A. & Absalão, R.S. Tópicos em Malacologia – Ecos do XVIII Encontro Brasileiro de Malacologia. Sociedade Brasileira de Malacologia: Rio de Janeiro, 365p. Thomaz, S.M & Bini, L.1999. M. A expansão das macrófitas aquáticas e implicações para o manejo de reservatórios: um estudo na represa de Itaipu. In: Henry, R. Ecologia de reservatórios: estrutura, função e aspectos sociais. Botucatu: Fundibio. Thomaz, S.M. & Bini, L.M. 2003. Análise crítica dos estudos sobre macrófitas aquáticas desenvolvidos no Brasil. In Thomaz, Sm. & Bini, LM. (Eds.) Ecologia e manejo de macrófitas. Maringá: EDUEM. Pp. 19-38. Thomaz, S.M; Dibble, E.D; Evangelista, L.R; Higuti, J. & Bini, L.M. 2008. Influence of aquatic macrophyte habitat complexity on invertebrate abundance and richness in tropical lagoons. Freshwater Biology, 53:358-367. Thomaz, S.M & Cunha, E.R. 2010. The role of macrophytes in habitat structuring in aquatic ecosystems: methods of measurement, causes and consequences on animal assemblages’ composition and biodiversity. Acta Limnologica Brasiliensia, 22(2): 218236. Thomaz, S.M; Carvalho, P; Mormul, R. P; Ferreira, F.A; Silveira, M. J & Michelan, T.S. 2009. Temporal trends and effects of diversity on occurrence of exotic macrophytes in a large reservoir. Acta Oecologica (Montrouge), 35:614-620. Thomaz, S.M; Mormul, R. P & Michelan, T.S.2015. Propagule pressure, invasibility of freshwater ecosystems by macrophytes and their ecological impacts: a review of tropical freshwater ecosystems. Hydrobiologia (The Hague. Print), 746: 39-59. Tolonen, K.T; Holopainen, I.J; Hamalainen, H; Rahkola-Sorsa, M. Ylostalo, P; Mikkonen, K. & Karjalainen, J. 2005 Littoral species diversity and biomass: concordance among organismal groups and the effects of environmental variables. Biodiversity and Conservation, 14:961-980.

88

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Trindade, C.R.T; Pereira, S.A; Albertoni, E.F. & Palma-Silva, C. 2010. Caracterização e importância das macrófitas aquáticas com ênfase nos ambientes límnicos do Campus Carreiros - Furg, Rio Grande, RS. Cadernos de Ecologia Aquática. 5(2):1-22. Trivinho-Strixino, S; Correia, Lc. & Sonoda, K. 2000. Phytophilous chironomidae (Diptera) and other macroinvertebrates in the ox-bow Infernão Lake (Jatai Ecological Station, Luiz Antonio, SP, Brazil). Revista Brasileira de Biologia, 60(3): 527-35. Vaz, J. F; Teles, H. M. S; Correa, M. A. & Leite, S. P. S. 1986. Ocorrência no Brasil de Thiara (Melanoides) tuberculata (Muller, 1774) (Gastropoda, Prosobranchia), primeiro hospedeiro intermediário de Clonorchis sinensis (Cobbold, 1875) (Trematoda, Plathyhelmintes). Revista de Saúde Pública, 20 (4): 318 – 22. Yarrow, M; Marín, V.H; Finlay, M; Tironi, A; Delgado, Le. & Fischer, F. 2009. The ecology of Egeria densa Planchon (Liliopsida: Alismales): a wetland ecosystem engineer? Revista Chilena de História Natural, 82(1):299-313. Warfe, Dm. & Barmuta, LA. 2006. Habitat structural complexity mediates food web dynamics in a freshwater macrophyte community. Oecologia, 150(1):141-54. Ward, J.V. 1998. Riverine landscapes: biodiversity patterns, disturbance regimes and aquatic conservation. Biological Conservation, 83: 267-278. Wantzen, K.M; Ezcurra De Drago, I. & Da Silva, C.J. 2005. Aquatic habitats of the Upper Paraguay River-Floodplain-System and parts of the Pantanal (Brazil). Ecohydrology & Hydrobiol., 6:107-126. Wantzen, K.M. Callil, C. & Butakka, M.M.C. 2009. Benthic invertebrates of the Pantanal and its tributaries. The Pantanal: Ecology, biodiversity and sustainable management of a large Neotropical seasonal wetland. 393-430.pp. In: Junk, W.J., Da Silva, C.J., Nunes da Cunha, C., Wantzen, and K.M. (Eds). The Pantanal: Ecology, biodiversity and sustainable management of a large Neotropical seasonal wetland, pp. 127-141. Pensoft Publishers, Sofia. Weatherhead, M.A. & James, M.R. 2001. Distribution of macroinvertebrates in relation to physical and biological variables in the littoral zone of nine New Zealand lakes Hydrobiologia, 462:115-129. Wethington, A.R. & Lydeard, C. 2007. A molecular phylogeny of Physidae (Gastropoda: Basommatophora) based on mitochondrial DNA sequences. Journal of Molluscan Studies, 73 (3): 241-257.

89

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

PLANTAS ACUÁTICAS INVASORAS HOSPEDERAS O TRANSMISORAS DE ENFERMEDADES PRESENTES EN HUMEDALES DE COSTA RICA. Lilliana Piedra Castro, Maikol Castillo Chinchilla y Jossy Calvo Villalobos. Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional, Costa Rica. Apdo 86-3000 Heredia. Correo electrónico: [email protected]

INTRODUCCIÓN La salud de los ecosistemas está relacionada con la calidad de vida de los seres humanos. Estos definitivamente son el sostén de la vida sobre el planeta en todas sus formas. Nosotros tenemos diversas necesidades fundamentales como el alimento, el agua, el aire, la protección y la estabilidad climática. En relación con el bienestar humano, los beneficios para la salud incluyen el mantenimiento de especies, estado de las cuencas, la variación climática y la diversidad genética. Cuando nuestras fuentes de agua se encuentran con muchas presiones se ocasionan impactos adversos sobre la salud (Corvalán, Hales y Mcmichael 2005). En algunos casos se conoce esta relación pero se desconoce para el tema de los humedales. Hay incertidumbres inevitables sobre la presencia de humedales y la salud pública, más aún con bienestar humano. Los ecosistemas de humedales, incluyendo ríos, lagos, marismas, arrozales y zonas costeras, lagunas, pantanos, etc; proveen muchos servicios que contribuyen al bienestar humano y a la mitigación de la pobreza. Las comunidades en cercanías de los humedales son dependientes de ellos y se afectan directamente cuando son degradados (Finlayson, D’Cruz. y Davidson 2005). Estos efectos podría incluso afectar la salud pública sin embargo se conoce escasamente al respecto en el trópico. La calidad de los humedales está asociado con la presencia de especies invasoras principalmente las plantas. Con la alteración de los humedales el área ocupada por el espejo de agua se reduce y ocurre una tendencia al aumento de la riqueza y abundancia de las especies invasoras acuáticas. En muchos casos, la eutrofización del cuerpo de agua afecta principalmente los bordes del mismo y favorecen la colonización y el desarrollo de plantas invasoras en las zonas de transición hacia la franja acuática (Díaz-Espinosa, Díaz-Triana yVargas 2012). Estas especies invasoras pueden ser nativas o exóticas. Estas primeras corresponden a las que ocupan su área de distribución original y podrían tener un

90

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

rango amplio, restringido e incluso ser endémicas. Las segundas, por su parte, son especies que están fuera de su área de distribución natural que han sido transportadas e introducidas de forma voluntaria o accidental por el ser humano (Díaz-Espinosa, Díaz-Triana yVargas 2012). Incluso, la presencia de estas especies puede favorecer la presencia de vectores de enfermedades y de los hospederos de organismos patógenos. Las características intrínsecas de estas especies son las elevadas tasas de crecimiento y reproducción, la flexibilidad y plasticidad fenotípica así como la facilidad para la hibridación. Por ello, los humedales son sensibles a estas invasiones porque son sumidero que acumulan materiales como nutrientes, sedimentos, metales pesados, sales, escombros, entre otros (Zedler & Kercher, 2005). Diversos organismos de diversos orígenes, nativos e introducidos, pueden reducir la calidad de los ecosistemas de humedal. Pero el deterioro de estos sistemas puede ser el conjunto de efectos sinérgicos como la contaminación de las aguas, reducción del tamaño de los humedales, sedimentación, entre otros que tienen efectos adversos en el bienestar humano. Las principales causas de invasión son consecuencia de las actividades antrópicas como la agricultura, la ganadería, la reforestación, infraestructura vial, edificaciones, colmatación de humedales producto de la sedimentación en los bordes y la contaminación de las aguas y el suelo (Díaz-Espinosa, Díaz-Triana y Vargas 2012). La conservación de los humedales y el bienestar humano representa un reto para la sociedad. Esta necesidad implica garantizar un aprovechamiento sostenible y la incorporación de manera eficiente de estrategias. Por tanto, este trabajo pretende analizar el estado del arte acerca de las plantas invasoras, vectores de enfermedades y los humedales de Costa Rica.

METODOLOGÍA Se realizó una revisión bibliográfica de reportes y artículos disponibles en internet relacionados con plantas acuáticas invasoras y transmisoras u hospederas de enfermedades en Costa Rica. Se buscó información a través de revistas científicas especializadas en biología, botánica, ecología, medicina y veterinaria. Se revisaron bases de datos del Instituto Tecnológico de Costa Rica, de la Escuela de Veterinaria de la UNA, Escuela de Medicina de la UCR y de bibliotecas de hospitales en el país (Hospital México, Hospital Dr. Rafael Ángel Calderón Guardia, Hospital Pérez Zeledón, Revista Clínica Hospital San Juan de Dios, base de datos BINASSS).

91

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

La información obtenida se organizó en una matriz enfocada en la identificación de las principales especies reportadas, su condición (nativa o exótica), sus hábitos de crecimiento (flotante, emergente etc.), causas reportadas de su invasión, los ecosistemas afectados, efectos negativos que causan y las principales regiones afectadas en Costa Rica. Asimismo se identificaron estrategias realizadas o sugeridas para el manejo de algunas especies y temáticas relevantes de las cuales no se encontró información.

RESULTADOS Se mencionan 45 especies vegetales, en 23 familias, de plantas acuáticas invasoras u hospederas de vectores o enfermedades. La familia Poaceae registra la mayor diversidad de especies invasoras (13) seguida de Fabaceae y Cyperaceae (5) (Figura 1). 7

Número de especies

6 5 4 3 2 1 0

Figura 1. Número de especies por familia de plantas acuáticas reportadas como invasoras en humedales de Costa Rica.

De estas, 18 especies se reportan como hospederas de patógenos. De las cuales, 10 (56%) son hospederas de áfidos transmisores de virus en plantas, 4 son transmisoras de virus en cultivos de arroz y 1 es transmisora del hongo patógeno Pythiosis insidiosum causante de la enfermedad cutánea Pythiosis en mamíferos (reportada seres humanos). Solamente, 3 de las especies no están relacionadas con un hospedero patógeno específico.

92

Especies Invasoras Acuáticas y Salud 8

Número de especies

7 6 5 4 3 2 1 0

Figura 2. Número de especies por familia de plantas acuáticas reportadas como hospederas de organismos patógenos en Costa Rica.

La mayoría de especies invasoras reportadas son nativas (67%), de las cuales solamente 14 especies son exóticas. De estas últimas, 9 fueron introducidas de forma voluntaria, principalmente con fines ornamentales. Mientras que casos como Cynodon sp y Ischaemum ciliare fueron introducidas como pasto para ganado y Syzygium jambos que se trajo como árbol frutal. Dos especies restantes, Cyperus iria y Murdannia nudiflora, probablemente hayan sido introducidas de forma accidental como malezas (Avalos, Hoell, Gardner, Anderson y Lee 2006). También algunas ampliamente naturalizadas en el Neotrópico como Eleusine indica originaria de Asia y Pennisetum purpureum originario de África. No se conoce sobre reportes de Nymphae sp ya que para nuestro país podría tratarse de una especie nativa o exótica. El hábito de estas especies corresponde a 63% (29 especies) reportadas son herbáceas de hábitos emergentes. Las plantas leñosas semiacuáticas que suelen crecer en los márgenes de pantanos, lagunas o ríos representan el 17% y 6 especies (13%), corresponden a plantas flotantes (Figura 2). Solamente se reporta una especie sumergida (Hydrilla verticillata), una palma (Bactris major) y dos lianas; el bejuco Dalbergia sp. y Allamanda cathartica que puede comportarse como arbusto o liana.

93

Especies Invasoras Acuáticas y Salud 14

Número de especies

12 10 8 6 4 2 0 Árbol o arbusto

Liana

Emergente

Flotantes libres

Palma

Sumergidas

Figura 3. Hábitos de crecimiento de las especies de plantas acuáticas invasoras en Humedales Costa Rica.

De las 18 especies hospederas de organismos patógenos 17 son pastos emergentes. Solamente Nymphae sp., es flotante y el caso de Croton argenteus que puede crecer como herbácea o subarbusto. Los humedales que han sido reportados como afectados son encuentran ríos, canales para riego, humedales palustrinos estacionales, permanentes y cultivos de arroz. Las principales causa de la invasión que se han reportado son cambios hidrológicos, deforestación y degradación en cuencas, el caso complejo de la Typha sp y otras especies y las Características biológicas de las especies. Cuadro 2. Lista de especies de plantas acuáticas reportadas como invasoras en humedales de Costa Rica. Taxón

Nombre común

Condición

Hábito

Humedales afectados

Ilang Ilang

Exótica

Árbol

-

Bejuco de Brasil

Exótica

Arbustiva o liana

Márgenes de ríos y pantanos

Lechuga de agua

Nativa

Flotante libre

-

Huiscoyol

Nativa

Palma

Márgenes de lagunas

Nativa

Árbol o arbusto

Márgenes de pantanos

ANNONACEAE Cananga odorata APOCYNACEAE Allamanda cathartica ARACEAE Pistia stratiotes ARECACEAE Bactris major CAPPARIDACEAE Crateva palmeri

94

Especies Invasoras Acuáticas y Salud COMMELIACEAE Murdannia nudiflora

Cangrejillo

Exótica

Emergente

Arrozales, márgenes de canales de riego, márgenes de quebradas.

Nativa

Emergente

-

Exótica

Emergente

Nativa

Bejuco leñoso

Márgenes de lagunas Humedales palustrinos permanentes y estacionales

CYPERACEAE Cyperus giganteus Cyperus papyrus

Papiro

FABACEAE Dalbergia sp. Mimosa pigra

Dormilona

Nativa

Arbusto

Mimosa pudica

Dormilona

Nativa

Herbácea o arbusto

Parkinsonia aculeata Pithecellobium lanceolatum

Palo verde Michigüiste

Nativa Nativa

Arbusto Árbol o arbusto

Pantanos Márgenes de pantanos

Exótica

Sumergida

Canales de riego

Platanillo

Nativa

Emergente

Manzana rosa

Exótica

Árbol o arbusto

Márgenes de ríos

Cynodon nlemfuensis

Estrella africana

Exótica

Emergente

Echinochloa colonum

Arrocillo

Nativa

Emergente

Pantanos y márgenes de lagunas Arrozales

Eriochloa polystachya

Janeiro

Nativa

Emergente

Hymenachne amplexicaulis

Rabo de zorro

Nativa

Emergente

Paspalum repens

Paja de agua

Nativa

Flotante libre

Nativa

Emergente

HYDROCHARITACEAE Hydrilla verticillata MARANTACEAE Thalia geniculata MYRTACEAE Syzygium jambos POACEAE

Paspalidium germinatum

Márgenes de ríos y pantanos

PONTEDERIACEAE Eichornia azurea

Lirio de agua

Nativa

Flotante libre

Eichornia crassipes

Choreja

Exótica

Flotante libre

Oreja de ratón

Nativa

Flotante libre

Tule

Nativa

Emergente

Heliotropo

Exótica

Emergente

Arrozales, canales de riego Pantanos

SALVINIACEAE Salvinia minima TYPHACEAE Typha domingensis

Pantanos

ZINGIBERACEAE Hedychium coronarium

Entre los humedales afectados se encuentran ríos, canales para riego, humedales palustrinos estacionales, permanentes y cultivos de arroz. Los más estudiados en relación con la afectación de plantas invasoras son los humedales estacionales (principalmente el caso de Palo Verde) y los cultivos de arroz. Este último, en su mayoría, relacionado con la presencia de malezas que afectan el cultivo y la presencia de plantas hospederas de nematodos y virus patógenos que

95

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

ocasionan pérdidas económicas significativas (Castillo & March (1993), Sánchez (1995); Rojas & Agüero (1996 a-b); Mateo-Vega (2001); Castilo y Guzmán (2004); Rizo-Patrón (2004); Cochard et al.,(2005), Morales (2005); Trama (2005); Arrieta – Espinoza (2006); Avalos et al.,(2006); González & Jiménez (2006); Fernández (2009); Osland (2009); Robichaux (2009); Trama et al.,(2009); Villalobos et al.,(2010); Osland (2011). Existen registros de plantas acuáticas hospederas de áfidos patógenos (vectores de virus). Sin embargo las mismas también pueden crecer en ambientes terrestres y muchas referencias no especifican el hábitat donde se colectó (solamente el sitio). Estas especies se indican con asterisco en la lista del tabla 1. Tabla 1. Matriz descriptiva de la importancia de la invasión vegetal en áreas de humedal Tópicos

Descripción

Especies introducidas

45 especies (23 familias) (Cuadro 2)

Hospederas de patógenos

18 especies

Origen de las especies

Nativas (67%) Exóticas (33%)

Hábito de plantas invasoras

63% emergentes 17% leñosas semiacuáticas 13%) flotantes

Causa de la invasión

Cambios hidrológicos Deforestación y degradación en cuencas El caso complejo de la Typha Características biológicas de las especies

Castillo & March (1993); Trama (2005); Avalos et al.,(2006); González & Jiménez (2006); Fernández (2009); Osland (2009); Robichaux (2009); Varnell et al.,(2010); Osland (2011)

Humedales afectados

Especies invasoras en humedales. -Ríos (Emergentes: C. carthagenensis*, P. ripens, P. punctata? (hospedera de áfidos patógenos y crece en estos ecosistemas pero no se conoce el hábitat del registro), leñosas: S. jambos, A. cathartica, liana: A. cathartica) -Canales de riego: (Emergentes: C. iria, E, colonum, H. indicum*, O. latifolia, O. rufipogon, P. ripens, sumergidas; H. verticillata, leñosas: C. argenteus*) -humedales palustrinos estacionales: (Emergentes: H. amplexicaulis, J. comata*, P. germinatum, P. punctata* T. domingensis, leñosas: Crateva palmeri, M. pigra, P. aculeata, P. germinatum, flotantes: P. repens) -Humedal palustrino permanente: liana: Dalbergia sp y palma: Bactris major -Cultivos de arroz (Emergentes: C. iria, E, colonum, M. nudiflora, O. latifolia, O. rufipogon) -Playas: Los pastos E. indica*, P. purpureum* y O. burmannii* suelen crecen en estos ecosistemas y se reportan como hospederos de áfidos vectores de virus en plantas.

Castillo & March (1993), Sánchez (1995); Rojas & Agüero (1996 ab); Mateo-Vega (2001); Castilo y Guzmán (2004); Rizo-Patrón (2004); Cochard et al.,(2005), Morales (2005); Trama (2005); Arrieta –Espinoza (2006); Avalos et al.,(2006); González & Jiménez (2006); Fernández (2009); Osland (2009); Robichaux (2009); Trama et al.,(2009); Villalobos et al.,(2010); Osland (2011)

Región afectada

•

Referencias

Hammel et al.,(2003)

Noroeste (8)

Castillo & March (1993); Rojas &

96

Especies Invasoras Acuáticas y Salud –

•

• •

Parque Nacional Palo Verde, Piedra Blanca,Varillal, Nacascolo y Liberia Pacífico Central (6) – PN Manuel Antonio y arrozales en Parrita y Quepos – Región Norte (2) – RNVS Caño Negro y San Carlos en arrozal – Valle Central – Ríos Caribe – Canales, ríos y arrozales Pacífico Sur (3) Pacífico Norte (1) – Arrozales

Agüero (1996 a-b); Riches et al.,(1997); Rojas & Acuña (1999); Mateo-Vega (2001); Sánchez et al.,(2001); Valverde et al.,(2001); Castilo y Guzmán (2004); RizoPatrón (2004); Morales (2005); Trama (2005); Arrieta –Espinoza (2006); Avalos et al.,(2006); González & Jiménez (2006); Fernández (2009); Robichaux (2009); Trama et al.,(2009), Villalobos et al.,2010, Osland (2011)

Tipo de perturbación

Aves: La reducción de espejos de agua por pastos emergentes y plantas leñosas afecta a poblaciones de aves y plantas acuáticas. Peces: Incremento de pastos emergentes en lagunas y márgenes de ríos aumenta las demandas de oxígeno. Paisaje: La Typha han llegado a invadir hasta un 53% los humedales en Palo Verde y otras especies leñosas como Crateva palmeri, P. aculeata y P. lanceolatum. Zonas ribereñas: Reducción de flujo fluvial e invasión de pastos Cambios hidrológicos en humedales: Incrementan significativamente la pérdida de agua por evapotranspiración. Vegetación: Cambios en la composición y estructura de la vegetación Económicos y cultivos: invaden canales de riego

Castillo & March (1993), Rojas & Agüero (1996); Salazar & Quesada (1999); Valverde et al.,(2001); Rojas et al.,(2002); Castilo y Guzmán (2004); Morales (2005); Trama (2005); Arrieta – Espinoza (2006); González & Jiménez (2006); Valverde (2007); Fernández (2009) Osland (2009); Trama et al.,(2009); Kitajima et al.,(2011); Osland et al.,(2011); Esquivel-Vargas (2013)

Vectores de enfermedades

Áfidos patógenos Nemátodos patógenos Hongos patógenos Hospederos presentes pero sin registros de infección

Mendoza et al.,(1993); Rojas & Acuña (1999); Salazar & Quesada (1999); Sánchez et al.,(2001); Sánchez-Monge et al.,(2010); Villalobos et al.,(2010); Kitajima et al.,(2011)

Manejo de la especie

Educación ambiental Control manual Remoción mecánica Restauración hidrológica Estrategias químicas

Castillo & March (1993), Rojas & Agüero (1996); Riches et al.,(1997); Valverde et al.,(2001); Calvo & Arias (2003); Trama (2005); Avalos et al.,(2006); Fernández & Jiménez (2006); Osland (2009); Trama et al.,(2009); Osland (2011); Montemarano et al.,(2012); Esquivel-Vargas (2013)

La mayor cantidad de estudios se ubicaron en regiones como el Noroeste del país (8) en sitios como Parque Nacional Palo Verde, Piedra Blanca, Varillal, Nacascolo y Liberia. Igualmente en el Pacífico Central (6) en zonas como el PN Manuel Antonio (un estudio de caracterización de la laguna Punta Catedral) y diversas investigaciones en arrozales en Parrita y Quepos (5). Así como dos estudios sobre malezas en arrozales se ubican en la región Norte (RNVS Caño Negro, San Carlos). En el Valle Central, un estudio reporta la

97

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

dominancia de S. jambos en bosques ribereños del Rodeo (Avalos, Hoell, Gardner, Anderson y Lee, 2006). Un registro en el Caribe que menciona la invasión de A. cathartica en canales y ríos. Y otros 3 estudios sobre plagas en zonas de arrozales en el Pacífico Sur (Puerto Cortéz), región Caribe (Bataán) y Pacífico Norte (Bagaces y Cañas). El registro de C. carthagenensis como hospedera del áfido Aphis gossypii (causante de diversos problemas fitosanitarios) corresponde a San Josecito en Alajuela. En dos playas se reportan pastos portadores del áfido Hysteroneura setariae, conocido vector de virus en plantas: el pasto Eleusine indica (Ceibo de Puntarenas) y Oplismenus burmannii en Santa Rosa (Guanacaste). En San José (Empalme) se reporta el pasto Persicaria punctata como hospedero del áfido Myzus ornatus, portador de diversos virus. En canales de riego en cultivos de melón en Filadelfia (Guanacaste) se reportan tres especies de plantas acuáticas hospederas de áfidos, transmisores de virus en el cultivo. Tabla 2. Lista de especies de plantas acuáticas reportadas como hospederas de organismos patógenas en Costa Rica. Taxón

Nombre común

Condición

Hábito

Humedales que habita

Hospedera

Nativa

Emergente

Alternanthera sessilis* BORAGINACEAE

Nativa

Emergente

Márgenes de ríos y pantanos

Áfido (Aphis ossypii)

Heliotropium indicum

Nativa

Emergente

Canales de drenaje

Áfido (Aphis gossypii)

Nativa

Emergente

-

Áfido (Aphis gossypii)

Exótica

Emergente

ACANTHACEAE Justicia comata*

Áfido (Aphis gossypii)

AMARANTHACEAE

COMMELIACEAE Commelina diffusa* CYPERACEAE

Cyperus rotundus

Coyolillo

Nativa

Emergente

Pantanos, arrozales, márgenes de lagunas y canales de riego Arrozales

Fimbristylis littoralis

Pelo de chino

Nativa

Emergente

Arrozales

Nativa

Hierba o subarbusto

Canales de drenaje, márgenes de pantanos y quebradas

Afido (Aphis gossypii)

Nativa

Emergente

Márgenes de ríos

Afido (Aphis gossypii)

Cyperus iria

Nemátodo (Meloidogyne salasi) Nemátodo (Meloidogyne salasi)

EUPHORBIACEAE Croton argenteus*

LYTHRACEAE Cuphea carthagenensis*

Santa Lucía

98

Especies Invasoras Acuáticas y Salud NYMPHAEACEAE Nymphae sp.

Lirio de agua

¿?

Flotante libre

Humedales palustrinos permanentes y estacionales

Hongo (Pythiosis insidiosum)

Pasto grama

Exótica

Emergente

Arrozales

Exótica

Emergente

Playas

Nemátodos (Meloidogyne salasi y Pratylenchus spp) Afidos (Hysteroneura setariae y Rhopalosiphum maidis) Nemátodo (Meloidogyne salasi) Áfido (Hysteroneura setariae)

POACEAE Cynodon dactylon

Eleusine indica*

Ischaemum ciliare

Ratana

Exótica

Emergente

Arrozales

Oplismenus burmannii* Oryza latifolia

Zacate de ratón

Nativa

Emergente

Playas

Arrocillo

Nativa

Emergente

Oryza rufipogon

Arroz silvestre

Nativa

Emergente

Pennisetum purpureum* POLYGONACEAE

Pasto elefante

Exótica

Emergente

Canales de riego, Arrozales Canales de riego, Arrozales Playas

Persicaria punctata

Chile de perro

Nativa

Emergente

Márgenes de ríos y pantanos

Áfido (Sitobion avenae) Áfido (Myzus ornatus)

DISCUSIÓN En relación con los cambios hidrológicos en sitios como el Refugio Nacional de Vida Silvestre Caño Negro en el Noroeste de Costa Rica se han reportado como cambios en la dinámica fluvial del río Frío como consecuencia de la construcción de canales artificiales. Estos favorecen el acarreo y deposición de sedimentos en los bancos laterales del cauce y esto ha favorecido la expansión de pastos invasivos como Paspalum ripens (González & Jiménez, 2006). Respecto a la deforestación y degradación en cuencas ha ocurrido el incremento de la deforestación en zonas altas de las cuencas también aumenta la erosión y sedimentación en márgenes de los ríos, favoreciendo a pastos emergentes invasivos. Igualmente, algunos eventos como la fragmentación de bosques favorecen la vulnerabilidad a la invasión debido a la pérdida de nichos como depredadores y patógenos, como la disminución de competitividad por otras plantas, cuyo éxito reproductivo se ve afectado por la fragmentación. Esto se asocia con la invasión de especies como S. jambos y el bejuco Dalbergia sp. El caso complejo de la Typha muestra que no está muy clara. Esta invasión de T. domingensis se asocia con la exclusión de la ganadería y pastoreo en humedales,

99

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

alrededor de los años 80. Otros autores también sugieren que los cambios hidrológicos en las lagunas en asociación con la ocurrencia de años bastante secos favorecieron la expansión de la Typha y plantas leñosas. Por otro lado, la alta cantidad de nutrientes en suelos de humedales, como el fósforo, también favorecen la expansión de la especie, la cual se ha documentado que es solo dominante en este tipo de ambientes. También se ha observado que la composición química del suelo y agua en los humedales ubicados al norte y sur de Parque Nacional Palo Verde es diferente. Especialmente en las concentraciones de cloruro, sulfuro y sodio (más altas en humedales del Sur y explicado en gran parte por su influencia marítima). Lo cual podría ser esencial para explicar por qué esta invasión es casi exclusivo en el sector Sur. Mientras que Mimosa pigra se restringe en el sector Norte del Parque. Las condiciones que tras procesos de perturbación pudieron haber favorecido el establecimiento específico de ambas especies. Igualmente, esta relación con nutrientes se sustenta por resultados que sugieren que la invasión de Typha sp., se ha favorecido por el excedente de nutrientes como el fósforo provenientes de la escorrentía agrícola en zonas aledañas. Las características biológicas de las especies mientras que algunas propiedades biológicas inciden en el potencial de invasión de la especie, como el caso de la Typha que se caracteriza con reproducción vegetativa para acceder a nuevos parches, capacidad de monopolizar nutrientes y rápido crecimiento que reduce la absorción de luz por otras especies. Igualmente otros casos como S. jambos se relaciona con la biología reproductiva de la especie: produce gran cantidad de frutos, es dispersada por muchas aves y mamíferos, resistente a herbívora y otros tipos de perturbación y es tolerante a la sombra, lo que le permite invadir en el sotobosque. Finalmente, se relaciona con M. pigra que produce gran cantidad de frutos y semillas que son fácilmente dispersadas por el viento. Sobre los tipos de perturbación se tienen la reducción de espejos de agua por pastos emergentes y plantas leñosas afecta a poblaciones de aves y plantas acuáticas. Se ha registrado que en zonas invadidas por Typha que la riqueza de plantas acuáticas varía de cerca de 20 especies en zonas afectadas a cerca de 60 en humedales manejados con fangueo. Sin embargo, se ha registrado diversas garzas aprovechar la vegetación leñosa invasiva para anidación, así como especies con poblaciones reducidas como el gavilán caracolero (Rostrhamus sociabilis). Otras aves no acuáticas como Agelaius phoeniceus y Crotophaga sulcirostris aprovechan la Typha para anidar. En Caño Negro se sugiere que el incremento de pastos emergentes en lagunas y márgenes de ríos aumenta las demandas de oxígeno, afectando a poblaciones de

100

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

peces como el guapote. Por otro lado, otras poblaciones más tolerantes como la tilapia se multiplican más rápidamente, generando mayores riesgos de invasión. Se mencionan muchos impactos por la invasión de Typha como reducción de salinidad en humedales, incremento en el aporte de nutrientes, alteración de los regímenes de fuegos e hibridación de la especie. Sin embargo, estos impactos no han sido investigados y cuantificados a profundidad. Esta especie invadió hasta un 53% los humedales en Palo Verde, en un periodo de 20 años (1975-1992). Por otro lado, más de 250 ha del humedal fueron invadidas por especies leñosas como Crateva palmeri, P. aculeata y P. lanceolatum. Esto redujo el tamaño del humedal y cambió la vegetación flotante dominante por Typha y pastos altos (Mazzolari 2011). Por otro lado, la reducción de flujo fluvial e invasión de pastos en ríos, afecta la biodiversidad de bosques de galería, impactando a su vez a herpetofauna, aves acuáticas y algunos mamíferos. Especies como T. domingensis y T. geniculata representan un riesgo mayor al invadir humedales en el Noroeste de C.R. A diferencia de otras plantas acuáticas se ha reportado que ambas, especialmente T. geniculata, incrementan significativamente la pérdida de agua del humedal por evapotranspiración. Además, un estudio en Palo Verde sugiere que ante las predicciones de cambio climático, especies tolerantes a la sequía (emergentes) serán más abundantes. Tales como T. domingensis y H. amplexicaulis. Se dan cambios en la composición y estructura de la vegetación de humedales palustrinos por especies como Typha sp, Dalbergia sp. Mimosa pigra. Igualmente, la introducción de especies exóticas como S. jambos en el Valle Central y A. cathartica en el Caribe ocasionan efectos similares en ecosistemas ribereños. El caso de A. cathartica, aunque no se encontraron reportes en C.R., en Brasil se ha identificado como especie hospedera de virus Brevipalpus sp. Asimismo, la invasión de bejucos incrementa la probabilidad de traer abajo árboles y arbustos en los márgenes del humedal. H. verticillata ha llegado a invadir hasta el 80% de 93 km de canales de riego en fincas en Guanacaste. Ocasionando problemas al obstruir el flujo del agua, provocar desbordamientos, aumentar la sedimentación y generando pérdidas económicas en cultivos de arroz de hasta $24 000 en 1 año. Igualmente, se ha estimado que diversas especies del género Oryza infectan desde un 20% hasta un 60% cultivos de arroz en distintos lugares del país. Otras especies como E. colonum, también, son problemáticas, especialmente porque se ha reportado su capacidad de adquirir resistencia a plaguicidas, por lo que los agricultores suelen abusar de estos químicos. Otro estudio en San Carlos aunque indica la incidencia de malezas en el arroz como E. colonum y C. rotundus, estas

101

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

no presentaron mayor problema de plaga o enfermedades. Este sistema fue manejado con labranza mínima, lo que el autor sugiere reduce la invasión de malezas, ya que la mecanización continua favorece la dispersión de plagas. Sobre vectores patógenos, se presentan áfidos patógenos como Cuphea carthagenensis se reporta como hospedera del áfido Aphis gossypii, transmisor de cerca de 50 virus en plantas y asociado a diversos problemas fitosanitarios. Dos especies de pastos playeros (Eleusine indica y Oplismenus burmannii) se reportan como hospederos del áfido Hysteroneura setariae, conocido vector de virus en diversas plantas. Por otro lado, el pasto elefante Pennisetum purpureum suele crecer en estos hábitats y se reporta como hospedero del áfido Sitobion avenae. No se conoce si el registro del áfido correspondía a plantas en el hábitat mencionado. El pasto Persicaria punctata se reporta como hospedero del áfido Myzus ornatus, portador de diversos virus. Las especies Alternanthera sessilis, Commelina diffusa, Heliotropium indicum, Justicia comata y Croton argenteus se reportan como hospedera del áfido Aphis gossypii, vector de virus en melón, banano y otros cultivos, mismos que se han registrado en canales de drenaje. En nemátodos patógenos se han observado a las herbáceas emergentes Cynodon dactylon, Cyperus rotundus, Fimbristylis littoralis, Ischaemum ciliare y Echinochloa colonum son hospederas del nematodo patógeno del arroz Meloidogyne salasi. Según los autores, este era más abundante en parches de arrozales con drenaje mayor y láminas de agua más pequeñas. En Costa Rica, el patógeno se ha registrado en arrozales del Pacífico Central (Parrita, Garabito), Pacífico Sur (Golfito) y Noroeste (Cañas). Otros nematodos patógenos como Pratylenchus spp se reportan en las herbáceas C. dactylon y E. colonum. Los hongos patógenos se han reportado en el lirio acuático Nymphae sp., se reporta como hospedera del micro-hongo patógeno Pythiosis insidiosum, el cual es causante de la enfermedad cutánea Pythiosis que afecta a mamíferos, incluyendo seres humanos. En Costa Rica, se reportó la infección en caballos. Se reportan hospederos presentes pero sin registros de infección a Cyperus papyrus que se ha reportado en otros países como hospedera del áfido patógeno Schizaphis rotundiventris (presente en Costa Rica) pero no hay registros de infección para el país. La especie arbórea Allamanda cathartica, invasora en bosques ribereños del Caribe costarricense, se reporta en Brasil como hospedera del ácaro Brevipalpus

102

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

phoenicis (presente en Costa Rica) transmisor de virus en plantas. Sin embargo, aún no hay registros de infección en este país centroamericano. Sobre el manejo de especies exóticas, en el RNVS Caño Negro, se plantea como principal estrategia la educación ambiental, dado que otras posibilidades como la rectificación del cauce original del río Frío son poco viables tanto técnica como económicamente. Para el control de la Typha se ha aplicado la corta manual, remoción mecánica a través de fangueo, ganadería activa. El fangueo es el método activo más utilizado, el cual es relativamente económico (cerca de $40 por ha) y en cierta medida ha permitido efectivamente la apertura de espacios en el espejo de agua, beneficiando a comunidades de plantas y aves acuáticas. Se ha estimado que en 8 meses de manejo el fangueo reduce la cobertura vegetal de Typha entre un 25-55%. Mientras que esta permaneció casi constante en áreas no manejadas. La riqueza de aves acuáticas en zonas manejadas es más del doble en relación con sitios invadidos. Igualmente la abundancia de aves es mayor en zonas manejadas (McCoy-Colton, y Rodríguez-Ramírez 1993). También se recomienda el manejo de otras especies como H. amplexicaulis y P. germinatum que rápidamente colonizan zonas donde se ha manejado la Typha ya que inciden sobre espejos de agua y en época seca representan riesgos de incendios. Sin embargo, el fangueo podría estar afectando negativamente procesos esenciales como las tasas de descomposición. Aun así, se ha reportado que el fangueo no afecta propiedades importantes del suelo como la densidad aparente, materia orgánica niveles de N, C y P. También, se ha encontrado que la actividad no afecta negativamente la densidad y diversidad del banco de semillas y la germinación en el humedal Palo Verde. Por otro lado, el manejo de la Typha es efectivo solamente a corto plazo, debido a la capacidad de la especie de recolonizar espacios, ya que el método de fangueo no influye sobre el banco de semillas, donde la Typha es muy abundante. Igualmente, como solo es manejada en áreas específicas, en otros sitios las semillas son fácilmente dispersadas por el viento. Según estudios de evapotranspiración en Typha se sugiere que la especie tiene la capacidad de aumentar los suministros y reservas de agua, previo a la época seca para su supervivencia. Por lo tanto, se recomienda controlar las poblaciones a inicio de la época seca, evitando que la misma invada la laguna y favorezca la pérdida acelerada de agua.

103

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Para especies arbóreas en bosques ribereños como S. jambos no se recomienda la remoción total e inmediata de la especie, ya que podrían generar impactos en el suelo y agua. Por lo tanto, se deben remover adultos y plántulas poco a poco en áreas determinadas y reemplazándolos a su vez por especies nativas representativas. Para especies arbustivas como P. lanceolatum y P. aculeata, invasoras en márgenes del humedal Palo Verde, se ha realizado corta de árboles para restaurar las lagunas. Los residuos son acumulados y quemados. Esta remoción podría ser perjudicial para aves con poblaciones reducidas como R. sociabilis que aprovecha la vegetación para anidar. Por lo que se recomienda mantener algunos parches hacia el exterior de la laguna. Otro manejo ha sido la restauración hidrológica de humedales en el Noroeste mediante la construcción de canales sin vegetación. Por ejemplo, canal de 200 m de largo y 5 de ancho para restituir el flujo original de la Quebrada Huertón hacia el Humedal Palo Verde. Los mismos poseen compuertas para regular la entrada de agua en la laguna. En Palo Verde se reporta que la actividad pudo haber favorecido el control de vegetación emergente. También, con el ingreso aproximado de 750000 m3 anuales se logra satisfacer la pérdida de 53 días por evapotranspiración e infiltración (7 mm/día) del humedal y ha impedido el avance de las especies leñosas invasivas que no toleran periodos prolongados de inundación. En H. verticillata se han empleado métodos mecánicos de remoción sin resultados positivos, mientras que estrategias químicas son poco recomendadas por la vulnerabilidad del sistema hídrico. Se ha recomendado el control biológico por medio de la carpa, aunque se encontró que este funciona bien solo en altas densidades (≥1000 Kg carpa/ha). En especies invasoras de cultivos de arroz como el género Oryza y E. colonum, las principales estrategias mencionadas fueron el uso de plaguicidas como propanilo, pendimetalino. Los principales vacíos de conservación son carencia de investigación hidrológica y ecológica sobre humedales y sus impactos, considerando como área de estudio cuencas o subcuencas hidrográficas. Esto debido a que los humedales dependen de los aportes de agua y sedimentos provenientes de las partes altas y medias de las cuencas. Aspectos que se delimitan como fundamentales en la vulnerabilidad de un humedal hacia la invasión por este tipo de especies. Sobre muchas especies como Cananga odorata, Cynodon nlemfuensis, Cyperus

104

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

giganteus, Eichornia azurea, Eichornia crassipes, Eriochloa polystachya, Hedychium coronarium, Mimosa pigra, Mimosa púdica, Salvinia minima, Syzygium jambos y Thalia geniculata es necesario profundizar con estudios sobre medición de impactos, efectos potenciales de la especie sobre ecosistemas de humedales y su capacidad de dispersión, medios de transporte, entre otros. En relación con la gran cantidad de especies invasoras nativas es necesario investigar las causas que propician esta condición tales como la evolución, cambios de uso de suelo, interacción con otras especies introducidas y/o invasoras etc. Se requieren más estudios en las áreas silvestres protegidas, que identifiquen especies invasoras, sus impactos, ecosistemas afectados etc. Así como estudios de SIG que permitan análisis de mayor calidad a través de datos de topografía del humedal, fotografías aéreas etc. La investigación que relacione el efecto de las características fisicoquímicas del suelo y agua de los humedales con la invasión de plantas acuáticas. Además, con los impactos de las plantas hospederas de organismos patógenos sobre el ecosistema y sus organismos. La información está casi totalmente restringida a cultivos. También hay escasa información sobre efectos patógenos de las plantas hospederas sobre seres humanos y animales domésticos.

REFERENCIAS Arrieta-Espinoza, G., E. Sánchez, S. Vargas, J. Lobo, T. Quesada & A. Espinoza. (2005). The weedy rice complex in Costa Rica. I. Morphological study of relationships between commercial rice varieties, wild Oryza relatives and weedy types. Genetic Resources and Crop Evolution, 52(5), 575-587. Avalos G., K. Hoell, J. Gardner, S. Anderson & C. Lee. (2006). Impact of the invasive plant Syzigium jambos (Myrtaceae) on patterns of understory seedling abundance in a Tropical Premontane Forest, Costa Rica. Rev. Biol. Trop, 54, 415 Bufford, J. & E. González. (2012). Manejo del humedal Palo Verde y de las comunidades de aves asociadas a sus diferentes hábitats. Ambientales, 43, 7-16. Calvo, J.C. & O.R Arias. 2004. Restauración hidrológica del humedal Palo Verde. Ambientico 129:7 8. Castillo, R., & J. March. (1993). Cambios en los hábitats ecológicos del Refugio Nacional de Vida Silvestre de Caño Negro, 1961-1992. Revista de Ciencias Sociales, (62), 51-67.

105

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Castillo-Núñez, M., & J. Guzmán-Alvarez. (2004). Cambios en cobertura vegetal en Palo Verde según SIG. Ambientico, (129), 4-6. Cochard, R. & B. Jackes. (2005). Seed ecology of the invasive tropical tree Parkinsonia aculeata. Plant Ecology, 180(1), 13-31. Esquivel-Vargas, C. (2013). Cuantificación de las Tasas De Evapotranspiración De Seis Coberturas Del Humedal Palo Verde, Parque Nacional Palo Verde, Costa Rica. Tesis de Licenciatura. Instituto Tecnológico de Costa Rica. Corvalán, C., Hales, S y Mcmichael, A. 2005. Ecosistemas y bienestar humano. Síntesis sobre salud. Un informe de la evaluación de los ecosistemas del milenio. Organización Mundial de la Salud (OMS). 63 pag. Díaz-Espinosa A.M., Díaz-Triana J.E y O. Vargas. (eds). 2012. Catálogo de plantas invasoras de los humedales de Bogotá. Grupo de Restauración Ecológica de la Universidad Nacional de Colombia y Secretaría Distrital de Ambiente. Bogotá, D.C., Colombia. 248 p Fernández, M. (2009). Características biológicas y físico-químicas de la laguna de Punta Catedral, Parque Nacional Manuel Antonio, Quepos. Documento en internet. Programa de voluntariado, proyectos específicos. Universidad de Costa Rica. Finlayson, C. M.; D’Cruz, R. y Davidson, N. 2005. Los ecosistemas y el bienestar humano: humedales y agua. Informe de síntesis. World Resources Institute, Washington, DC. 80 pág. Gargiullo, M., B. Magnuson & L. Kimball. (2008). A field guide to plants of Costa Rica. Oxford University Press. New York, USA. González, E. & Jiménez J. (2006). Respuesta de las aves acuáticas a la apertura del espejo de agua en el humedal Ramsar Palo Verde, Costa Rica. Zeledonia 10(2), 4-12. Hammel, B. E., M. Grayum, C. Herrera & N. Zamora. (2003). Manual of Plants of Costa Rica. Missouri Botanical Garden Press. Heard, T. A. (2006). Parkinsonia aculeata: surveys for natural enemies, native range ecological studies, and prospects for biological control. In Fifteenth Australian Weeds Conference proceedings: managing weeds in a changing climate (pp. 581-584). Horn, S. P., & L.M. Kennedy. (2006). Pollen Evidence of the Prehistoric Presence of Cattail (Typha: Typhaceae) in Palo Verde National Park, Costa Rica. Brenesia, (66), 85-87.

106

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Kitajima, E. W., Rodrigues, J. C. V., & Freitas-Astua, J. (2010). An annotated list of ornamentals naturally found infected by Brevipalpus mite-transmitted viruses. Scientia Agricola, 67(3), 348-371. Mateo-Vega, J. (2001). Caracteristicas generales de la cuenca del Rio Tempisque. La cuenca del Río Tempisque: perspectivas para un manejo integrado. Organization for Tropical Studies, San Jose, 32-72. Mazzolari, A. (2004). Distribución potencial de cuatro especies invasoras de Costa Rica. (Tesis de Maestría) Universidad Nacional de Costa Rica, Heredia, Costa Rica. McCoy-Colton, M. & J. Rodríguez-Ramírez. (1993). Métodos de eliminación de Typha domingensis por la restauración de un pantano tropical estacional de agua dulce. En: Congreso de Ornitología de Costa Rica. I. Resúmenes, San José, Costa Rica, 20-22 de mayo, 1993. Mendoza, L., F. Hernandez & L. Ajello. (1993). Life cycle of the human and animal oomycete pathogen Pythium insidiosum. Journal of Clinical Microbiology, 31(11), 2967-2973. Montemarano, J., M. Sasa & M. Kershner. (2012). El manejo de humedal afecta la dinámica de descomposición de macrófitos en las lagunas del Parque Nacional Palo Verde, Guanacaste. Ambientales 43,17-28 Morales, J. (2005). Estudios en las Apocynaceae Neotropicales XIX: la familia Apocynaceae (Apocynoideae, Rauvolfioideae) en Costa Rica. Darwiniana, 43(1-4), 90-191. OET (Organización para Estudios Tropicales). (2001). La Cuenca del Río Tempisque: perspectivas para un manejo integrado. Eds (J. Jiménez y E. González). OET, San José, Costa Rica. Osland, M. (2009). Managing invasive plants during Wetland Restoration: The tole of disturbance plant. (Tesis de doctorado), Duke University, Durhan, USA. Osland, M. J., González, E., & Richardson, C. J. (2011). Coastal freshwater wetland plant community response to seasonal drought and flooding in northwestern Costa Rica. Wetlands, 31(4), 641-652. Osland, M., E. González, & C. Richardson, C. (2011). Restoring diversity after cattail expansion: disturbance, resilience, and seasonality in a tropical dry wetland. Ecological Applications, 21(3), 715-728. Riches, C. R., Knights, J. S., Chaves, L., Caseley, J. C., & Valverde, B. E. (1997). The role of pendimethalin in the integrated management of propanil‐resistant Echinochloa colona in Central America. Pesticide science, 51(3), 341-346.

107

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Rizo-Patrón, F. L. (2004). Humedal La Bocana precisa restauración. Ambientico 129: 9-10. Robichaux, E. (2009). Influence of Soil and Water Chemistry on Marsh Plant Communities in Palo Verde National Park, Costa Rica. (Tesis de maestría). University of Florida, Florida USA. Rojas, M. & R. Agüero. (1995). Combate biológico de Hydrilla verticillata Vahl con carpa herbívora (Ctenopharyngodon idella Vía). Agronomía Mesoamericana 7(2): 1-12. Rojas, M., & R. Aguero. (1996). Malezas asociadas a canales de riego y terrenos colindantes de arroz anegado en Finca El Cerrito Guanacaste, Costa Rica. Agronomía Mesoamericana 7(1): 9-19. Rojas, T. & A. Acuña. (1999). Diagnóstico de plantas hospederas a nematodos fitoparásitos en diversos ecosistemas de arroz (Oryza sativa) en la región Brunca, Costa Rica. Xl Congreso Nacional Agronómico/ IV Congreso Nacional de Fitopatología. Rojas, L. A., A. Mora & H. Rodríguez. (2002). Efecto de la labranza mínima y de la labranza convencional en arroz (Oryza sativa L.) en la Región Huetar Norte de Costa Rica. Agronomía Mesoamericana, 13(2), 111-116. Salazar, L., & M. Quesada (1999). Nuevo hallazgo relacionado con la distribución geográfica de Meloidogyne salasi en arroz y nuevos hospederos. Agronomía Mesoamericana, 10(2): 103-106. Sánchez-Rojas, E. & B. Middleton. (1994). Herbivory and seed bank dynamics in a seasonal wet/dry wetland near Palo Verde National Park, Costa Rica. Bulletin of the Ecological Society of America, 75(2), 203-204. Sánchez, T. (1997). Distribución, biológica y crecimiento de Murdannia nudiflora (L) Brenan (Commelinaceae) en Costa Rica. (Tesis de Maestría). Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica. Sánchez, M., R. Agüero & C. Rivera, C. (2001). Plantas hospederas de Aphis gossypii (Aphididae), vector de virus del melón Cucumis melo (Cucurbitaceae) en Costa Rica. Revista de biología tropical, 49(1), 305-311. Sánchez-Monge, A., A. Retana-Salazar, S. Brenes & R. Agüero, R. (2010). New records of aphid-plant associations (Hemiptera: Aphididae) from eastern Costa Rica. Florida Entomologist, 93(4), 489-492. Sierra, C. & A. Herrera-Villalobos (coord.). (2005). Especies invasoras en Costa Rica: resultados del taller nacional sobre identificación de especies invasoras. Santo Domingo, Heredia UICN, INBio, CR.

108

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Solano-Montero, J. (2004). A study of the distribution and abundance of Parkinsonia aculeata and Typha domingensis in the Palo Verde Wetland, Palo Verde National Park, Costa Rica. (Práctica de especialidad) Instituto Tecnológico de Costa Rica, Cartago (Costa Rica). Trama, A. (2005). Manejo activo y restauración del Humedal Palo Verde: cambios en las coberturas de vegetación y respuesta de las aves acuáticas. (Tesis de Maestría). Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica Trama, F., F. Rizo-Patrón, A. Kumar, E. González & D. Somma. (2009). Wetland cover types and plant community changes in response to cattail-control activities in the Palo Verde Marsh, Costa Rica. Ecological Restoration, 27(3), 278-289. Valverde, B. E., L. Chaves, I. Garita, F. Ramírez, E. Vargas, J. Carmiol, C. Riches & J. Caseley (2001). Modified herbicide regimes for propanil-resistant junglerice control in rain-fed rice. Weed Science 49: 395-405. Valverde-González, A. (2006). Banco de semillas del humedal Ramsar Palo Verde, Costa Rica. (Práctica dirigida, Bachiller) Universidad Estatal a Distancia, Guanacaste Costa Rica. Valverde, B. E. (2007). Status and management of grass-weed herbicide resistance in Latin America. Weed Technology 21:310- 323. Varnell, C., S. Thawaba & M. Solis. (2010). Typha Domingenius: A Potential Tool for Bioremediation of Wetlands as Relevant to Environmental Forensics: A Case Study from Palo Verde, Costa Rica. Environmental Forensics, 11(1-2), 102-107. Villalobos, W., Hidalgo, N. P., Durante, M. M., & Nafrıa, J. N. (2010). Aphididae (Hemiptera: Sternorrhyncha) from Costa Rica, with new records for Central America. Boletin de la Asociacion Española de Entomologia, 34, 1-2: 145-182. Zúñiga, A. (2004, marzo 22). Artesanas de la tifa. La Nación, Sec. Viva, p. 1-2. Zedler, J. B. & Kercher, S. 2005. Wetland resources: status, ecosystem services, degradation, and res torability. Annual Review of Environment and Resources 30 (1):3974.

109

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

PLANTAS ACUÁTICAS INVASIVAS Y SU RELACIÓN CON LA SALUD EN COLOMBIA José Andrés Posada García. Biólogo MSc. Universidad de Antioquia. [email protected]

RESUMEN Las plantas acuáticas con potencial invasivo se distribuyen a nivel mundial y generalmente ocasionan la afectación ecológica de los ecosistemas, además de problemáticas asociadas con el establecimiento y proliferación de organismos que son vectores de diversas enfermedades (p.e. culicidos y algunos moluscos) y la bioacumulación de metales pesados. En Colombia, se han registrado 12 especies de plantas acuáticas como invasivas, entre ellas, Eichhornia crassipes ha sido catalogada como la de mayor impacto en los sistemas de agua duce. Esta planta es una de las especies hospederas de tales organismos vectores y es utilizada como parte de la base de la cadena trófica de numerosas poblaciones, lo que representa un riesgo para la salud de los sistemas acuáticos y sus poblaciones asociadas, incluso la humana. Este texto reúne gran parte de la información levantada en Colombia sobre las plantas acuáticas invasoras y sus posibles interacciones con agentes causantes de daños a la salud. Palabra clave: vegetación acuática invasiva, vectores de enfermedades, bioacumulación de metales. INTRODUCCIÓN Las plantas acuáticas son aquellas que desarrollan su ciclo de vida en cuerpos de agua continentales o marinos. Sin embargo, comúnmente, se encuentran contenidas en este grupo las plantas de zonas palustres, cuyos ciclos de vida están ligados solo temporalmente al medio acuático (semiacuáticas). La vegetación acuática actúa como albergue y/o alimento de una gran cantidad de organismos (insectos, moluscos, peces, anfibios, mamíferos y aves) y absorben minerales y sustancias orgánicas del agua (Posada-García y López-Muñoz, 2011), lo que sumado al crecimiento y desarrollo acelerado de muchas de las especies que conforman este grupo, les otorga la capacidad de invadir vastas áreas, especialmente en sistemas enriquecidos con nutrientes o contaminados. De esta forma, las plantas acuáticas están relacionadas con la calidad de los ecosistemas y a su vez con la salud de las poblaciones animales y humanas, tanto

110

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

positiva como negativamente, pues, aunque son depuradoras de altas concentraciones de metales pesados y contribuyen significativamente con la producción primaria, favorecen el establecimiento y reproducción de organismos tales como los culícidos y algunas familias de moluscos, lo cuales son intermediarios de enfermedades de interés en salud humana y veterinaria. Además, su participación en la cadena trófica supone un problema de transferencia de las sustancias y compuestos que absorben. Colombia cuenta con cerca de 1.600 cuerpos de agua dulce (IDEAM, 2008), muchos de ellos con fuertes procesos de deterioro por diversos factores como agricultura, urbanización, minería, contaminación y otras formas de intervención en el sistema que acrecientan los riesgos de invasión por plantas y, consecuentemente, de proliferación de los organismos vectores, antes mencionados, y de bioacumulación. Considerando lo anterior, se hace necesario adelantar estudios orientados a establecer la dinámica de las interacciones de las plantas acuáticas con las demás poblaciones, sus impactos sobre la salud y a desarrollar programas de prevención, educación y mitigación de los perjuicios que puedan ocasionar la invasión de especies de plantas acuáticas y sus consecuencias en los ecosistemas, los organismos y la población humana. El presente texto constituye una revisión general sobre dichas temáticas y de los de los estudios que se han abordado al respecto en nuestro país. PLANTAS ACUÁTICAS INVASIVAS Según Howard (1999), las especies invasoras (nativas o exóticas) son animales, plantas u otros organismos introducidos directa o indirectamente por el hombre en las áreas fuera de su distribución natural, donde se establecen y se dispersan, provocando cambios negativos en el ecosistema y poniendo en peligro la diversidad biológica. El convenio RAMSAR (2002) retomó este concepto y enfatizó que las especies exóticas que se tornan invasoras representan una de las amenazas principales para las características ecológicas y las especies de los humedales en todo el mundo, que dichas invasiones pueden provocar daños y pérdidas sociales y económicas de gran consideración y que entre los efectos previstos del cambio climático mundial figura la invasión de dichas especies en nuevas áreas, así como el hecho de que algunas especies consideradas benignas anteriormente pueden convertirse en invasoras.

111

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

El Grupo Especialista de Especies Invasoras (GEEI) de la Comisión de Supervivencia de Especies (CSE) de la Unión Mundial para la Naturaleza (UICN) (Lowe et al., 2000) publicó las 100 especies exóticas invasoras más dañinas del mundo y entre ellas catalogó cuatro especies de plantas acuáticas, de las cuales una (Eichhornia crassipes) está ampliamente distribuida en el territorio colombiano y se ha reportado su invasión en diferentes sistemas de agua dulce tales como ciénagas, lagunas y embalses. En el 2010 Moutou y Pastoret indicaron que la invasión de un cuerpo de agua por una planta acuática puede traer consecuencias negativas en el ecosistema, dado que afecta los procesos físicos, químicos y tróficos, la diversidad y la economía de la región, debido a que puede deteriorar la salud animal, tanto silvestre como doméstica y la salud pública. PLANTAS ACUÁTICAS INVASIVAS EN COLOMBIA Calderón (2003) realizó un listado preliminar de especies de plantas invasoras en Colombia, donde mencionó algunas acuáticas como Salvinia molesta y Egeria densa, e hizo énfasis en E. crassipes como una especie foránea (introducida) que presenta un alto grado de agresividad y perjudica los ecosistemas y las especies nativas. Así mismo, en la publicación del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (Gutiérrez, 2006) se estableció un estado del conocimiento de especies invasoras y se realizaron propuestas de lineamientos para el control de los impactos generados por ellas. Como consecuencia de dicha publicación, el 23 de mayo del 2008 el Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial de Colombia emitió la Resolución Nº 848, donde declaró a E. crassipes, entre otras especies de plantas, como una especie exótica o foránea en el territorio colombiano. Cárdenas-Toro (2009) categorizó diversas especies de plantas introducidas en la amazonia colombiana con antecedentes de invasión. Dichas especies fueron incluidas en la publicación de Cárdenas-López et al. (2011) sobre una propuesta de clasificación de especies introducidas para Colombia, en la cual ampliaron el listado de las especies acuáticas con alto riesgo invasivo en el territorio nacional y calificaron el riesgo, mediante la herramienta de análisis de riesgo de establecimiento e invasión I3N (Zalba y Ziller 2007). Como resultado de dicha clasificación, aparecieron 12 especies de plantas acuáticas (Tabla 1) y de ellas, E. crassipes fue la especie de mayor calificación de riesgo entre todas las plantas consideradas (terrestres y acuáticas).

112

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Tabla 1. Plantas acuáticas con alto riesgo de invasión en Colombia. Clasificación de riesgo (I3N) Pontederiaceae Eichhornia crassipes Buchón de agua 8,07 Hydrocharitaceae Egeria densa Elodea 6,97 Thypaceae Typha angustifolia Enea 6,97 Araceae Pistia stratiotes Lechuga de agua 6,34 Poaceae Urochloa brizantha Braquiaria 6,06 Poaceae Urochloa decumbens Braquiaria 6,06 Araceae Lemna aequinoctialis Lenteja de agua 5,93 Araceae Spirodela intermedia Lenteja de agua 5,93 Poaceae Imperata brasiliensis Imperata verde 5,70 Salviniaceae Salvinia molesta Oreja de ratón 5,69 Hydrocharitaceae Limnobium laevigatum Trébol acuático 5,24 Salviniaceae Azolla filiculoides Helecho de agua 5,20 Tomado de: Cárdenas-López et al., 2011 Familia

Especie

Nombre vulgar

Similar a lo anterior, Díaz-Espinosa et al. (2012) realizaron un catálogo de las plantas invasoras de los humedales de Bogotá, donde categorizaron a las especies acuáticas E. crassipes y Azolla filiculoides como de alto riesgo de invasión y a Arundo donax como potencialmente invasora. La problemática de invasiones por este tipo de vegetación también ha sido registrada en un amplio rango altitudinal en sistemas artificiales como embalses y lagunas, algunos con destinación para el tratamiento de aguas para el consumo y/o generación hidroeléctrica. Es el caso de la represa del páramo de Berlín (Santander, Colombia), ubicada a 3214 m.s.n.m., en la cual se observó la invasión de Miryophyllum aquaticum (Durán-Suárez et al., 2011). En el embalse de Neusa (Cundinamarca, andes colombianos), a 2970 m.s.n.m., Egeria densa ocupó una franja continua a lo largo del litoral y estuvo presente en pendientes hasta del 40% y hasta los siete metros de profundidad (Carrillo et al., 2006). Esta misma especie fue reportada como invasiva por Salazar y Díez de Arango (1987) en el Embalse La Fe (El Retiro, Antioquia, 2155 m.s.n.m.), donde ocupó casi toda la extensión de la franja litoral. En laguna de Fúquene a 2540 m.s.n.m. (departamentos de Cundinamarca y Boyacá) Bustamante-Sanint (2010) registró una invasión paulatina del espejo de agua por E. crassipes. Un ejemplo claro del poder invasivo de esta especie se observó en el embalse Porce II (nororiente de Antioquia, 680 m.s.n.m.), donde la

113

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

proliferación masiva generó una condición crítica, ya que invadió el 36% del espejo de agua, en un área equivalente a 322 hectáreas (Arteaga et al., 2010). Álvarez-León et al. (2002) indicó que en las ciénagas de las cuencas de los principales ríos de Colombia ha ocurrido una disminución de la profundidad media, asociada al aumento de las macrófitas acuáticas. Incluso, algunas publicaciones de carácter social (periódicos y noticieros locales y nacionales) han destacado la proliferación de E. crassipes y diversas afectaciones derivadas de ella en varios sistemas acuáticos a nivel nacional: el periódico El Tiempo para represas del altiplano Cundiboyacence como La Playa (1996), El Chivor o La Esmeralda (1996), Tominé (2004), Muña (2005) y Fúquene (2009), la ciénaga de Juan Esteban en Santander (2003), la ciénaga de Palagua en Boyacá (2008) y la Laguna de Sonso en el Valle del Cauca (2016); el periodo El Pilón para la Ciénaga de Zapatosa en Magdalena (2010), El Universal para el humedal de Villa Estrella en Bolivar (2011), El Heraldo para el jagüey de Villa Estadio en Atlántico (2014), El País para la Laguna de El Pondaje en el Valle del Cauca (2015); entre otras. Lo anterior indica que Colombia no ha sido ajena a la problemática mundial de las especies de plantas acuáticas invasivas. Además, considerando que el país tiene una gran extensión de cuerpos de agua, con cerca de1.600 sistemas entre lagunas, lagos y embalses, los cuales cuentan con un volumen total utilizable de 26.300 millones de m3, donde la región Caribe abarca el 71% de humedales y la región Andina, en la cuenca del río Magdalena (en la cual está asentada el 79% de la población del país y es el eje de mayor desarrollo productivo), la mayoría de los embalses (IDEAM, 2008), es posible inferir que tal problemática puede causar eventos desastrosos en la economía y salud de muchas regiones en el territorio nacional. PLANTAS ACUÁTICAS INVASIVAS Y SALUD El estudio sobre la vegetación acuática se ha desarrollado principalmente desde los enfoques de la taxonomía, la fenología, la ecología, la absorción de metales, la biorremediación, el potencial invasivo y sus problemas asociados (consumo de oxígeno, sedimentación, obstrucción de filtros, taponamiento y limitación para la navegación) y de su relación con los macroinvertebrados acuáticos. Sin embargo, son escasas las investigaciones que asocian la salud humana o animal con dichas comunidades. Uno de los factores que puede tener implicaciones en la salud, relacionado con la vegetación acuática invasiva, es la asociación entre las plantas y algunos

114

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

macroinvertebrados vectores de diferentes enfermedades, los cuales en su fase larvaria utilizan la vegetación como refugio y fuente de alimento, aumentando con ello las poblaciones y la factibilidad de propagación de dichas enfermedades (Orr y Resh, 1992). Entre tales macroinvertebrados se encuentra la familia Culicidae (Diptera), comúnmente llamados mosquitos o zancudos, los cuales son responsables de la transmisión de enfermedades de importancia médica y veterinaria como el virus del paludismo, la filariasis, el dengue y la fiebre amarilla, causantes de grandes pérdidas de vidas humanas (Alarcón-Elbal et al., 2012) y que han ido en aumento por efectos de la globalización y el cambio climático (Roiz et al., 2008). Alarcón-Elba (2013) realizó una revisión de los diferentes trabajos publicados sobre géneros y especies de larvas de culícidos asociados a vegetación acuática invasiva en el continente americano. En relación con E. crassipes, encontró que los géneros más reportados son Anopheles, Culex y Mansonia (Rejmankova et al., 1991; Cuda et al., 1997; Oria et al., 2000 y Kant y Srivastava, 2004), mientras que para Pistia stratiotes son Aedeomyia, Culex, Culiseta, Mansonia y Uranotaenia, (Matheson, 1966; Galindo y Adams, 1973; García-Ávila, 1977; Lounibos y Escher, 1985; Gangstad y Cardarelli, 1990; Cuda et al., 1997 e Ibáñez-Bernal, 1998). Para Colombia son casi nulos los estudios que relacionan esta combinación y solamente se hace referencia de la coincidencia de la proliferación del buchón (E. crassipes) en el embalse Porce II, con mosquitos de los géneros Anopheles, Chagasia, Culex y Mansonia, siendo la mayor infestación por el género Culex (Zuluaga et al., 2012). Esta falta de información se debe en gran parte a que la mayoría de estudios son realizados por entes de salud del gobierno y de investigación que utilizan metodología orientadas a la colecta de larvas dentro de zonas urbanas y peri-urbanas, específicamente en trampas o “cebaderos” instalados para vigilancia y control, obviando otros cuerpos de agua desde pequeños lagos a ciénagas y embalses cercanos a poblaciones humanas. Los moluscos son otro grupo importante que puede causar efectos negativos en la salud y que se presentan, especialmente, en las zonas cenagosas de Colombia. Las familias de mayor abundancia o frecuencia asociadas a plantas acuáticas son Lymnaeidae, Ampullaridae y Planorbidae (Quirós et al., 2010 y Martínez-Rodríguez y Pinilla-A 2014). Algunas de las especies agrupadas en estas familias son hospederas de helmintos patógenos como digeneos y nematodos, y afectan a los vertebrados que ingieren la vegetación contaminada con los patógenos, generando el desarrollo de enfermedades como fasciolosis y paramfistomosis (Vélez et al., 2000; Vélez-Escobar et al., 2003 y Salazar-Jaramillo et al., 2006).

115

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Además, en las zonas ganaderas, se facilitan los procesos de infestación y traslado de parásitos, ya que se permite el acceso de los animales domésticos a los humedales donde se encuentran especies de caracoles asociados a plantas acuáticas. Este hecho fue evidenciado por Giraldo-Pinzón y Álvarez-Mejía (2013), quienes encontraron varias familias de moluscos (Lymnaeidae, Planorbidae y Physidae), las cuales son potenciales vectores de faciola hepática y paramfistomiasis, estrechamente relacionadas con la planta acuática Nasturtium officinale. Adicionalmente, en Colombia se ha registrado la presencia del género Paragonimus, un platelminto digéneo que causa la paragonimosis, enfermedad pulmonar y de otros órganos que afecta cerca de 22 millones de personas en el mundo (Blair, 2014), a través del consumo crudo o poco cocido de sus hospedadores intermediarios: un molusco gasterópodo en primera instancia y un cangrejo de agua dulce en segunda (Quijada et al., 2005, Uruburu et al., 2008, Salazar-Quintero et al., 2011). Otro factor en el que la vegetación acuática invasiva puede estar implicada en afectaciones a la salud de los ecosistemas en general, está relacionado con la efectividad comprobada de las plantas acuáticas como bioacumuladoras de metales pesados (Delgadillo-López et al. 2012 y Martelo y Lara-Borrero, 2012), pues la ingesta por parte de invertebrados y/o vertebrados, ya sea de forma natural o por implementación de alternativas de alimentación con vegetación acuática, las cuales se han desarrollado para ganado vacuno, porcinos y peces (Estévez, 2002; Ponce et al., 2004; Febrero-Toussaint et al. 2005 y Rodríguez-Reyes et al., 2011), facilita la transferencia de los iones almacenados, poniendo en riesgo la diversidad (por el debilitamiento de las comunidades naturales) y la salud, incluso en poblaciones humanas. En Colombia se han reportado estudios en los que se ha evidenciado la bioacumulación de metales pesados en peces, los cuales, además de ser los principales receptores de los contaminantes disueltos en el agua, consumen gran parte de la materia orgánica de los sistemas acuáticos, entre ella la vegetación. A su vez, la comunidad íctica es consumida por aves, mamíferos y humanos, lo que puede amplificar el efecto de acumulación y generar una afectación mayor en los ecosistemas y la salud humana (Trujillo et al., 2010; Álvarez, 2013, INS y ERIA, 2015). En relación con este efecto, Olivero y Solano (1998) y Olivero y Johnson (2002), pronostica un incremento significativo, debido a la gran cantidad de minería que se está dando en nuestro país.

116

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Finalmente, pero no menos importante, la invasión por plantas acuáticas aumenta la probabilidad de infestación de los organismos asociados y, consecuentemente, el incremento de problemas de salubridad, especialmente en poblaciones cercanas a los cuerpos de agua. CONCLUSIONES El aumento de plantas acuáticas invasoras en los humedales propicia un ambiente ideal para el desarrollo y proliferación de organismos vectores de enfermedades y la bioacumulación de minerales, que pueden ocasionar implicaciones sanitarias y de salud considerables en las diferentes poblaciones relacionadas con la vegetación acuática, e incluso en las poblaciones humanas. Teniendo en cuenta lo anterior y considerando la progresiva industrialización de las principales ciudades, además del creciente desarrollo de la minería en el país y su consecuente aporte de metales pesados a los sistemas fluviales, especialmente en áreas de influencia de los ecosistemas acuáticos, se resalta la necesidad de adelantar estudios para conocer las interacciones de la vegetación acuática invasiva con las especies asociadas que actúan como vectores, la acumulación de metales pesados y las implicaciones de estas consecuencias en la salud del sistema, las poblaciones vegetales, animales y humanas cercanas a los humedales, con el fin de desarrollar programas de prevención, educación y mitigación de los impactos que puedan ocasionar estos procesos invasivos. AGRADECIMIENTOS A la coordinadora del grupo InvaWet Aracelly Caselles y al CYTED, por el constante apoyo y por hacer posible esta interacción de conocimiento entre colegas. A Mónica Tatiana López M. por sus sugerencias y comentarios a este texto. BIBLIOGRAFÍA Alarcón-Elba, P. D. 2013. Plantas invasoras acuáticas y culícidos: un binomio peligroso. Bol. R. Soc. Esp. Hist. Nat. Sec. Biol., 107: 5-15. Álvarez, S. 2013. Acumulación de mercurio (Hg) en tejido muscular y hepáticos en especies ícticas en diferentes ciénagas del Magdalena Medio. Trabajo de grado para optar el título de Magister en Ciencias Ambientales. Corporación Académica Ambiental. Universidad de Antioquia.

117

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Álvarez-León R., Gutiérrez-Bonilla F. de P. y Rodríguez-Forero A. 2002. La introducción y trasplante de peces dulceacuícolas en Colombia: impactos ecológicos, económicos y legales, pp. 55-62. En: Mojica-Corso J. I., Castellanos-Castillo C., Usma-Oviedo J. S. y Álvarez-León R. (eds.) El libro rojo de los peces dulceacuícolas de Colombia. La Serie de Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia. ICN-UNC / IIBAVH / MINAMBIENTE / CI-Colombia. Bogotá D. C. 285 p. Arteaga J, Cuéllar W, Ramírez D, Ríos S, Giraldo, S. 2010. Manejo de plantas acuáticas invasoras en embalses de EPM Caso: buchón de agua (Eichhornia crassipes) en el embalse Porce II, Antioquia-Colombia. Revista EPM (3): 22-35. Blair, D. 2014. Paragonimiasis. Adv. Exp. Med. Biol.;766: 115-52. Bustamante-Sanint, S. 2010. Modelado de especies invasoras, caso de estudio: pérdida del espejo de agua en la laguna de Fúquene por invasión del buchón (Eichhornia crassipes). Trabajo de grado presentado como requisito para optar al título de Magister en Hidrosistemas. Facultad de Ingeniería. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá D.C. Calderón, C. 2003. Plantas invasoras en Colombia: Una visión preliminar. Instituto Alexander-von-Humboldt. Programa de Biología de la Conservación, Línea Especies Focales. (https://ereespeciesinvasoras.wikispaces.com/file/view/Especies+invasoras+en+colombia.pdf) Cárdenas-López D., Castaño-Arboleda N. y Cárdenas-Toro J. 2010. Capitulo III. Análisis de riesgo de especies de plantas introducidas para Colombia. 149-199 pp. En: Baptiste M. P., Castaño N., Cárdenas D., Gutiérrez F. P., Gil D.L. y Lasso C.A. (eds). Análisis de riesgo y propuesta de categorización de especies introducidas para Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, D. C., Colombia. Cárdenas López D., Castaño-Arboleda N., Cárdenas-Toro J. 2011. Plantas introducidas, establecidas e invasoras en Amazonia colombiana. Bogotá D. C., Colombia: Sinchi Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas. Cárdenas-Toro J. 2009. Categorización de especies de plantas introducidas en la amazonia colombiana con antecedentes de invasión. Trabajo de grado para optar el título de Ecóloga. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá. Carrillo Y, Guarín A., Guillot G. 2006. Biomass distribution, growth and decay of Egeria densa in a tropical high-mountain reservoir (NEUSA, Colombia). Aquatic Botany 85: 7– 15

118

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Cuda J. P. 2009. Chapter 5: Aquatic plants, mosquitoes and public health. 31-34pp. En: Haller W.T., Gettys L.A. y Bellaud M. (Eds.). Best management practices manual for aquatic plants. Aquatic Ecosystem Restoration Foundation. Marietta, Georgia. Delgadillo-López C., González-Ramírez A., Prieto-García F, Villagómez-Ibarra J. R. y Acevedo-Sandoval O. 2011. Fitorremediación: una alternativa para eliminar la contaminación. Tropical and Subtropical Agroecosystems, 14: 597- 612. Díaz-Espinosa A. M., Díaz-Triana J. E y Vargas O. (eds). 2012. Catálogo de plantas invasoras de los humedales de Bogotá. Grupo de Restauración Ecológica de la Universidad Nacional de Colombia y Secretaría Distrital de Ambiente. Bogotá, D.C., Colombia. 248 p. Durán-Suárez L. R., Terneus-Jácome H. E., Gavilán-Díaz R. A., Posada-García J. A. 2011. Composición y estructura de un ensamble de plantas acuáticas vasculares de una represa alto andina (Santander), Colombia. Actualidades Biológicas, 33(94): 51-68. Estévez J. 2002. Algunas posibilidades de alimentación alternativa del ganado porcino. Centro de memorizaciones para el Desarrollo de la Producción Animal. Boletin Nº3. España. Febrero-Toussaint I., Romero Cruz O., Ruiz Ortiz L, Gonzáles Salas R. 2005. Jacinto de agua (Eichhornia crassipes) una alternativa para la alimentación de cerdos en ceba. Revista Electrónica de Veterinaria, REDVET. VI(5): 1-10 Giraldo-Pinzón E. y Álvarez-Mejía L. 2013. Registro de plantas hospederas de caracoles Lymnaeidae (Mollusca: Gastropoda), vectores de C (Linnaeus, 1758), en humedales de la región central andina colombiana. Veterinaria y Zootecnía. 7(2): 63-74. Gutiérrez F. 2006. Estado de conocimiento de especies invasoras. Propuesta de lineamientos para el control de los impactos. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, D.C. - Colombia. 158 p. Howard G, 1999. Especies invasoras y humedales. Esbozo de una presentación principal a la 7ª Conferencia de las Partes Contratantes en la Convención sobre Humedales (Ramsar, Irán, 1971). San José, Costa Rica. http://www.ramsar.org/sites/default/files/documents/cop7-docs/NONRESRECS%20FINAL/COP7%2024S.pdf). IDEAM. 2008. Informe Anual sobre el Estado del Medio Ambiente y los Recursos Naturales Renovables en Colombia. Estudio Nacional del Agua-Relaciones de Demanda de Agua y Oferta Hídrica.

119

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Instituto Nacional de Salud (INS), Grupo de Evaluación de Riesgos en Inocuidad de Alimentos (ERIA). 2015 Evaluación de riesgo de mercurio en Peces de aguas continentales en Colombia. Página. Bogotá, D. C., Colombia. Lowe S., Browne M., Boudjelas S., De Poorter M. 2000. 100 de las Especies Exóticas Invasoras más dañinas del mundo. Una selección del Global Invasive Species Database. Version electronica: www.issg.org/bookletS.pdf Martelo J, Lara-Borrero J. A.. 2012. Macrófitas flotantes en el tratamiento de aguas residuales; una revisión del estado del arte. Ingeniería y Ciencia, 8(15): 221–243. Martínez-Rodríguez M del Á, Pinilla G. 2014. Valoración de la calidad del agua de tres ciénagas del departamento de Cesar mediante macroinvertebrados asociados a Eichhornia crassipes (Pontederiaceae). Caldasia, 36(2): 305-321 Moutou F. y Pastoret P. 2010. Definir una especie invasora. Review of Scientific and Technical Review - International Office of Epizootics, 29(1): 47-56. Olivero J, Johnson B. 2002. El lado gris de la minería del oro: la contaminación con mercurio en el norte de Colombia. Grupo de Química Ambiental y Computacional. Facultad de Ciencias Químicas y Farmacéuticas. Universidad de Cartagena. Editorial Universitaria. Cartagena. 123p. Olivero J. y Solano, B. 1998. Mercury in environmental samples from a waterbody contaminated by gold mining in Colombia, South America. Sci. Total Environ. 217(1-2): 83-89. Orr B. K. y Resh V. H. 1992. Influence of Myriophyllum aquaticum cover on Anopheles mosquito abundance, oviposition, and larval microhabitat. Oecologia, 90(4): 474-482. Peñaloza-Pinzón A. (11 de febrero de 2003). La laguna de Fúquene desaparece. Periódico El Tiempo. Ponce J. T., González S. R., Romero C. O., Ocampo H. D., Esparza L. H., Fitz M. 2004. Estrategias para el aprovechamiento de las hidrófitas en el cultivo de peces. Monográfico especial de Acuicultura. V(2). Revista Electrónica de Veterinaria. REVNET. Posada-García, J. A. y López-Muñoz, M. T. 2011. Plantas Acuáticas del Altiplano del Oriente Antioqueño. Grupo de Limnología y Recursos Hídricos. Universidad Católica de Oriente. 121p. Quijada J., Lima dos Santos C. A. y Avdalov N. 2005. Enfermedades parasitarias por consumo de pescado. Incidencia en América Latina. Rev. INFOPESCA Internacional, 6: 16-23.

120

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Quirós J, Arias E., Rodríguez E. R. 2010. Gastrópodos asociados a Eichhornia crassipes en el Complejo Cenagoso del Bajo Sinú (Córdoba, Colombia). Temas Agrarios. 15:(1):84-95. RAMSAR. 2002. Especies invasoras y humedales. Resolución VIII.18. 8ª. Reunión de la Conferencia de las Partes Contratantes en la Convención sobre los Humedales (Ramsar, Irán, 1971) Valencia, España. (http://archive.ramsar.org/pdf/res/key_res_viii_18_s.pdf) Redacción. (10 de mayo de 1996). Represa de La Playa: un pozo séptico. Periódico El Tiempo. Redacción. (29 de noviembre de 1996). El Buchón invadió Embalse. Periódico El Tiempo. Redacción. (4 de noviembre de 2004). Tominé, en vía de extinción. Periódico El Tiempo. Redacción. (29 de marzo de 2005). Ultimátum por embalse del Muña. Periódico El Tiempo. Redacción. (3 de abril de 2008). 50 mil peces murieron asfixiados en la Ciénaga de Palagua en Puerto Boyacá. Periódico El Tiempo. Redacción. (24 de abril de 2009). La laguna de Fúquene desaparece. Periódico El Tiempo. Redacción. (6 de septiembre de 2010). Proliferación de “taruya” emergencia social en Chimichagua. Corregimientos incomunicados. Periódico El Pilón. Redacción. (14 de abril de 2015). Lechuguilla invade la laguna de El Pondaje en el oriente de Cali. Periódico El País. Redacción. (5 de junio de 2016). Sonso ha perdido el 90 por ciento de su cobertura lagunar. Periódico El Tiempo. Rincón Vanegas, J. (6 de octubre de 2010). La ciénaga Zapatosa vestida de verde (I). Un serio problema ecológico. Periódico El Pilón. Rodríguez-Reyes J. C., Arcano-Cumana A. E. M. y J. C. Salazar-López E. 2005. Efecto de la suplementación con bloques multinutricionales a base de Eichhornia crassipes sobre la producción de leche de vacas de la raza cebú x criollo. Pastos, 35(2): 179-189. Roiz D., Eritja R., Molina R., Melero-Alcíbar R. y Lucientes J. 2008. Initial Distribution Assessment of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in the Barcelona, Spain, Area. Journal of Medical Entomology, 45(3): 347-352. Salazar A. y Díez de Arango R. 1987. Control de plantas acuáticas en el embalse La Fe. Revista Ainsa (Medellín. 2: 7-31.

121

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Salazar-Jaramillo L., Estrada-Orrego V. E., Velásquez-Trujillo L. E. 2006. Effect of the exposure to Fasciola hepatica (Trematoda: Digenea) on life history traits of Lymnaea cousini and Lymnaea columella (Gastropoda: Lymnaeidae). Experimental Parasitology. 114(2): 77- 83. Salazar-Quintero L. M., Arias-Restrepo S. M., Henao-Castrillon A., Casas Muñoz E., Velásquez-Trujillo L. E., 2011. Paragonimus en cangrejos y sensibilización de la comunidad educativa hacia los ecosistemas acuáticos de La Miel y La Clara, Caldas, Antioquia. Biomédica. 31(2): 3-7. Silva-Herrera J. (14 octubre de 2003) Lagunas, en emergencia. Periódico El Tiempo. Trujillo F., Lasso C. A., Díaz-Granados M. C., Farina O., Pérez L. E., Barbarino A., González M. y Usma J. S. 2010. Evaluación de la contaminación por mercurio en peces de interés comercial y de la concentración de organoclorados y organofosforados en el agua y sedimentos de la Orinoquia. 338-355pp. En: Lasso C. A. Usma J. S. Trujillo F. y Rial A. (eds.), Biodiversidad de la Cuenca del Orinoco: bases científicas para la identificación de áreas prioritarias para la conservación y uso sostenible de la biodiversidad. 339-355 pp. Instituto Humboldt, WWF Colombia, Fundación Omacha, Fundación La Salle e Instituto de Estudios de la Orinoquia (Universidad Nacional de Colombia). Bogotá, D.C. Colombia. Uruburu M., Granada M. y Velásquez L. E. 2008. Distribución parcial de Paragonimus (Digenea: Troglotrematidae) en Antioquia, por presencia de metacercarias en cangrejos dulciacuícolas. Biomédica, 28(4), 562-568. Vélez I. D., Ortega J., Hurtado M. I., Salazar A. L., Robledo S. M., Jiménez J. N. 2000. Epidemiology of paragonimiasis in Colombia. Trans R Soc Trop Med Hyg.; 4(6) 94:6613. Vélez-Escobar M. I., Velásquez-Trujillo L. E., Vélez-Bernal I. D. 2003. Morphological description and life cycle of Paragonimus sp. (Trematoda: Troglotrematidae): causal agent of human paragonimiasis in Colombia. Journal Of Parasitology.4:749-755. Zalba S. M., Ziller S. R. 2007. Herramientas de prevención de invasiones biológicas. Washington: I3N/Iabin. http://i3n.iabin.net Zuluaga W. A., López Y. L., Osorio L., Salazar L. F., González M. C., Ríos C. M., Wolff M. I., Escobar J. P. 2012. Vigilancia de insectos de importancia en salud pública durante la construcción de los proyectos hidroeléctricos Porce II y Porce III, Antioquia, Colombia, 1990-2009. Biomédica; 32: 321-32.

122

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

INVENTARIO DE LAS ESPECIES DE MOSQUITOS (DIPTERA: CULICIDAE) DEL DEPARTAMENTO DEL VICHADA (LLANOS ORIENTALES DE COLOMBIA) Jorge Luis De las salas Ali1, Alexander Zamora Flórez2, Zamir Zamora Flórez3 1. Biólogo. MSc. Unidad de Entomología, Laboratorio de Salud Pública, Secretaría Departamental de Salud del Vichada. [email protected] 2. Profesional Universitario. Coordinador Unidad Operativa de Trabajo en Salud Pública, Programa de ETV. Secretaría Departamental de Salud del Vichada. 3. Bacteriólogo Especializado. Coordinador del Laboratorio de Salud Pública, Secretaría Departamental de Salud del Vichada.

INTRODUCCIÓN

El Departamento del Vichada presenta factores que permiten la ocurrencia de las Enfermedades de Transmisión Vectorial (ETV), tales como: Dengue, Chikungunya, Fiebre Amarilla, Malaria y Encefalitis Equina Venezolana. toda la población está a riesgo de ser infectada dependiendo el escenario en el que se localice, dado a que la distribución de estas patologías no es homogénea en todo el territorio departamental; en las cabeceras municipales y algunos centros poblados ocurre frecuencia de transmisión de Dengue, Chikungunya y Zika, en zonas periurbanas, algunos centros poblados, comunidades indígenas, área rural y fronteriza (Río Orinoco, Río Vichada y zona selvática), transmisión de malaria, Fiebre Amarilla Enzoótica y una eventualidad especial que ocurrió en el año 2014, fue un brote de Encefalitis Equina Venezolana (dos equinos descartados del sistema de vigilancia epidemiológica), en la ribera del rio Meta en el municipio de Puerto Carreño (Entiéndase que esta patología es cíclica y depende de ciclos enzoóticos alterados por la presencia del hombre y cobertura vacunal de equinos por el ICA (Weaver et al., 2004)), y aunque sean casos descartados, la vigilancia es vital para evitar este evento. De acuerdo con las notificaciones suministradas por los boletines epidemiológicos del departamento de los años: 2014, 2015 y 2016 (Semana 36), en el Vichada se han confirmado por laboratorio y clínica: 486 casos de dengue, 272 de chikungunya, 72 de Zika, seis (6) de Fiebre Amarilla Selvática (de los cuales hubo un fallecido), 1354 casos de malaria (Plasmodium vivax: 833, P. falciparum: 368 y Malaria Mixta: 153, con una mortalidad en el año 2014) y cuatro (4), casos sospechosos de Encefalitis Equina Venezolana. La casuística anteriormente presentada, aunque sus cifras no sean muy altas en comparación a otros departamentos de Colombia, es un vivo ejemplo de la gran

123

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

problemática de salud pública que presenta el territorio vichadense, sólo en lo referente a las ETV (Excluyendo: Leishmaniasis y Chagas), esto, sumado a las condiciones socioeconómicas de la población que en su gran mayoría es indígena, localizada en zona rural dispersa y áreas periurbanas de las cabeceras municipales y centros poblados, población flotante como militares, el difícil acceso, las distancias, el relieve, el clima, la flora, la fauna y la abundante presencia de cuerpos de agua y su comportamiento ecológico que permiten la proliferación y mantenimiento de especies de mosquitos y sus ciclos de transmisión de dichas patologías. El análisis de la prevalencia acumulada de las ETV que ocurren en el Vichada, evidencia claramente que la Malaria es el evento con mayor carga epidémica, ésta, se concentra principalmente en la cabecera municipal de Puerto Carreño ya que por la facilidad de acceso, allí, se captan muchos pacientes, así mismo en el corregimiento de Puerto Nariño (Cumaribo), sin embargo, la frecuencia más alta se concentra en la zona periurbana de Puerto Carreño y los resguardos indígenas de Atana Pirariame, Rio Vichada Sectores 1 y 2 en Cumaribo (Figura 1). Cabe resaltar, que por cada período epidemiológico, la frecuencia de casos se evidencia en un promedio de cinco a 10 localidades muy dispersas una de la otra, lo cual es preocupante, dado que se desconoce el vector implicado y la vigilancia se vuelve compleja por los accesos a los puntos, dicha situación amerita realizar medidas de intervención lo más certeras posibles para mermar la problemática.

Figura 1. Mapa del departamento del Vichada, evidenciando la prevalencia acumulada de casos de malaria desde el año 2015 hasta el período 5 del año 2016. Fuente: SIVIGILA (Años: 2015 y Periodo 5 del 2016). Creador: J. De las salas. Agosto de 2016.

124

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Aunque Jiménez et al., 2015, han resgistrado para la cabecera municipal de Puerto Carreño las especies Anopheles darlingi (n=1,166), An. marajoara sensu stricto (n=152), An. braziliensis (n=59), An. albitarsis F (n=25), An. albitarsis sensu lato (n=16), An. argyritarsis (n=3) y An. oswaldoi sensu lato (n=2), este escenario de transmisión de la malaria en el departamento (Figura 1), presenta localidades que evidencian frecuencia constante de la carga epidémica y que son aún inexploradas, por lo que se desconocen las especies implicadas, aspectos de su ecología y susceptibilidad a los insecticidas de uso en salud pública. En cuanto a los arbovirus Dengue, Chikungunya, Zika y Fiebre Amarilla Epizoótica o Urbana, la vigilancia del vector Stegomyia (Stegomyia) aegypti (L.), popularmente conocido durante décadas como Aedes aegypti, ha sido muy fuertemente vigilado en el departamento, no obstante, su infestación cada vez más se extiende en el territorio, llegando a observarse en escenarios rurales, lo cual no es común en la especie, a su vez potencializa la transmisión a la población vulnerable en área rural dispersa, sin embargo, la mayor problemática con esta especie se evidencia en las cabeceras municipales y principales centros poblados del departamento (Figura 2).

Figura 2. Mapa de distribución de la especie vectora Stegomyia aegypti en el departamento del Vichada. Creadores: J. De las salas & S. Giraldo (2016).

El Virus de la Encefalitis Equina Venezolana y otras irritaciones cutáneas producidas por mosquitos, ocurren con muy poca frecuencia y debido a ello la

125

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

vigilancia de estas especies vectoras es muy poco frecuente o las especies por no ser “vectores”, son muy poco estudiadas o analizadas en la vigilancia entomológica. Por ello, como un aporte al conocimiento, este estudio pretende aportar el inventario de las especies de mosquitos que han sido vigilados en el departamento del Vichada durante los años: 2001, 2004, 2006 hasta el 2013.

MATERIALES Y MÉTODOS

Este estudio describe la variación de la composición, riqueza y abundancia especies de mosquitos de los cuatro municipios del Vichada: Puerto Carreño, Cumaribo, La Primavera y Santa Rosalía, cuyos ejemplares e información reposan tanto en la colección científica, como en la base de datos de la unidad de entomología del laboratorio de salud pública de la secretaría departamental del Vichada. Los datos del 2014 y del 2015 no fueron incluidos, por pérdida de la información.

ÁREA DE ESTUDIO

El departamento del Vichada, se localiza en el oriente de Colombia en las coordenadas: 4°25’24.40’’ N y 69°17’15.91’’ O, limitando al norte con los municipios de Casanare, Arauca y el país de Venezuela, al occidente con el departamento del Meta, al sur con los departamentos del Guaviare y Guainía y al oriente con Venezuela nuevamente. Este departamento está conformado por cuatro municipios: Puerto Carreño (Capital), Cumaribo el más grande en extensión, La Primavera y Santa Rosalía; a su vez presenta cuatro fuentes hídricas muy importantes (Río Orinoco, Río Meta, Río Vichada y Río Guaviare) que permiten el flujo poblacional a nivel fluvial y donde se localizan los asentamientos indígenas, principales centros poblados y capitales. Para una mejor organización de las intervenciones de la Secretaría Departamental de Salud, la Unidad Operativa de Trabajo en Salud Pública (UOTSP), ha organizado el departamento en siete zonas programáticas (Figura 3).

126

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Figura 3. Mapa del Departamento del Vichada con sus resguardos indígenas y su división por zonas programáticas para las intervenciones de salud pública. Creador: UOTSP/SDSV.

ANÁLISIS DE LOS DATOS

Se generó un inventario de especies de mosquitos procedentes de la vigilancia entomológica de los cuatro municipios del departamento del Vichada, describiendo su variación del número de individuos por especie y año en cada una de las localidades, para ello, ser realizaron gráficos básicos en Excel y se compararon los municipios entre sí teniendo en cuenta las medianas de la riqueza y abundancia específica para poder determinar diferencias estadísticas entre éstos. La información de la especie St. aegypti, fue analizada por separado, debido a que las abundancias son muy altas y generarían sesgo estadístico.

RESULTADOS

Desde el año 2001 hasta el 2013, en el departamento del Vichada, se observó un total de 21955 ejemplares de mosquitos, distribuidos en 35 especies, pertenecientes a tres (3), subfamilias, 13 géneros y 19 subgéneros. De todo lo determinado, el género Anopheles Meigen, 1818, fue el más representativo abarcando el 34% (12 especies), del el inventario, seguido de: Culex Linnaeus, 1758, con el 20% (7), Psorophora Robineau-Desvoidy, 1827 con el 11% (4) y los

127

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

géneros Haemagogus Williston, 1896 y Ochlaerotatus Lynch Arribálzaga, 1891 sensu auctorum, ambos con el 6% (2 especies), respectivamente (Tabla 1). El 92.08% del inventario, lo conformaron las especies: St. aegypti con el 69.81% (15326 individuos), seguido de Cx. quinquefasciatus con el 7.68% (1686), An. braziliensis con el 6.43% (1412), Horsfallius fluviatilis antiguamente conocido como Aedes fluviatilis con el 4.90% (1076) y An. darlingi con el 3.27% (717), respectivamente (Fig. 4). Las 30 especies restantes han sido recolectadas de manera esporádica y conforman un porcentaje bajo del inventario, sin embargo, no se descarta su importancia médica.

128

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

Tabla 1. Inventario de especies de mosquitos (Diptera: Culicidae) del departamento del Vichada GENERO

SUBFAMILIA

SUBGÉNERO

Anopheles mattogrossensis Lutz & Neiva 1911 Anopheles peryassui Dyar & Knab 1908 Anopheles albitarsis Lynch Arribalzaga 1878 Anopheles argyritarsis Robineau-Desvoidy 1827 Anopheles braziliensis (Chagas 1907) Anopheles darlingi Root 1926 Nyssorhynchus Anopheles marajoara Galvão & Damasceno 1942 Anopheles oswaldoi (Peryassú 1922) Anopheles rangeli Gabaldón Cova Garcia & Lopez 1940 Anopheles strodei Root 1926 Anopheles triannulatus (Neiva & Pinto 1922) Anopheles sp. (Sección: Myzorhynchella) Rhynchotaenia Coquillettidia nigricans (Coquillett 1904) Culex iridescen cf (Lutz 1905) Carrollia Culex urichi cf (Coquillett 1906) Culex coronator Dyar & Knab 1906 Culex nigripalpus Theobald, 1901 Culex Culex quinquefaciatus Say, 1823 Culex stigmatosoma Dyar 1907 Culex corniger Theobald 1903 Phenacomyia Georgecraigius fluviatilis (Lutz 1904) Horsfallius Haemagogus celeste Dyar & Nunez Tovar 1927 Haemagogus Haemagogus sp. Limatus durharmii Theobald 1901 limatus mansonia humeralis Dyar & Knab 1916 Mansonia Ochlaerotatus serratus (Theobald 1901) Protoculex Ochlerotatus scapularis (Rondani 1848) Ochlerotatus Psorophora albipes (Theobald 1907) Janthinosoma Psorophora ferox (Von Humboldt 1819) Psorophora confinnis (Lynch Arribalzaga, 1891) Grabhamia Psorophora ciliata (Fabricius 1794) Psorophora Stegomyia aegypti (Linnaeus, 1762) Stegomyia Trichoprosopon Trichoprosopon sp. Uranotaenia sp. Uranotaenia Toxorhynchites portoriscensis (Roeder 1885) Lynchiella Anopheles

Anophelinae Grassi, 1900

Anopheles Meigen, 1818

Coquillettidia Dyar, 1905

Culex Linnaeus, 1758

Georgecraigius Reinert, Harbach & Kitching, 2006 Haemagogus Williston, 1896 Culicinae Meigen, 1818

Limatus Theobald, 1901 Mansonia Blanchard, 1901 Ochlaerotatus Lynch Arribálzaga, 1891 sensu auctorum

Psorophora Robineau-Desvoidy, 1827 Stegomyia Theobald, 1901 Trichoprosopon Theobald, 1901 Uranotaenia Neveu-Lemaire, 1902 Toxorhynchitinae Lahille, 1904 Toxorhynchites Theobald, 1901

ESPECIE

No. Abun. Relativa Individuos 2 61 7 27 1412 717 158 23 33 22 94 10 2 14 2 518 295 1686 25 52 1076 29 2 256 1 6 2 8 5 6 3 15326 59 6 10

0,01 0,28 0,03 0,12 6,43 3,27 0,72 0,10 0,15 0,10 0,43 0,05 0,01 0,06 0,01 2,36 1,34 7,68 0,11 0,24 4,90 0,13 0,01 1,17 0,00 0,03 0,01 0,04 0,02 0,03 0,01 69,81 0,27 0,03 0,05

Fuente: Unidad de Entomología del Laboratorio Departamental de Salud Pública del Vichada (años: 2001, 2004,2006 al 2013). Esta información fue generada por los técnicos y auxiliares de ETV de la Unidad Operativa de Trabajo en Salud Pública, articulados con los entomólogos: Marcela Conde, Mirley Castro, Césil Solís y Jesús Manotas

129

100000

10000

1000

100

10

1

Stegomyia aegypti (Linnaeus, 1762) Culex quinquefaciatus Say, 1823 Anopheles braziliensis (Chagas 1907) Georgecraigius fluviatilis (Lutz 1904) Anopheles darlingi Root 1926 Culex coronator Dyar & Knab 1906 Culex nigripalpus Theobald, 1901

Abun. Relativa

80,00

70,00

60,00

50,00

40,00

30,00

20,00

10,00

Abundancia Relativa

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

No. Individuos

Limatus durharmii Theobald 1901 Anopheles marajoara Galvão & Damasceno… Anopheles triannulatus (Neiva & Pinto 1922) Anopheles peryassui Dyar & Knab 1908 Trichoprosopon sp. Culex corniger Theobald 1903 Anopheles rangeli Gabaldón Cova Garcia &… Haemagogus celeste Dyar & Nunez Tovar 1927 Anopheles argyritarsis Robineau-Desvoidy 1827 Culex stigmatosoma Dyar 1907 Anopheles oswaldoi (Peryassú 1922) Anopheles strodei Root 1926 Culex iridescen cf (Lutz 1905) Anopheles sp. (Sección: Myzorhynchella) Toxorhynchites portoriscensis (Roeder 1885) Psorophora albipes (Theobald 1907) Anopheles albitarsis Lynch Arribalzaga 1878 Ochlaerotatus serratus (Theobald 1901) Psorophora confinnis (Lynch Arribalzaga, 1891) Uranotaenia sp. Psorophora ferox (Von Humboldt 1819) Psorophora ciliata (Fabricius 1794) Anopheles mattogrossensis Lutz & Neiva 1911 Coquillettidia nigricans (Coquillett 1904) Culex urichi cf (Coquillett 1906) Haemagogus sp. Ochlerotatus scapularis (Rondani 1848) mansonia humeralis Dyar & Knab 1916 0,00

Figura 4. Gráfico de la variación del número de individuos y abundancia relativa de las especies de mosquitos (Diptera: Culicidae) del departamento del Vichada.

130

Fuente: Unidad de Entomología del Laboratorio Departamental de Salud Pública del Vichada (años: 2001, 2004,2006 al 2013). Esta información fue generada por los técnicos y auxiliares de ETV de la Unidad Operativa de Trabajo en Salud Pública articulados con los entomólogos Marcela Conde, Mirley Castro, Césil Solís y Jesús Manotas

Número de Individuos (Escala Logaritmica)

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

COMPORTAMIENTO DE LAS SUBFAMILIAS DE MOSQUITOS DEL DEPARTAMENTO DEL VICHADA Subfamilia Anophelinae Como se mencionó anteriormente, la malaria es la ETV mas relevante del departamento, esta patología ocurre en localidades en las cuales está presente el vector y la circulación constante del agente etiológico. Anopheles fue el género más representativa del inventario departamental con un total de 5092 individuos, distribuidos en 12 especies, pertenecientes a dos subgéneros (ver Tabla 1). An. braziliensis fue la especie más representativa del inventario de esta subfamilia, con un total de 1412 individuos, abarcando el 55% de lo determinado, seguido de: An. darlingi con 717 (28%) y An. marajoara con 158 (6%), las demás especies evidenciaron porcentajes inferiores al cinco por ciento (Tabla 2).

138 1202 bra ziliensis 559 124 da rlingi 89 6 ma ra joa ra 5 tria nnula tus 61 perya ssui 25 ra ngeli 15 7 a rgyrita rsis 11 oswa ldoi 22 strodei 10 sp. (Sección: Myzorhynchella) 3 a lbita rsis ma ttogrossensis 1

Abun. Relativa

No. Individuos

Santa Rosalía

Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles

La Primavera

Especies

Cumaribo

Puerto Carreño

Tabla 2. Composición, Número de individuos y Abundancia Relativa de especies de mosquitos de la Subfamilia Anophelinae presentes en los municipios del departamento del Vichada

68

4

1412 55,03

15 19

717 27,94

60

158 6,16

89

3

94 3,66 61 2,38

8

33 1,29

5

27 1,05

12

23 0,90 22 0,86 10 0,39

4

7 0,27

1

2 0,08

Observando la presencia y ausencia de la abundancia y riqueza de especies por municipios, se determinó que el aporte más grande en términos del número de individuos fue del municipio de Cumaribo, seguido de Puerto Carreño, mientras que los valores más altos de riqueza fueron de Puerto Carreño y la primavera respectivamente (Figura 5).

131

Especies Invasoras Acuáticas y Salud

1415

863

262

26 9

9

7

3

Puerto Carreño

Cumaribo

La Primavera

Abundancia

Santa Rosalía

Riqueza

Figura 5. Gráfico a escala logarítmica de la variación del número de individuos y riqueza de especies de mosquitos de la subfamilia Anophelinae presentes en los municipios del departamento del Vichada.

El test de Kruskal Wallis, estableció que existe una diferencia estadística significativa (P